Oxidative stress induced by the human microbiota yeast component as a micromycetes pathogenicity factor

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The introduction of MALDI-ToF mass spectrometry into routine microbiological diagnostics has led to a widely extended list of identified microorganisms. This phenomenon also affected mycological studies. Rare basidiomycetes and ascomycetes began to be detected in various types of pathological material. It is often difficult to assess a role of isolated micromycetes in the pathogenesis of a certain disease. In addition to generally admitted pathogenicity factors, such as aggression enzymes, adhesive activity, and toxin formation, induction or inhibition of reactive oxygen species can play a prominent role in pathogenesis of infectious diseases. In our study, we evaluated the total prooxidant and total antioxidant activity of cultivated ascomycete and basidiomycete yeasts from the human intestinal mycobiome. The strains of micromycetes assessed here were obtained from a fecal culture study from patients with gastrointestinal tract pathology and healthy people undergoing a routine medical examination. Identification was carried out analyzing morphological, cultural, biochemical properties and confirmed by mass spectrometry. The total prooxidant and antioxidant activity was assessed by the induced or inhibited malondialdehyde formation during Tween-80 oxidation. It was found that the level of total prooxidant activity in Rhodotorula mucilaginosa, Geotrichum candidum, Candida albicans, Pichia kudriavzevii significantly exceeds the level of total antioxidant activity, and the Pichia kudriavzevii prooxidase activity was more than twice as high as in other studied micromycetes. The revealed ability of some fungi to induce oxidase stress can be considered as one of significant pathogenicity factors of microorganisms that cause pathomorphological changes in human intestinal tissues.

About the authors

V. V. Prokopyev

Altai State Medical University; Clinical Diagnostic Laboratory “Zdorovie”

Author for correspondence.
Email: prokopievvv@mail.ru

PhD (Biology), Associate Professor, Department of Epidemiology, Microbiology and Virology, Bacteriologist

Russian Federation, Barnaul; Barnaul

N. V. Kuklina

Altai State Medical University

Email: prokopievvv@mail.ru

PhD (Medicine), Associate Professor, Department of Epidemiology, Microbiology and Virology

Russian Federation, Barnaul

O. N. Mazko

Altai State Medical University

Email: prokopievvv@mail.ru

PhD (Biology), Associate Professor, Department of Pharmacology named after professor V.M. Bryukhanov

Russian Federation, Barnaul

O. G. Makarova

Altai State Medical University

Email: prokopievvv@mail.ru

PhD (Biology), Associate Professor, Department of Pharmacology named after professor V.M. Bryukhanov

Russian Federation, Barnaul

References

  1. Патент № 2146053 Российская Федерация, МПК G01N 33/53(2006.01), G01N 33/49(2006.01), G01N 33/84(2006.01). Способ определения прооксидантной активности биологического материала: № 97101937/14; заявлено 1997.02.10: опубликовано 2000.02.27 / Молчанов А.В., Галактионова Л.П. Патентообладатель: Алтайский государственный медицинский университет. 6 с. [Patent No. 2146053 Russian Federation, Int. Cl. G01N 33/53(2006.01), G01N 33/49(2006.01), G01N 33/84(2006.01). Method for determining pro-oxidation activity of a biological material. No. 97101937/14; application: 1997.02.10: date of publication 2000.02.27 / Molchanov A.V., Galaktionova L.P. Proprietor: Altajskij gosudarstvennyj meditsinskij universitet. 6 p.]
  2. Прокопьев В.В., Куклина Н.В., Емельянова И.В., Звездкина Г.С. Анализ культивируемых грибов кишечника у пациентов с патологией желудочно-кишечного тракта и клинически здоровых людей // Проблемы медицинской микологии. 2023. Т. 25, № 1. С. 19–24. [Prokopiev V.V., Kuklina N.V., Emelyanova I.V., Zvezdkina G.S. Analysis of cultivated intestinal fungi in patients with pathology of the gastrointestinal tract and clinically healthy people. Problemy meditsinskoi mikologii = Problems in Medical Mycology, 2023, vol. 25, no. 1, pp. 19–25. (In Russ.)] doi: 10.24412/1999-6780-2023-1-19-24
  3. Талалаева О.С., Зверев Я.Ф., Замятина С.В. Сравнительная оценка антиоксидантной и прооксидантной активностей препарата гистохром в экспериментах in vitro и in vivo // Бюллетень медицинской науки. 2017. № 4 (8). С. 30–35. [Talalaeva O.S., Zverev Ya.F., Zamyatina S.V. Comparative assessment of histochrome’s antioxidant and prooxidant activities in terms of in vitro and in vivo experiments. Bulleten’meditsinskoy nauki = Bulletin of Medical Science, 2017, no. 4 (8), pp. 30–35. (In Russ.)] doi: 10.31684/2541-8475.2017.4(8).30-35
  4. Шантырь И.И., Родионов Г.Г., Фоминых Ю.А., Бацков С.С., Ушал И.Э., Колобова Е.А., Светкина Е.В., Санников М.В. Состояние микробиоты кишечника и параметры оксидативного стресса у пациентов с метаболическим синдромом // Экология человека. 2019. № 6. С. 23–29. [Shantir’ I.I., Rodionov G.G., Fominykh Yu.A., Batskov S.S., Ushal I.E., Kolobova E.A., Svetkina E.V., Sannikov M.V. Intestinal microbiota and oxidative stress in patients with metabolic syndrome. Ekologiya heloveka = Human Ecology, 2019, no. 6, pp. 23–29. (In Russ.)] doi: 10.33396/1728-0869-2019-6-23-29
  5. Al Bshabshe A., Joseph M.R.P., Battayah E.S., Hamid M.E. Fungal peritonitis caused by Pichia kudriavzevii following sleeve gastrectomy. Ann. Saudi Med., 2019, vo. 39, no. 3, pp. 205–208. doi: 10.5144/0256-4947.2019.205
  6. Alemany-Cosme E., Sáez-González E., Moret I., Mateos B., Iborra M., Nos P., Sandoval J., Beltrán B. Oxidative stress in the pathogenesis of Crohn’s disease and the interconnection with immunological response, microbiota, external environmental factors, and epigenetics. Antioxidants (Basel), 2021, vol. 10, no. 1: 64. doi: 10.3390/antiox10010064
  7. Borrelli A., Bonelli P., Tuccillo F.M., Goldfine I.D., Evans J.L., Buonaguro F.M., Mancini A. Role of gut microbiota and oxidative stress in the progression of non-alcoholic fatty liver disease to hepatocarcinoma: current and innovative therapeutic approaches. Redox Biol., 2018, vol. 15, pp. 467–479. doi: 10.1016/j.redox.2018.01.009
  8. Campanella D., Rizzello C.G., Fasciano C., Gambacorta G., Pinto D., Marzani B., Scarano N., De Angelis M., Gobbetti M. Exploitation of grape marc as functional substrate for lactic acid bacteria and bifidobacteria growth and enhanced antioxidant activity. Food Microbiol., 2017, vol. 65, pp. 25–35. doi: 10.1016/j.fm.2017.01.019
  9. Dumitrescu L., Popescu-Olaru I., Cozma L., Tulbă D., Hinescu M.E., Ceafalan L.C., Gherghiceanu M., Popescu B.O. Oxidative stress and the microbiota-gut-brain axis. Oxid. Med. Cell. Longev., 2018, vol. 2018: 2406594. doi: 10.1155/2018/2406594
  10. Ghosh P., Boler A.K. Geotrichum candidum: a rare primary pathogen in pulmonary geotrichosis. Indian J. Med. Res., 2020, vol. 152, suppl. 1, pp. S123–S124. doi: 10.4103/ijmr.IJMR_2202_19
  11. Hof H. Rhodotorula spp. in the gut – foe or friend? GMS Infect. Dis., 2019, vol. 7: Doc02. doi: 10.3205/id000042
  12. Hong S.M., Kwon H.J., Park S.J., Seong W.J., Kim I., Kim J.H. Genomic and probiotic characterization of SJP-SNU strain of Pichia kudriavzevii. AMB Express, 2018, vol. 8, no. 1: 80. doi: 10.1186/s13568- 018-0609-0
  13. Jagirdar J., Geller S.A., Bottone E.J. Geotrichum candidum as a tissue invasive human pathogen. Hum. Pathol., 1981, vol. 12, no. 7, pp. 668–671. doi: 10.1016/s0046- 8177(81)80055-x
  14. Jarros I.C., Veiga F.F., Corrêa J.L., Barros I.L.E., Gadelha M.C., Voidaleski M.F., Pieralisi N., Pedroso R.B., Vicente V.A., Negri M., Svidzinski T.I.E. Microbiological and virulence aspects of Rhodotorula mucilaginosa. EXCLI J., 2020, vol. 19, pp. 687–704.
  15. Koch T.R., Yuan L.X., Stryker S.J., Ratliff P., Telford G.L., Opara E.C. Total antioxidant capacity of colon in patients with chronic ulcerative colitis. Dig. Dis. Sci., 2000, vol. 45, no. 9, pp. 1814–1819. doi: 10.1023/a:1005517824877.
  16. Meena S., Singh G., Dabas Y., Rajshekhar P., Xess I. Geotrichum candidum in infective endocarditis. J. Glob. Infect. Dis., 2017, vol. 9, no. 3, pp. 127–128. doi: 10.4103/jgid.jgid_112_16
  17. Moure M.C., Pérez Torrado R., Garmendia G., Vero S., Querol A., Alconada T., León Peláez Á. Characterization of kefir yeasts with antifungal capacity against Aspergillus species. Int. Microbiol., 2023, vol. 26, no. 2, pp. 361–370. doi: 10.1007/s10123-022-00296-z
  18. Myint T., Dykhuizen M.J., McDonald C.H., Ribes J.A. Post operative fungal endopthalmitis due to Geotrichum candidum. Med. Mycol. Case Rep., 2015, vol. 10, pp. 4–6. doi: 10.1016/j.mmcr.2015.11.001
  19. Nagarathnamma T., Chunchanur S.K., Rudramurthy S.M., Vineetha K.R., Ramamurthy K., Joseph J., Ambica R. Outbreak of Pichia kudriavzevii fungaemia in a neonatal intensive care unit. J. Med. Microbiol., 2017, vol. 66, no. 12, pp. 1759–1764. doi: 10.1099/jmm.0.000645
  20. Noor-Ul H., Haokun L., Junyan J., Xiaoming Z., Dong H., Yunxia Y., Shouqi X. Dietary supplementation of Geotrichum candidum improves growth, gut microbiota, immune-related gene expression and disease resistance in gibel carp CAS Ⅲ (Carassius auratus gibelio). Fish Shellfish Immunol., 2020, vol. 99, pp. 144–153. doi: 10.1016/j.fsi.2020.02.001
  21. Singhal R., Shah Y.M. Oxygen battle in the gut: Hypoxia and hypoxia-inducible factors in metabolic and inflammatory responses in the intestine. J. Biol. Chem., 2020, vol. 295, no. 30, pp. 10493–10505. doi: 10.1074/jbc.REV120.011188
  22. Tomasello G., Mazzola M., Leone A., Sinagra E., Zummo G., Farina F., Damiani P., Cappello F., Gerges Geagea A., Jurjus A., Bou Assi T., Messina M., Carini F. Nutrition, oxidative stress and intestinal dysbiosis: Influence of diet on gut microbiota in inflammatory bowel diseases. Biomed. Pap. Med. Fac. Univ. Palacky Olomouc Czech Repub., 2016, vol. 160, no. 4, pp. 461–466. doi: 10.5507/bp.2016.052
  23. Tsikas D. Assessment of lipid peroxidation by measuring malondialdehyde (MDA) and relatives in biological samples: analytical and biological challenges. Anal. Biochem. 2017, vol. 524, pp. 13–30. doi: 10.1016/j.ab.2016.10.021
  24. Wang Y., Wu Y., Wang Y., Xu H., Mei X., Yu D., Wang Y., Li W. Antioxidant properties of probiotic bacteria. Nutrients, 2017, vol. 9, no. 5: 521. doi: 10.3390/nu9050521
  25. Weiss G.A., Hennet T. Mechanisms and consequences of intestinal dysbiosis. Cell. Mol. Life Sci., 2017, vol. 74, no. 16, pp. 2959–2977. doi: 10.1007/s00018- 017-2509-x
  26. Wu X., Xia Y., He F., Zhu C., Ren W. Intestinal mycobiota in health and diseases: from a disrupted equilibrium to clinical opportunities. Microbiome, 2021, vol. 9, no. 1: 60. doi: 10.1186/s40168- 021-01024-x

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Figure. Total prooxidant and antioxidant activity of human intestinal yeast

Download (338KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Prokopyev V.V., Kuklina N.V., Mazko O.N., Makarova O.G.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».