The principle of ecological and molecular consensus in reconstructed plague microbe Yersinia pestis phylogeny

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

In the second half of the 20th century, through the efforts of scientists from many countries, a coherent theory of natural plague foci (sylvatic plague) was formulated, attempted to describe the history of the origin and evolution of the causative agent of plague infection, the microbe Yersinia pestis. But the accumulated knowledge in this regard remained extremely limited. Envisioned by the modern phylogenetics, the methods of phylogenetic constructions in the pregenomic time were rather primitive, “manual”, characteristic of early empirico-intuitive Haeckel phylogenetics. Since the beginning of the 21st century, the introduction of genomic methodologies in the study of the plague pathogen allowed to detail the intraspecific diversity (subspecies, genovariants) of this particularly dangerous pathogen at the level of geographical and local populations (individual natural foci) around the world and to bring the diagnostics and description of intraspecific diversity to a high degree of perfection. Two important discoveries were made. First, the direct ancestor of the plague microbe was reliably established, it turned out to be the causative agent of intestinal infection — Far Eastern scarlet-like fever (Y. pseudotuberculosis 0:1b). Secondly, the evolutionary youth of the plague pathogen was shown, the “molecular clock” showed the time of its divergence from the ancestral population no earlier than 30 thousand years ago. Thus, the root of the phylogenetic tree of Y. pestis was fully characterized. Nevertheless, molecular genetic (MG) achievements do not yet allow to reveal the secrets of its phylogeny, i.e. the origin and sequence of world expansion. The most important reason is the high dependence of the MG of phylogeny reconstructions on the choice of evolutionary model for the analyzed characters: the model of neutral evolution is traditionally accepted, but its adequacy in relation to Y. pestis phylogeny is questioned by many well-known ecological (in the broad sense) facts. At the same time, MG achievements contributed to the creation of an ecological (ECO) approach based on the provisions of the theory of natural plague foci in an updated version, according to which the plague pathogen is an evolutionarily young pathogen descended from a psychrophilic pseudotuberculous ancestor. The presumptive ECO scenario has no obvious natural-scientific and historical contradictions and can serve as a null hypothesis for improving the MG methodology of phylogenetic constructions for plague and other similar microbes. It is suggested that the creation of a real phylogeny of the plague microbe is possible only based on integration of MG and ECO approaches.

About the authors

Viktor V. Suntsov

A.N. Severtsov Institute of Problems of Ecology and Evolution of Russian Academy of Science

Author for correspondence.
Email: vvsuntsov@rambler.ru

DSc (Biology), Leading Researcher, Laboratory of Population Ecology

Russian Federation, Moscow

References

  1. Вагайская А.С., Трунякова А.С., Дентовская С.В. Внутривидовая дифференциация Yersinia pestis: от фенотипа к полногеномному секвенированию // Бактериология. 2019. Т. 4, № 2. С. 42–54. [Vagayskaya A.S., Truniakova A.S., Dentovskaya S.V. Intraspecific differentiation of Yersinia pestis: from the phenotype to the full genome sequencing. Bakteriologiya = Bakteriologiya, 2019, vol. 4, no. 2, pp. 42–54. (In Russ.)] doi: 10.20953/2500-1027-2019-2-42-54
  2. Ерошенко Г.А., Куклева Л.М., Кутырев В.В. Исторические и современные классификации возбудителя чумы // Проблемы особо опасных инфекций. 2022. № 4. С. 14–22. [Eroshenko G.A., Kukleva L.M., Kutyrev V.V. Historical and modern classifications of the plague agent. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2022, no. 4, pp. 14–22. (In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2022-4-14-22
  3. Иофф И.Г., Наумов Н.П., Фолитарек С.С., Абрамов Ф.И. Природная очаговость трансмиссивных болезней в Казахстане // Алма-Ата: Изд-во КазССР, 1951. С. 173–324. [Ioff I.G., Naumov N.P., Folitarek S.S., Abramov F.I. High-altitude natural focus of plague in Kyrgyzstan. Alma-Ata: Publishing house KazSSR, 1951, pp. 173–324. (In Russ.)]
  4. Кисличкина А.А., Платонов М.Е., Вагайская А.С., Богун А.Г., Дентовская С.В., Анисимов А.П. Рациональная таксономия Yersinia pestis // Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2019. № 2. С. 76–82. [Kislichkina A.A., Platonov M.E., Vagaiskaya A.S., Bogun A.G., Dentovskaya S.V., Anisimov A.P. Rational taxonomy of Yersinia pestis. Molekulyarnaya genetika, mikrobiologiya i virusologiya = Molecular Genetics, Microbiology and Virology, 2019, no. 2, pp. 76–82. (In Russ.)] doi: 10.17116/molgen20193702176
  5. Кучерук В.В. Вопросы палеогенезиса природных очагов чумы в связи с историей фауны грызунов // Фауна и экология грызунов. 1965. № 7. С. 5–86. [Kucheruk V.V. Issues of paleogenesis of natural foci of plague in connection with the history of the rodent fauna. Fauna i ekologiya gryzunov = Fauna and Ecology of Rodents, 1965, no. 7, pp. 5–86. (In Russ.)]
  6. Платонов М.Е., Евсеева В.В., Дентовская С.В., Анисимов А.П. Молекулярное типирование Yersinia pestis // Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2013. № 2. С. 3–12. [Platonov M.E., Evseeva V.V., Dentovskaya S.V., Anisimov A.P. Molecular typing of Yersinia pestis. Molekulyarnaya genetika, mikrobiologiya i virusologiya = Molecular Genetics, Microbiology and Virology, 2013, no. 2, pp. 3–12. (In Russ.)]
  7. Ралль Ю.М. Природная очаговость и эпизоотология чумы. М.: Медицина, 1965. 363 с. [Rall’ Yu.M. Natural focility and epizootologe of plague. Moscow: Medicina, 1965. 363 p. (In Russ.)]
  8. Сомов Г.П., Покровский В.И., Беседнова Н.Н., Антоненко Ф.Ф. Псевдотуберкулез. М.: Медицина, 2001. 253 с. [Somov G.P., Pokrovski V.I., Besednova N.N., Antonenko F.F. Pseudotuberculosis. Moscow: Medicina, 2001. 253 p. (In Russ.)]
  9. Сунцов В.В. «Квантовое» видообразование микроба чумы Yersinia pestis в гетероиммунной среде – популяциях гибернирующих сурков-тарбаганов (Marmota sibirica) // Сибирский экологический журнал. 2018. № 4. С. 379–394. [Suntsov V.V. Quantum speciation of Yersinia pestis plague microbe in a heteroimmune environment: in the populations of hibernating tarbagan marmots (Marmota sibirica). Sibirskii ekologicheskii zhurnal, 2018, vol. 11, no. 4, pp. 379–394. (In Russ.)] doi: 10.15372/sej20180401
  10. Сунцов В.В. Происхождение чумы. Перспективы эколого-молекулярно-генетического синтеза // Вестник Российской Академии Наук. 2019. Т. 89, № 3. С. 260–269. [Suntsov V.V. Origin of the plague: prospects of ecological-molecular-genetic synthesis. Vestnik Rossiiskoi akademii nauk = Herald of the Russian Academy of Sciences, 2019, vol. 89, no. 3, pp. 260–269. (In Russ.)] doi: 10.31857/S0869-5873893260-269
  11. Сунцов В.В. Гостальный аспект территориальной экспансии микроба чумы Yersinia pestis из популяций монгольского сурка-тарбагана (Marmota sibirica) // Зоологический журнал. 2020. Т. 99, № 11. С. 1307–1320. [Suntsov V.V. Host aspect of territorial expansion of the plague microbe Yersinia pestis from the populations of the tarbagan marmot (Marmota sibirica). Zoologicheskii zhurnal, 2021, vol. 48, no. 8, pp. 211–223. (In Russ.)] doi: 10.31857/S0044513420090160
  12. Сунцов В.В. Политопное видообразование микроба чумы Yersinia pestis как причина филогенетической трихотомии в географических популяциях монгольского сурка-тарбагана (Marmota sibirica) // Журнал общей биологии. 2021. Т. 82, № 6. С. 431–444. [Suntsov V.V. Polytopic speciation of the plague microbe Yersinia pestis as a cause of phylogenetic trichotomy in geographical populations of the Mongolian marmot-tarbagan (Marmota sibirica). Zhurnal obshchei biologii = Biology Bulletin Reviews, 2021, vol. 82, no. 6, pp. 431–444. (In Russ.)] doi: 10.31857/S0044459621060075
  13. Сунцов В.В. Климатические изменения в Центральной Азии как предпосылки и триггер видообразования микроба чумы Yersinia pestis // Сибирский экологический журнал. 2022. Т. 15, № 4. С. 451–463. [Suntsov V.V. Climate Changes in Central Asia as a Prerequisite and Trigger of Plague Microbe (Yersinia pestis). Sibirskii ekologicheskii zhurnal, 2022, vol. 15, no. 4, pp. 451–463. (In Russ.)] doi: 10.15372/SEJ20220406
  14. Сунцов В.В. Филогенез микроба чумы Yersinia pestis: уникальность эволюционной модели // Вестник Российской Академии Наук. 2022. T. 92, № 9. С. 860–868. [Suntsov V.V. Phylogenesis of the plague microbe Yersinia pestis: the uniqueness of the evolutionary model. Vestnik Rossiiskoi akademii nauk = Herald of the Russian Academy of Sciences, 2022, vol. 92, no. 9, pp. 860–868. (In Russ.)] doi: 10.1134/S1019331622050057
  15. Сунцов В.В. Экологический сценарий видообразования микроба чумы Yersinia pestis как основа адекватной молекулярной эволюционной модели // Инфекция и иммунитет. 2022. Т. 12, № 5. C. 809–818. [Suntsov V.V. Ecological scenario of the plague microbe Yersinia pestis speciation underlying adequate molecular evolutionary model. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2022, vol. 12, no. 5, pp. 809–818. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-ESO-1955
  16. Сунцов В.В. Параллелизмы в видообразовании и внутривидовой диверсификации микроба чумы Yersinia pestis // Известия РАН. Серия Биологическая. 2023. № 2. C. 115–121. [Suntsov V.V. Parallelism in Speciation and Intraspecific Diversification of the Plague Microbe Yersinia pestis. Izvestiya RAN. Seriya Biologicheskaya, 2023, no. 2, pp. 115–121. (In Russ.)] doi: 10.31857/S1026347023010122
  17. Achtman M., Zurth K., Morelli G. Torrea G., Guiyoule A., Carniel E. Yersinia pestis, the cause of plague, is a recently emerged clone of Yersinia pseudotuberculosis. PNAS, 1999, vol. 96, no. 24, pp. 14043–14048. doi: 10.1073/pnas.96.24.14043
  18. Achtman M., Morelli G., Zhu P., Wirth T., Diehl I., Kusecek B., Vogler A.J., Wagner D.M., Allender C.J., Easterday W.R., Chenal-Francisque V., Worsham P., Thomson N.R., Parkhill J., Lindler L.E., Carniel E., Keim P. Microevolution and history of the plague bacillus, Yersinia pestis. PNAS, 2004, vol. 101, no. 51, pp. 17837–17842. doi: 10.1073pnas.0408026101
  19. Bramanti B., Wu Y., Yang R., Cui Y., Stenseth N.C. Assessing the origins of the European Plagues following the Black Death: a synthesis of genomic, historical, and ecological information. PNAS, 2021, vol. 118, no. 36: e2101940118. doi: 10.1073/pnas.2101940118
  20. Cui Y., Yu C., Yan Y., Li D., Li Y., Jombart T., Weinert L.A., Wang Z., Guo Z., Xu L., Zhang Y., Zheng H., Qin N., Xiao X., Wu M., Wang X., Zhou D., Qi Z Du Z., Wu H., Yang X., Cao H., Wang H., Wang J., Yao S., Rakin A., Li Y., Falush D., Balloux F., Achtman M., Song Y., Wang J., Yang R. Historical variations in mutation rate in an epidemic pathogen, Yersinia pestis. PNAS, 2013, vol. 110, no. 2, pp. 577–582. doi: 10.1073/pnas.1205750110
  21. Demeure C.E., Dussurget O., Fiol G.M., Le Guern A.-S., Savin C., Pizarro-Cerdá J. Yersinia pestis and plague: An updated view on evolution, virulence determinants, immune subversion, vaccination, and diagnostics. Genes. Immun., 2019, vol. 20, no. 5, pp. 357–370. doi: 10.1038/s41435-019-0065-0
  22. Devignat R. The persistence of plague from ancient times. Trop. Dis. Bull., 1965, vol. 62, no. 4, pp. 301–302.
  23. Eppinger M., Rosovitz M.J., Fricke W.F., Rasko D.A., Kokorina G., Fayolle C., Lindler L.E., Carniel E., Ravel J. The complete genome sequence of Yersinia pseudotuberculosis IP31758, the causative agent of Far East scarlet-like fever. PLoS Genet., 2007, vol. 3, no. 8: e142. doi: 10.1371/journal.pgen.0030142
  24. Eppinger M., Worsham P.L., Nikolich M.P., Riley D.R., Sebastian Y., Mou S., Achtman M., Lindler L.E., Ravel J. Genome Sequence of the Deep-Rooted Yersinia pestis Strain Angola Reveals New Insights into the Evolution and Pangenome of the Plague Bacterium. J. Bacteriol., 2010, vol. 192, no. 6, pp. 1685–1699. doi: 10.1128/JB.01518-09
  25. Fukushima H., Matsuda Y., Seki R.,Tsubokura M., Takeda N., Shubin F.N., Paik I.K., Zheng X.B. Geographical heterogeneity between Far Eastern and Western countries in prevalence of the virulence plasmid, the superantigen Yersinia pseudotuberculosis-derived mitogen, and the high-pathogenicity island among Yersinia pseudotuberculosis strains. J. Clin. Microbiol., 2001, vol. 39, no. 10, pp. 3541–3547. doi: 10.1128/JCM.39.10.3541–3547.2001
  26. Hinnebusch B.J., Chouikha I., Sun Y.-C. Ecological opportunity, evolution, and the emergence of flea-borne plague. Infect. Immun., 2016, vol. 84, no. 7, pp. 1932–1940. doi: 10.1128/IAI.00188-16
  27. Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Motin V.L., Nosov N.Y., Krasnov J.M., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Al’kova Z.V., Oglodin E.G., Guseva N.P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of Independent States. Front. Microbiol., 2018, vol. 9, art. 1106. doi: 10.3389/fmicb.2018.01106
  28. Morelli G., Song Y., Mazzoni C.J., Eppinger M., Roumagnac P., Wagner D.M., Feldkamp M., Kusecek B., Vogler A.J., Li Y., Cui Y., Thomson N.R., Jombart T., Leblois R., Lichtner P., Rahalison L., Petersen J.M., Balloux F., Keim P., Wirth T., Rave J., Yang R., Carniel E., Achtman M. Yersinia pestis genome sequencing identifies patterns of global phylogenetic diversity. Nature Genetics, 2010, vol. 42, no. 12, pp. 1140–1145. doi: 10.1038/ng.705
  29. Pisarenko S.V., Evchenko A.Yu., Kovalev D.A., Evchenko Yu.M., Bobrysheva O.V., Shapakov N.A., Volynkina A.S., Kulichenko A.N. Yersinia pestis strains isolated in natural plague foci of Caucasus and Transcaucasia in the context of the global evolution of species. Genomics, 2021, vol. 113, no. 4, pp. 1952–1961. doi: 10.1016/j.ygeno. 2021.04.021
  30. Skurnik M., Peippo A., Ervela E. Characterization of the O-antigen gene cluster of Yersinia pseudotuberculosis and the cryptic O-antigen gene cluster of Yersinia pestis shows that the plague bacillus is most closely related to and has evolved from Y. pseudotuberculosis serotype O:1b. Mol. Microbiol., 2000, vol. 37, no. 2, pp. 316–330. doi: 10.1046/j.1365-2958.2000.01993.x
  31. Stenseth N.C., Taoc Y., Zhang C., Bramanti B., Büntgen U., Cong X., Cui Y., Zhou H., Dawson L.A., Mooney S.J., Li D., Fell H.G., Cohn S., Sebbane F., Slavin P., Liang W., Tong H., Yang R., Xu L. No evidence for persistent natural plague reservoirs in historical and modern Europe. PNAS, 2022, vol. 119, no. 51: e2209816119. doi: 10.1073/pnas.2209816119
  32. Sun Y.-C., Jarrett C.O., Bosio C.F., Hinnebusch B.J. Retracing the evolutionary path that led to flea-borne transmission of Yersinia pestis. Cell Host & Microbe, 2014, vol. 15, no. 5, pp. 578–586. doi: 10.1016/j.chom.2014.04.003
  33. Vogler A.J., Keim P., Wagner D.M. A review of methods for subtyping Yersinia pestis: From phenotypes to whole genome sequencing. Infect. Genet. Evol., 2016, vol. 37, pp. 21–36. doi: 10.1016/j.meegid.2015.10.024
  34. Wren B.W. The Yersinia — a model genus to study the rapid evolution of bacterial pathogens. Nat. Rev. Microbiol., 2003, vol. 1, pp. 55–64. doi: 10.1038/nrmicro730
  35. Wu Lien-teh, Chun J.W.H., Pollitzer R., Wu C.Y. Plague: a manual for medical and public health workers. Shanghai: Mercury Press, 1936. 547 p.
  36. Wu Y., Hao T., Qian X., Zhang X., Song Y., Yang R., Cui Y. Small Insertions and deletions drive genomic plasticity during adaptive evolution of Yersinia pestis. Microbiology Spectr., 2022, vol. 10, no. 3: e0224221. doi: 10.1128/spectrum.02242-21
  37. Zhou D., Han Y., Song Y., Huang P., Yang R. Comparative and evolutionary genomics of Yersinia pestis. Microbes and Infection, 2004, vol. 6, no. 13, pp. 1226–234. doi: 10.1016/j.micinf.2004.08.002
  38. Zhou D., Yang R. Molecular darwinian evolution of virulence in Yersinia pestis. Inf. Immun., 2009, vol. 77, no. 6, pp. 2242–2250. doi: 10.1128/IAI.01477-08

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Figure 1. Yersinia pestis molecular genetic cladogram [21]

Download (1004KB)
Indexing metadata
3. Figure 2. Ecological scenario of speciation and Asian expansion of the plague causative agent — the microbe Yersinia pestis

Download (535KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Suntsov V.V.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».