Biological properties of Klebsiella pneumoniae with classical and hypermucoid phenotype isolated from intensive care unit patients

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Introduction. There are conflicting data on the biological properties of hypermucoid Klebsiella pneumoniae, so in practice there are difficulties in differentiating their pathotype. The aim of the study was to compare phenotypic properties for subpopulations of hypermucoid and classical K. pneumoniae isolated from intensive care unit patients.

Materials and methods. The main group (n = 24) consisted of patients with hypermucoid K. pneumoniae, the control group (n = 24) consisted of patients infected with classical klebsiella. Isolation of K. pneumoniae from different biomaterial sources was performed by bacteriological method, identification — with “ErbaScan” microbiological analyzer using “Entero-Rapid 24” (Erba Lachema, Czech Republic). Lipase production was studied on Tributryn Agar Base (HIMEDIA, India), protease — on Micro-GELATINase (NICF, St. Petersburg), hemolysins — on 5% blood MPA (FBUN GSC PMB, Obolensk), presence of extended-spectrum β-lactamases (ESBLs) was investigated by the double-disc method, and sensitivity to phages by the SPOT test. Parametric and nonparametric statistical methods were used to process the data. The differences were considered significant at p < 0.05.

Results. The detection rate of K. pneumoniae with a hypermucoid phenotype in intensive care unit patients was 23.1%; in 66.7% of cases these bacteria were isolated from sputum. Hypermucoid K. pneumoniae had a similar frequency of virulence factors production such as lipase (70.8% and 54.2%, respectively; p = 0.927), hemolysins (45.8% and 50%, respectively; p = 0.773), proteases (12.5% and 33.3%, respectively; p = 0.086). In hypermucoid and classical klebsiella, there were no differences in the frequency of ESBLs production (75% and 62.5%, respectively; OR = 1.8; 95% CI 0.521–6.218, p = 0.351) and the frequency of bacteriophage resistance (p > 0.05). In infectious processes associated with hypermucoid klebsiella strains, the level of patient leukocytes was significantly lower than in case of classical klebsiella infections (9.7 × 109 l vs 11.6 × 109 l; p = 0.028). However, regardless of the pathogen phenotype, patients had similar lengths of stay in the intensive care unit (12.5–16 days; p = 0.29) and mortality rates (58.2–62.5%; p = 0.77).

Conclusion. Hypermucoid K. pneumoniae show a similar frequency of producing invasion factors, extended-spectrum beta-lactamases, and bacteriophage resistance to classical strains, which determines common approaches in the treatment of patients. The hypermucoid phenotype of bacteria is associated with lower levels of leukocytes, which must be taken into account to assess infection severity in patients.

About the authors

O. A. Isaenko

Kemerovo State Medical University; Kuzbass Clinical Hospital of Emergency Medicine named after M.A. Podgorbunsky

Email: yvz@bk.ru

Applicant of the Department of Microbiology and Virology, Head of the Bacteriological Laboratory

Russian Federation, Kemerovo; Kemerovo

Yuliyа V. Zakharova

Kemerovo State Medical University

Author for correspondence.
Email: yvz@bk.ru

DSc (Medicine), Associate Professor, Professor of the Department of Microbiology and Virology

Russian Federation, Kemerovo

T. S. Kuprienko

Kemerovo State Medical University; Kuzbass Clinical Hospital of Emergency Medicine named after M.A. Podgorbunsky

Email: yvz@bk.ru

Resident Physician, Department of Microbiology and Virology, Trainee Physician at the Bacteriological Laboratory
Russian Federation, Kemerovo; Kemerovo

References

  1. Агеевец В.А., Агеевец И.В., Сидоренко С.В. Конвергенция множественной резистентности и гипервирулентности у Klebsiella pneumoniae // Инфекция и иммунитет. 2022. Т. 12, № 3. С. 450–460. [Ageevets V.A., Ageevets I.V., Sidorenko S.V. Convergence of multiple resistance and hypervirulence in Klebsiella pneumoniae. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2022, vol. 12, no. 3, pp. 450–460. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-COM-1825
  2. Бардашева А.В., Фоменко Н.В., Калымбетова Т.В., Бабкин И.В., Кретьен С.О., Жираковская Е.В., Тикунова Н.В., Морозова В.В. Генетическая характеристика клинических изолятов клебсиелл, циркулирующих в Новосибирске // Вавиловский журнал генетики и селекции. 2021. Т. 25, № 2. С. 234–245. [Bardasheva A.V., Fomenko N.V., Kalymbetova T.V., Babkin I.V., Chretien S.O., Zhirakovskaya E.V., Tikunova N.V., Morozova V.V. Genetic characteristics of clinical Klebsiella isolates circulating in Novosibirsk. Vavilovskii zhurnal genetiki i selektsii = Vavilovsky Journal of Genetics and Breeding, 2021, vol. 25, no. 2, pp. 234–245. (In Russ.)] doi: 10.18699/VJ21.49-o
  3. Бонда Н.А., Стома И.О., Осипкина О.В., Зятьков А.А., Шафорост А.С., Карпова Е.В., Тапальский Д.В. Молекулярно-генетические маркеры резистентности и вирулентности инвазивных штаммов Klebsiella pneumoniae по данным полногеномного секвенирования // Проблемы здоровья и экологии. 2023. Т. 20, № 1. С. 7–15. [Bonda N.A., Stoma I.O., Osipkina O.V., Zyatkov A.A., Shaforost A.S., Karpova E.V., Tapalsky D.V. Molecular genetic markers of resistance and virulence of invasive strains of Klebsiella pneumoniae according to genome-wide sequencing. Problemy zdorovya i ekologii = Health and Environmental Issues, 2023, vol. 20, no. 1, pp. 7–15. (In Russ.)] doi: 10.51523/2708-6011.2023-20-1-01
  4. Бухарин О.В. Адаптивные стратегии взаимодействия возбудителя и хозяина при инфекции // Вестник Российской академии наук. 2018. Т. 88, № 7. С. 637–643. [Bukharin O.V. Adaptive strategies of interaction between the pathogen and the host in infection. Vestnik Rossiiskoi akademii nauk = Bulletin of the Russian Academy of Sciences, 2018, vol. 88, no. 7, pp. 637–643. (In Russ.)] doi: 10.31857/S086958730000087-3
  5. Карпов О.Э., Гусаров В.Г., Камышова Д.А., Орлова О.А., Петрова Л.В., Хакулова А.Э., Пивкина А.И., Замятин М.Н. Оценка эффективности применения стратегии сдерживания антибиотикорезистентности: результаты десятилетнего исследования в многопрофильном стационаре // Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2023. Т. 25, № 3. С. 283–295. [Karpov O.E., Gusarov V.G., Kamyshova D.A., Orlova O.A., Petrova L.V., Khakulova A.E., Pivkina A.I., Zamyatin M.N. Evaluation of the effectiveness of the antibiotic resistance control strategy: results of a ten-year study in a multidisciplinary hospital. Klinicheskaya mikrobiologiya i antimikrobnaya khimioterapiya = Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy, 2023, vol. 25, no. 3, pp. 283–295. (In Russ.)] doi: 10.36488/cmac.2023.3.283-295
  6. Козлова А.И., Тапальский Д.В. Чувствительность к антибиотикам и бактериофагам клинических изолятов Klebsiella pneumoniae с классическим и гипермукоидным фенотипами // Военная медицина. 2019. Т. 50, № 1. С. 44–48. [Kozlova A.I., Tapalskiy D.V. Sensitivity to antibiotics and bacteriophages of clinical isolates of Klebsiella pneumoniae with classical and hypermucoid phenotypes. Voennaya meditsina = Military Medicine, 2019, vol. 50, no. 1, pp. 44–48. (In Russ.)]
  7. Леванова Л.А., Марковская А.А., Отдушкина Л.Ю., Захарова Ю.В. Роль кишечной микробиоты в развитии инфекций мочевыводящих путей у детей // Фундаментальная и клиническая медицина. 2021. Т. 6, № 2. С. 24–30. [Levanova L.A., Markovskaya A.A., Vydushina L.Yu., Zakharova Yu.V. The role of intestinal microbiota in the development of urinary tract infections in children. Fundamentalnaya i klinicheskaya meditsina = Fundamental and Clinical Medicine, 2021, vol. 6, no. 2, pp. 24–30. (In Russ.)] doi: 10.23946/2500-0764-2021-6-2-24-30
  8. Немченко У.М., Кунгурцева Е.А., Савелькаева М.В., Григорова Е.В., Иванова Е.И., Туник Т.В., Рычкова Л.В. Микробиоценоз толстого кишечника и способность к биопленкообразованию штаммов Klebsiella spp. у детей с функциональными гастроинтестинальными расстройствами // Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2020. Т. 176, № 4. С. 59–64. [Nemchenko U.M., Kungurtseva E.A., Savelkaeva M.V., Grigorova E.V., Ivanova E.I., Tunik T.V., Rychkova L.V. Microbiocenosis of the large intestine and the ability to biofilm Klebsiella spp strains in children with functional gastrointestinal disorders. Eksperimentalnaya i klinicheskaya gastroenterologiya = Experimental and Clinical Gastroenterology, 2020, vol. 176, no. 4, pp. 59–64. (In Russ.)] doi: 10.31146/1682-8658-ecg-176-4-59-64
  9. Новикова И.Е., Садеева З.З., Алябьева Н.М., Самойлова Е.А., Карасева О.В., Янюшкина О.Г., Лазарева А.В. Антибиотикорезистентность и вирулентность карбапенем-устойчивых штаммов Klebsiella pneumoniae, выделенных у детей в реанимационных и хирургических отделениях // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2023. Т. 100, № 4. С. 321–332. [Novikova I.E., Sadeeva Z.Z., Alyabyeva N.M., Samoilova E.A., Karaseva O.V., Yanushkina O.G., Lazareva A.V. Antibiotic resistance and virulence of carbapenem-resistant strains of Klebsiella pneumoniae isolated from children in intensive care and surgical departments. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2023, vol. 100, no. 4, pp. 321–332. (In Russ.)] doi: 10.36233/0372-9311-373
  10. Степанова Т.Ф., Катаева Л.В., Посоюзных О.В., Богун А.Г., Кисличкина А.А., Тран Т.Н. Структура ESKAPE-патогенов, изолированных от пациентов отделения реанимации и интенсивной терапии новорождённых Национального госпиталя педиатрии г. Ханой, Социалистическая Республика Вьетнам // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2023. Т. 100, № 2. С. 168–177. [Stepanova T.F., Kataeva L.V., Posoyuznykh O.V., Bogun A.G., Kislichkina A.A., Tran T.N. The structure of ESKAPE pathogens isolated from patients of the Neonatal Intensive Care Unit at the National Hospital of Pediatrics, Hanoi, Socialist Republic of Vietnam. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2023, vol. 100, no. 2, pp. 168–177. (In Russ.)] doi: 10.36233/0372-9311-329
  11. Чеботарь И.В., Бочарова Ю.А., Подопригора И.В., Шагин Д.А. Почему Klebsiella pneumoniae становится лидирующим оппортунистическим патогеном // Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2020. Т. 22, № 1. С. 4–19. [Chebotar I.V., Bocharova Yu.A., Podoprigora I.V., Shagin D.A. Why Klebsiella pneumoniae is becoming a leading opportunistic pathogen. Klinicheskaya mikrobiologiya i antimikrobnaya khimioterapiya = Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy, 2020, vol. 22, no. 1, pp. 4–19. (In Russ.)] doi: 10.36488/cmac.2020.1.4-19
  12. Castro J., Oliveira R., Araújo S., Silva S., Brinks E., Almeida C., Oliveira H., Cho G., Fernandes L., Franz Ch., Saavedra M.J. Multidrug-resistant Klebsiella pneumoniae and Klebsiella variicola isolated from patients in Portuguese hospitals: Genomic and phenotypic characterization. Microbe, 2024, vol. 5: 100172. doi: 10.1016/j.microb.2024.100172
  13. Chu W.H.W., Tan Y.H., Tan S.Y., Chen Y., Yong M., Lye D.C., Kalimuddin S., Archuleta S., Gan Y.-H. Acquisition of regulator on virulence plasmid of hypervirulent Klebsiella allows bacterial lifestyle switch in response to iron. mBio, 2023, vol. 14, no. 4: e0129723. doi: 10.1128/mbio.01297-23
  14. Deroche L., Rozenholc A., Arrivé F., Martellosio J., Moal G., Thille A.W., Barraud O., Marchand S., Buyck J.M. Emergence of cefiderocol resistance during therapy in NDM-5–producing Klebsiella pneumoniae isolates harboring siderophore receptors mutations. Int. J. Infect. Dis., 2025, vol. 151: 107321. doi: 10.1016/j.ijid.2024.107321
  15. Dong N., Yang X., Chan E.W-Ch., Zhang R., Chena S. Klebsiella species: taxonomy, hypervirulence and multidrug resistance. eBioMedicine, 2022, vol. 79: 103998. doi: 10.1016/j.ebiom.2022.103998
  16. Merla C., Kuka A., Mileto I., Petazzoni G., Gaiarsa S., Vitis D., Ardizzone M., Corbella M., Baldanti F., Cambieri P. One-year surveillance for hypervirulent Klebsiella pneumoniae detected carbapenem-resistant superbugs. Microbiol. Spectr., 2023, vol. 12, no. 3: e0329223. doi: 10.1128/spectrum.03292-23
  17. Neerhut T., Ninan J., Crozier J., Lawson M., Rhee H. Urgent nephrectomy for rapidly progressive disseminated metastatic hypermucoid Klebsiella. Urol. Case Rep., 2022, vol. 4: 102157. doi: 10.1016/j.eucr.2022.102157
  18. WHO Bacterial Priority Pathogens List, 2024: bacterial pathogens of public health importance to guide research, development and strategies to prevent and control antimicrobial resistance. 2024. 72 p. URL: https://www.who.int/publications/i/item/9789240093461
  19. You X., Wang L., Wang H., Xu Y., Chen Y., Xu H., Ji X., Ma X., Xu X. Liver abscess induced by intestinal hypervirulent Klebsiella pneumoniae through down-regulation of tryptophan-IPA-IL22 axis. iScience, 2024, vol. 27, no. 10: 110849. doi: 10.1016/j.isci.2024.110849
  20. Yu X., Luan J., Suo L., Sun X., Wang H., Zhao Y., Sun T., Liu B., Wang L., Cao H., Qi X. Analysis of clinical characteristics and mortality risk factors in patients with community-acquired pneumonia caused by Klebsiella pneumoniae. Diagn. Microbiol. Infect. Dis., 2025, vol. 111, no. 3: 116660. doi: 10.1016/j.diagmicrobio.2024.116660

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Figure. Frequency of phage resistance of Klebsiella pneumoniae with hypermucoid and classical phenotype (in %) Note. hmKp — K. pneumoniae with a hypermucoid phenotype, cKp — K. pneumoniae with a classic phenotype; IF — “Intesti-bacteriophage”, KpnF — “Purified Klebsiella pneumonia bacteriophage”, KpvF — “Purified polyvalent Klebsiella bacteriophage”, PF — “Purified polyvalent pyobacteriophage”, SF — “Sexta-phage: polyvalent pyobacteriophage”.

Download (113KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Isaenko O.A., Zakharova Y.V., Kuprienko T.S.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».