In vitro interaction of hormone-conditioned neutrophils with commensal and uropathogenic Escherichia coli biofilms

封面

如何引用文章

全文:

详细

The aim of the work was to examine an interaction between neutrophils conditioned with chorionic gonadotropin, estriol, kisspeptin, leptin, ghrelin and commensal and uropathogenic Escherichia coli biofilms. Peripheral blood neutrophils isolated from healthy non-pregnant women in the first phase of the menstrual cycle (n = 8) were cultured in vitro for 1 hour together with hormones at concentration corresp onding to their level in the first and third trimester of pregnancy. An interaction of neutrophils with commensal E. coli TG1 and uropathogenic E. coli DL82 (UPEC) biofilms was assessed 1 hour later. The biofilm biomass, activity of myeloperoxidase and cathepsin G was measured spectrophotometrically on a microplate reader Synergy H1 (BioTec, USA). Neutrophils conditioned with chorionic gonadotropin (10; 100 IU/ml), estriol (2; 20 ng/ml) and leptin (10 ng/ml) were found to enhance their potential to destroy solely opsonized commensal E. coli biofilm, without affecting the UPEC biofilm. The biomass of non-opsonized biofilm of commensal E. coli TG1 decreased after interaction with neutrophils conditioned with estriol (2 ng/ml), kisspeptin (9.6 pM) and ghrelin (0.83 ng/ml). In contrast, non-opsonized UPEC biofilm was more destroyed by neutrophils exposed to low- vs. high-dose chorionic gonadotropin (10 IU/ml and 100 IU/ml, respectively) or control group. Myeloperoxidase secretion increased when UPEC interacted with neutrophils conditioned with estriol at concentration of 2 ng/ml. Comparing the two E. coli strains allowed to find that chorionic gonadotropin (10 IU/ml) and estriol (20 ng/ml) enhanced activity of neutrophil myeloperoxidase after interaction with UPEC biofilms to a greater extent than with E. coli TG1 biofilms. Estriol (20 ng/ml) and kisspeptin (9 pM) reduced activity of neutrophil cathepsin G after interaction with UPEC biofilms.

作者简介

I. Maslennikova

Institute of Ecology and Genetics of Microrganisms Ural Branch Russian Academy of Science

编辑信件的主要联系方式.
Email: I.Maslennikova1974@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-2776-8023

Irina L. Maslennikova - PhD (Biology), Senior Researcher, Laboratory of Immunoregulation.

614081, Perm, Goleva str., 13, Phone: +7 922 317-87-77 (mobile)

俄罗斯联邦

I. Nekrasova

Institute of Ecology and Genetics of Microrganisms Ural Branch Russian Academy of Science

Email: nirina5@mail.ru

Nekrasova I.V., PhD (Biology), Researcher, Laboratory of Immunoregulation.

Perm

俄罗斯联邦

E. Orlova

Institute of Ecology and Genetics of Microrganisms Ural Branch Russian Academy of Science

Email: orlova_katy@mail.ru

Orlova E.G., PhD, MD (Biology), Leading Researcher, Laboratory of Immunoregulation.

Perm

俄罗斯联邦

O. Gorbunova

Institute of Ecology and Genetics of Microrganisms Ural Branch Russian Academy of Science

Email: olia15_77@mail.ru

Gorbunova O.L., PhD (Biology), Researcher, Laboratory of Immunoregulation.

Perm

俄罗斯联邦

S. Shirshev

Institute of Ecology and Genetics of Microorganisms Ural Branch Russian Academy of Science

Email: shirshev@iegm.ru

PhD, MD (Medicine), Professor, Head of Laboratory of Immunoregulation.

Perm

俄罗斯联邦

参考

  1. Горбунова О.Л., Ширшев С.В. Комплексное исследование иммуномодулирующей активности кисспептина // Российский иммунологический журнал. 2014. Т. 8, № 3. С. 288—290.
  2. Данилов В.С., Зарубина А.П., Ерошников Г.Е., Соловьева Л.Н., Карташев Ф.В., Завильгельский Г.Б. Сенсорные биолюминесцентные системы на основе lux-оперонов разных видов люминесцентных бактерий // Вестник Московского университета. Серия 16: Биология. 2002. № 3. С. 20.
  3. Куклина Е.М., Ширшев С.В. Регуляция окислительной активности нейтрофилов хорионическим гонадотропином. Роль женских половых стероидных гормонов // Известия Российской академии наук. Серия биологическая. 2003. № 4. С. 399—404.
  4. Некрасова И.В., Ширшев С.В. Женские половые стероидные гормоны в регуляции ферментативной активности нейтрофилов // Доклады академии наук. 2013. Т. 453, № 6. С. 690—693.
  5. Орлова Е.Г., Ширшев С.В. модуляция лептином функциональной активности нейтрофилов и моноцитов периферической крови женщин // Цитокины и воспаление. 2007. Т. 6, № 3. С. 44—48.
  6. Чеботарь И.В., Маянский А.Н., Кончакова Е.Д. Нейтрофилы и бактериальные биопленки: диалектика взаимоотношений // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2013. № 6. С. 105—112.
  7. Шипицына Е.В., Хуснутдинова Т.А., Савичева А.М., Айвазян Т.А. Инфекции мочевыводящих путей в акушерстве и гинекологии // Журнал акушерства и женских болезней. 2015. № 6. С. 91—104.
  8. Ширшев С.В., Масленникова И.Л., Некрасова И.В. Влияние секретируемых метаболитов Escherichia coli на функциональную активность нейтрофилов человека на фоне действия эстриола // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2014. № 5. С. 65—70.
  9. Ширшев С.В., Орлова Е.Г., Сабанцева Ю.П. Роль грелина в регуляции фагоцитарной и микробицидной активности нейтрофилов // Вестник Пермского университета. Серия: Биология. 2015. № 4. С. 378—381.
  10. Cole L.A. hCG, the wonder of today’s science. Reprod. Biol. Endocrinol., 2012, vol. 10, no. 24. doi: 10.1186/1477-7827-10-24
  11. Coote J.G. The RTX toxins of Gram-negative bacterial pathogens: modulators of the host immune system. Rev. Med. Microbiol., 1996, vol. 7, no. 1,pp. 53-62. doi: 10.1097/00013542-199601000-00006
  12. Dapunt U., Hansch G.M., Arciola C.R. Innate immune response in implant-associated infections: neutrophils against biofilms. Materials (Basel), 2016, vol. 9, no. 5: E387. doi: 10.3390/ma9050387
  13. Donlan R.M. Biofilm formation: a clinically relevant microbiological process. Clin. Infect. Dis, 2001, vol. 33, no. 8, pp. 1387—1392. doi: 10.1086/322972
  14. Eberly A.R., Floyd K.A., Beebout C.J., Colling S.J., Fitzgerald M.J., Stratton C.W., Schmitz J.E., Hadjifrangiskou M. Biofilm formation by uropathogenic Escherichia coli is favored under oxygen conditions that mimic the bladder environment. Int. J. Mol. Sci, 2017, vol. 18, no. 10: E2077. doi: 10.3390/ijms18102077
  15. Fattahi S., Kafil H.S., Nahai M.R., Asgharzadeh M., Nori R., Aghazadeh M. Relationship of biofilm formation and different virulence genes in uropathogenic Escherichia coli isolates from Northwest Iran. GMS Hyg. Infect. Control, 2015, vol. 10:11 doi: 10.3205/dgkh000254
  16. Fuglsang J., Skjaerbaek C., Espelund U., Frystyk J., Fisker S., Flyvbjerg A., Ovesen P. Ghrelin and its relationship to growth hormones during normal pregnancy. Clin. Endocrinol. (Oxf), 2005, vol. 62, no. 5, pp. 554—559. doi: 10.1111/j.1365-2265.2005.02257.x
  17. Gajewski M., Rzodkiewicz P., Gajewska J., Wojtecka-Eukasik E. The effect of leptin on the respiratory burst of human neutrophils cultured in synovial fluid. Reumatologia, 2015, vol. 53, no. 1, pp. 21—25. doi: 10.5114/reum.2015.50553
  18. Gargan R.A., Brumfitt W., Hamilton-Miller J.M. Pre-opsonisation of Escherichia coli induces resistance to neutrophil killing in serum and urine: relationship to growth phase. J. Med. Microbiol., 1991, vol. 35, no. 1, pp. 12—17.
  19. Hall-Stoodley L., Costerton J.W., Stoodley P. Bacterial biofilms: from the natural environment to infectious diseases. Nat. Rev. Microbiol., 2004, vol. 2, no. 2, pp. 95—108.
  20. Hardie L., Trayhurn P., Abramovich D., Fowler P. Circulating leptin in women: a longitudinal study in the menstrual cycle and during pregnancy. Clin. Endocrinol. (Oxf)., 1997, vol. 47, no. 1, pp. 101—106. doi: 10.1046/j.1365-2265.1997.2441017.x
  21. Hashemizadeh Z., Kalantar-Neyestanaki D., Mansouri S. Association between virulence profile, biofilm formation and phylogenetic groups of Escherichia coli causing urinary tract infection and the commensal gut microbiota: a comparative analysis. Microb. Pathog., 2017, vol. 110, pp. 540—545. doi: 10.1016/j.micpath.2017.07.046
  22. Hattori N. Expression, regulation and biological actions of growth hormone (GH) and ghrelin in the immune system. Growth Horm. IGF Res., 2009, vol. 19, no. 3, pp. 187-97. doi: 10.1016/j.ghir.2008.12.001
  23. Hirschfeld J. Dynamic interactions of neutrophils and biofilms. J. Oral. Microbiol., 2014, vol. 17, no. 6:26102. doi: 10.3402/jom.v6.26102
  24. Horikoshi Y., Matsumoto H., Takatsu Y., Ohtaki T., Kitada C., Usuki S., Fujino M. Dramatic elevation of plasma metastin concentrations in human pregnancy: metastin as a novel placenta-derived hormone in humans. J. Clin. Endocrinol. Metab., 2003, vol. 88, no. 2, pp. 914-919. doi: 10.1210/jc.2002-021235
  25. Jesaitis A.J., Franklin M.J., Berglund D., Sasaki M., Lord C.I., Bleazard J.B., Duffy J.E., Beyenal H., Lewandowski Z. Compromised host defense on Pseudomonas aeruginosa biofilms: characterization of neutrophil and biofilm interactions. J. Immunol., 2003, vol. 171, no. 8, pp. 4329-4339. doi: 10.4049/jimmunol.171.8.4329
  26. Kase N.G., Reyniak J.V. Endocrinology of pregnancy. Mt. Sinai J. Med., 1985, vol. 52, no. 1, pp. 11-34.
  27. Kazemnia A., Ahmadi M., Dilmaghani M. Antibiotic resistance pattern of different Escherichia coli phylogenetic groups isolated from human urinary tract infection and avian colibacillosis. Iran Biomed. J, 2014, vol. 18, no. 4, pp. 219-224. doi: 10.6091/ibj.1394.2014
  28. Khan M.A., Philip L.M., Cheung G., Vadakepeedika S., Grasemann H., Sweezey N., Palaniyar N. Regulating NETosis: Increasing pH Promotes NADPH Oxidase-Dependent NETosis. Front. Med. (Lausanne), 2018, vol. 5, pp. 19. doi: 10.3389/fmed.2018.00019
  29. Koca С., §ahin Kavakli H., Alici O. Immunomodulatory role of leptin treatment in experimental sepsis caused by gram negative bacteria. Turk. J. Med. Sci, 2011, vol. 41, no. 2, pp. 251-258. doi: 10.3906/sag-1009-1109
  30. Lassek C., Burghartz M., Chaves-Moreno D., Otto A., Hentschker C., Fuchs S., Bernhardt J., Jauregui R., Neubauer R., Becher D., Pieper D.H., Jahn M., Jahn D., Riedel K. A metaproteomics approach to elucidate host and pathogen protein expression during catheter-associated urinary tract infections (CAUTIs). Mol. Cell Proteomics, 2015, vol. 14, no. 4, pp. 989-1008. doi: 10.1074/mcp.M114.043463
  31. Lee J.H., Subhadra B., Son Y.J., Kim D.H., Park H.S., Kim J.M., Koo S.H., Oh M.H., Kim H.J., Choi C.H. Phylogenetic group distributions, virulence factors and antimicrobial resistance properties of uropathogenic Escherichia coli strains isolated from patients with urinary tract infections in South Korea. Lett. Appl. Microbiol., 2016, vol. 62, no. 1, pp. 84-90. doi: 10.1111/lam.12517
  32. Li B., Zeng M., Zheng H., Huang C., He W., Lu G., Li X., Chen Y., Xie R. Effects of ghrelin on the apoptosis of human neutrophils in vitro. Int. J. Mol. Med., 2016, vol. 38, no. 3, pp. 794-802. doi: 10.3892/ijmm.2016.2668
  33. Lichtenberger P., Hooton T.M. Antimicrobial prophylaxis in women with recurrent urinary tract infections. Int. J. Antimicrob. Agent, 2011, vol. 38, pp. 36-41. doi: 10.1016/j.ijantimicag.2011.09.005
  34. Luthje P., Brauner A. Virulence factors of uropathogenic E. coli and their interaction with the host. Adv. Microb. Physiol., 2014, vol. 65,pp. 337-372. doi: 10.1016/bs.ampbs.2014.08.006
  35. Luthje P., Brauner H., Ramos N.L., Ovregaard A., Glaser R., Hirschberg A.L., Aspenstrom P., Brauner A. Estrogen supports urothelial defense mechanisms. Sci. Transl. Med, 2013, vol. 5, no. 190, pp. 190ra80. doi: 10.1126/scitranslmed.3005574
  36. Mann R., Mediati D.G., Duggin I.G., Harry E.J., Bottomley A.L. Metabolic adaptations of uropathogenic E. coli in the urinary tract. Front. Cell Infect. Microbiol., 2017, vol. 7, pp. 241. doi: 10.3389/fcimb.2017.00241
  37. Matuszkiewicz-Rowinska J., MaEyszko J., Wieliczko M. Urinary tract infections in pregnancy: old and new unresolved diagnostic and therapeutic problems. Arch. Med. Sci., 2015, vol. 11, no. 1, pp. 67-77. doi: 10.5114/aoms.2013.39202
  38. Molero L., Garcia-Duran M., Diaz-Recasens J., Rico L., Casado S., Lopez-Farre A. Expression of estrogen receptor subtypes and neuronal nitric oxide synthase in neutrophils from women and men: regulation by estrogen. Cardiovasc. Res., 2002, vol. 56, no. 1, pp. 43-51.
  39. Ohtaki T., Shintani Y., Honda S., Matsumoto H., Hori A., Kanehashi K., Terao Y., Kumano S., Takatsu Y., Masuda Y., Ishibashi Y., Watanabe T., Asada M., Yamada T., Suenaga M., Kitada C., Usuki S., Kurokawa T., Onda H., Nishimura O., Fujino M. Metastasis suppressor gene KiSS-1 encodes peptide ligand of a G-protein-coupled receptor. Nature, 2001, vol. 411, no. 6837, pp. 613-617.
  40. Oliveira F.A., Paludo K.S., Arend L.N., Farah S.M., Pedrosa F.O., Souza E.M., Surek M., Picheth G., Fadel-Picheth C.M. Virulence characteristics and antimicrobial susceptibility of uropathogenic Escherichia coli strains. Genet. Mol. Res., 2011, vol. 10, no. 4, pp. 4114-4125. doi: 10.4238/2011
  41. Olson P.D., Hruska K.A., Hunstad D.A. Androgens enhance male urinary tract infection severity in a new model. J. Am. Soc. Nephrol, 2016, vol. 27, no. 6, pp. 1625-1634. doi: 10.1681/ASN.2015030327
  42. O'Toole G.F., Kaplan H.B., Kolter R. Biofilm formation as microbial development. Ann. Rev. Microbiol., 2000, vol. 54, pp. 49-79. doi: 10.1146/annurev.micro.54.1.49
  43. Pham C.T., Ivanovich J.L., Raptis S.Z., Zehnbauer B., Ley T.J. Papillon-Lefe'vre syndrome: Correlating the molecular, cellular, and clinical consequences of cathepsin C/dipeptidyl peptidase I deficiency in humans. J. Immunol, 2004, vol. 173, no. 12, pp. 7277-7281. doi: 10.4049/jimmunol.173.12.7277
  44. Phan Q.T., Sipka T., Gonzalez C., Levraud J.P., Lutfalla G., Nguyen-Chi M. Neutrophils use superoxide to control bacterial infection at a distance. PLoS Pathog, 2018, vol. 14, no. 7: e1007157. doi: 10.1371/journal.ppat.1007157
  45. Ramos N.L., Sekikubo M., Dzung D.T., Kosnopfel C., Kironde F., Mirembe F., Brauner A. Uropathogenic Escherichia coli isolates from pregnant women in different countries. J. Clin. Microbiol., 2012, vol. 50, no. 11, pp. 3569-3574. doi: 10.1128/JCM.01647-12
  46. Rosen D.A., Hooton T.M., Stamm W.E., Humphrey P.A., Hultgren S.J. Detection of intracellular bacterial communities in human urinary tract infection. PLoS Med., 2007, vol. 4, no. 12: e329. doi: 10.1371/journal.pmed.0040329
  47. Schwab S., Jobin K., Kurts C. Urinary tract infection: recent insight into the evolutionary arms race between uropathogenic Escherichia coli and our immune system. Nephrol. Dial. Transplant., 2017, vol. 32, no. 12, pp. 1977-1983. doi: 10.1093/ndt/gfx022
  48. Schwartz D.J., Kalas V., Pinkner J.S., Chen S.L., Spaulding C.N., Dodson K.W., Hultgren S.J. Positively selected FimH residues enhance virulence during urinary tract infection by altering FimH conformation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2013, vol. 110, no. 39, pp. 15530-15537. doi: 10.1073/pnas.1315203110
  49. Shirai F., Kawaguchi M., Yutsudo M., Dohi Y. Human peripheral blood polymorphonuclear leukocytes at the ovulatory period are in an activated state. Mol. Cell Endocrinol., 2002, vol. 196, no. 1-2, pp. 21-28. doi: 10.1016/S0303-7207(02)00228-9
  50. Soto S.M., Smithson A., Martinez J.A., Horcajada J.P., Mensa J., Vila J. Biofilm formation in uropathogenic Escherichia coli strains: relationship with prostatitis, urovirulence factors and antimicrobial resistance. J. Urol, 2007, vol. 177, no. 1, pp. 365-368. doi: 10.1016/j.juro.2006.08.081
  51. Stroh P., Gunther F., Meyle E., Prior B., Wagner C., Hansch G.M. Host defence against Staphylococcus aureus biofilms by polymorphonuclear neutrophils: oxygen radical production but not phagocytosis depends on opsonisation with immunoglobulin G. Immunobiology, 2011, vol. 216, no. 3, pp. 351-357. doi: 10.1016/j.imbio.2010.07.009
  52. Sun Z., Dragon S., Becker A., Gounni A.S. Leptin inhibits neutrophil apoptosis in children via ERK/NF-KB-dependent pathways. PLoS One, 2013, vol. 8, no. 1: e55249. doi: 10.1371/journal.pone.0055249
  53. Ujioka T., Matsukawa A., Tanaka N., Matsuura K., Yoshinaga M., Okamura H. Interleukin-8 as an essential factor in the human chorionic gonadotropin-induced rabbit ovulatory process: interleukin-8 induces neutrophil accumulation and activation in ovulation. Biol. Reprod., 1998, vol. 58, no. 2, pp. 526-530.
  54. Van Gennip M., Christensen L.D., Alhede M., Qvortrup K., Jensen P.0., Heiby N., Givskov M., Bjarnsholt T. Interactions between polymorphonuclear leukocytes and Pseudomonas aeruginosa biofilms on silicone implants in vivo. Infect. Immun., 2012, vol. 80, no. 8, pp. 2601-2607. doi: 10.1128/IAI.06215-11
  55. Vejborg R.M., Hancock V., Schembri M.A., Klemm P. Comparative genomics of Escherichia coli strains causing urinary tract infections. Appl. Environ. Microbiol, 2011, vol. 77, no. 10, pp. 3268-3278. doi: 10.1128/AEM.02970-10
  56. Vethanayagam R.R., Almyroudis N.G., Grimm M.J., Lewandowski D.C., Pham C.T., Blackwell T.S., Petraitiene R., Petraitis V., Walsh T.J., Urban C.F., Segal B.H. Role of NADPH oxidase versus neutrophil proteases in antimicrobial host defense. PLoS One, 2011, vol. 6, no. 12: e28149. doi: 10.1371/journal.pone.0028149
  57. Yang W.L., Ma G., Zhou M., Aziz M., Yen H.T., Mavropoulos S., Ojamaa K., Wang P. Combined administration of human ghrelin and human growth hormone attenuates organ injury and improves survival in aged septic rats. Mol. Med., 2016, vol. 22, pp. 124-135. doi: 10.2119/molmed.2015.00255
  58. Yu Y., Sikorski P., Bowman-Gholston C., Cacciabeve N., Nelson K.E., Pieper R. Diagnosing inflammation and infection in the urinary system via proteomics. J. Transl. Med., 2015, vol. 13, pp. 111. doi: 10.1186/s12967-015-0475-3

补充文件

附件文件
动作
1. JATS XML
下载

版权所有 © Maslennikova I.L., Nekrasova I.V., Orlova E.G., Gorbunova O.L., Shirshev S.V., 2020

Creative Commons License
此作品已接受知识共享署名 4.0国际许可协议的许可

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».