Comparative data on the blood leukocyte composition of semi-aquatic turtles from the Samara Zoo

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The leukocyte blood count of 16 species of five families of semi-aquatic turtles from the Samara Zoo was determined. A comparison of the leukogram of representatives of two genera of the family Emydidae revealed a reduced proportion of heterophils and an increased proportion of basophils in Graptemys (G. pseudogeographica, G. nigrinoda) compared with Terrapene (T. triunguis, T. ornata). The leukocyte profile of Cuora mouhotii (Geoemydidae) was characterized by an increased content of heterophils, which showed a higher activation of innate immune responses. The most similar in leukocyte composition are the species of the Kinosternidae family of three genera: Kinosternon, Sternotherus and Staurotypus. The clade Trionychia (Trionychidae) differed from the clade Durocryptodira (Emydidae, Geoemydidae and Kinosternidae) by an increased number of heterophils and monocytes, and a low content of eosinophils. The Pleurodira suborder (Chelidae) differed from the Cryptodira suborder (Emydidae, Geoemydidae, Kinosternidae, Trionychidae) by an increased content of agranulocytes. Positive significant correlations of the length of the carapace with the content of heterophils and the values of leukocyte indices (index of the eosinophils and lymphocytes ratio, index of the heterophils and eosinophils ratio, index of the heterophils and lymphocytes ratio) reflecting the increased role of nonspecific resistance of the turtle organism during ontogenesis and negative significant correlations with the content of eosinophils were revealed. The index of the heterophils and lymphocytes ratio, which is an indicator of physiological stress, had the minimum value among the studied species in Sternotherus odoratus (Kinosternidae), the maximum value in C. mouhotii (Geoemydidae).

About the authors

Elena Borisovna Romanova

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Author for correspondence.
Email: romanova@ibbm.unn.ru

doctor of biological sciences, professor of Ecology Department

Russian Federation, Nizhny Novgorod

Irina Aleksandrovna Stolyarova

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Email: irinaisto75@gmail.com

master student of Ecology Department

Russian Federation, Nizhny Novgorod

Andrey Gennadievich Bakiev

Institute of Ecology of the Volga River Basin of the Russian Academy of Sciences – Branch of the Samara Federal Research Center of the Russian Academy of Sciences

Email: herpetology@list.ru

candidate of biological sciences, senior researcher of Biodiversity Laboratory

Russian Federation, Togliatti, Samara Region

Roman Andreevich Gorelov

Institute of Ecology of the Volga River Basin of the Russian Academy of Sciences – Branch of the Samara Federal Research Center of the Russian Academy of Sciences

Email: gorelov.roman@mail.ru

candidate of biological sciences, junior researcher of Biodiversity Laboratory

Russian Federation, Togliatti, Samara Region

References

  1. Krenz J.G., Naylor G.J.P., Shaffer H.B., Janzen F.J. Molecular phylogenetics and evolution of turtles // Molecular Phylogenetics and Evolution. 2005. Vol. 37, iss. 1. P. 178–191. doi: 10.1016/j.ympev.2005.04.027.
  2. Barley A.J., Spinks P.Q., Thomson R.C., Shaffer H.B. Fourteen nuclear genes provide phylogenetic resolution for difficult nodes in the turtle tree of life // Molecular Phylogenetics and Evolution. 2010. Vol. 55, iss. 3. P. 1189–1194. doi: 10.1016/j.ympev.2009.11.005.
  3. Crawford N.G., Parham J.F., Sellas A.B., Faircloth B.C., Glenn T.C., Papenfuss T.J., Henderson J.B., Hansen M.H., Simison W.B. A phylogenomic analysis of turtles // Molecular Phylogenetics and Evolution. 2015. Vol. 83. P. 250–257. doi: 10.1016/j.ympev.2014.10.021.
  4. Shaffer H.B., McCartney-Melstad E., Near T.J., Mount G.G., Spinks P.Q. Phylogenomic analyses of 539 highly informative loci dates a fully resolved time tree for the major clades of living turtles (Testudines) // Molecular Phylogenetics and Evolution. 2017. Vol. 115. P. 7–15. doi: 10.1016/j.ympev.2017.07.006.
  5. Lyson T.R., Bever G.S. Origin and evolution of the turtle body plan // Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics. 2020. Vol. 51. P. 143–166. doi: 10.1146/annurev-ecolsys-110218-024746.
  6. Черепахи // Биологический энциклопедический словарь. М.: Советская энциклопедия, 1986. С. 713–714.
  7. The Reptile Database / eds. P. Uetz, P. Freed, R. Aguilar, F. Reyes, J. Kudera, J. Hošek. 2024 [Internet]. http://www.reptile-database.org.
  8. Agha M., Ennen J.R., Bower D.S., Nowakowski A.J., Sweat S.C., Todd B.D. Salinity tolerances and use of saline environments by freshwater turtles: Implications of sea level rise // Biological Reviews of the Cambridge Philosophical Society. 2018. Vol. 93. P. 1634–1648. doi: 10.1111/brv.12410.
  9. International Guiding Principles for Biomedical Research Involving Animals. 2012 [Internet]. https://grants.nih.gov/grants/olaw/guiding_principles_2012.pdf.
  10. Alleman A.R., Jacobson E.R., Raskin R.E. Morphologic and cytochemical characteristics of blood cells from the desert tortoise (Gopherus agassizii) // American Journal of Veterinary Research. 1992. Vol. 53, iss. 9. P. 1645–1651.
  11. Соколина Ф.М., Павлов А.В., Юсупов Р.Х. Гематология пресмыкающихся: метод. пособие по курсу герпетология, большому практикуму и спецсеминарам. Казань: Казанский государственный университет, 1997. 31 с.
  12. Хайрутдинов И.З., Соколина Ф.М. Характеристика крови рептилий и ее связь с условиями обитания: учеб.-метод. пособие к курсу «Герпетология». Казань: Казанский университет, 2010. 44 с.
  13. Davis A.K., Maney D.L., Maerz J.C. The use of leukocyte profiles to measure stress in vertebrates: A review for ecologists // Functional Ecology. 2008. Vol. 22, iss. 5. P. 760–772. doi: 10.1111/j.1365-2435.2008.01467.x.
  14. Minias P. Evolution of heterophil/lymphocyte ratios in response to ecological and life-history traits: A comparative analysis across the avian tree of life // Journal of Animal Ecology. 2019. Vol. 88, iss. 4. P. 554–565. doi: 10.1111/1365-2656.12941.
  15. Kogut M.H., Iqbal M., He H., Philbin V., Kaiser P., Smith A. Expression and function of Toll-like receptors in chicken heterophils // Developmental & Comparative Immunology. 2005. Vol. 29, iss. 9. P. 791–807. doi: 10.1016/j.dci.2005.02.002.
  16. Hasselquist D. Comparative immunoecology in birds: hypotheses and tests // Journal of Ornithology. 2007. Vol. 148. P. 571–582. doi: 10.1007/s10336-007-0201-x.
  17. Reinke B.A., Cayuela H., Janzen F.J. et al. Diverse aging rates in ectothermic tetrapods provide insights for the evolution of aging and longevity // Science. 2022. Vol. 376, iss. 6600. P. 1459–1466. doi: 10.1126/science.abm0151.
  18. Hoebe K., Janssen E., Beutler B. The interface between innate and adaptive immunity // Nature Immunology. 2004. Vol. 5. P. 971–974. doi: 10.1038/ni1004-971.
  19. Lee K.A. Linking immune defenses and life history at the levels of the individual and the species // Integrative and Comparative Biology. 2006. Vol. 46, iss. 6. P. 1000–1015. doi: 10.1093/icb/icl049.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2. Figure 1 – Leukocyte blood cells of turtles of the Kinosternidae family: A – Sternotherus odoratus, B – Staurotypus triporcatus, C – Kinosternon leucostomum

Download (168KB)
3. Figure 2 – Leukocyte blood cells of turtle species from different families: A – Chelodina siebenrocki (Chelidae), B – Apalone ferox (Trionychidae), C – Graptemys nigrinoda (Emydidae)

Download (183KB)
4. Figure 3 – Distribution of turtle species in ascending order of the values of the ISG index

Download (243KB)
5. Figure 4 – Average values of the ratio of heterophiles and lymphocytes of turtle families. Significant differences: Emydidae – Trionychidae (D = 3.56; p = 0.003); Emydidae – Geoemydidae (D = 4.07; p = 0.0004); Chelidae – Geoemydidae (D = 3.09; p = 0.02); Kinosternidae – Geoemydidae (D = 3.00; p = 0.02)

Download (106KB)
6. Figure 5 is a graph of factor coordinates based on the leukocyte profile of turtles

Download (217KB)
7. Figure 6 – Ordination diagram in the space of the main components, based on the leukocyte profile of turtles

Download (83KB)

Copyright (c) 2024 Romanova E.B., Stolyarova I.A., Bakiev A.G., Gorelov R.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».