Oral microbiota importance in the development and prognosis of oropharyngeal region oncological diseases

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Relevance. Despite many years of scientific research and clinical results, cancer remains a global health problem. In recent years, there has been an increased interest in studying the role of microorganisms in the occurrence, prognosis and progression of cancer. The probability of isolating carcinogenic microorganisms in the oral microbiota is quite high. In this regard, understanding the role of microorganisms in the occurrence and course of cancer pathology in the future can contribute to the development of innovative strategies for the prevention, treatment of malignant neoplasms and minimization of complications of antitumor treatment. The purpose of this review is a literature analysis of the relationship between representatives of the human oral microbiota in the occurrence and prognosis of cancer. Collection and analysis of 1050 scientific papers using PubMed, Google Scholar and eLIBRARY search engines, published from 2003 to 2024, of which 47 papers are included in this literature review. According to the literature analysis, prevention, diagnostics and treatment of oncological diseases can and should be supplemented by dental approaches aimed at normalizing the microflora. Understanding that oral sanitation significantly reduces its bacterial contamination and, as a result, reduces the number of pathogenic and oncogenic microorganisms can improve the quality of antitumor treatment without significant material and social costs. Conclusion. The use of modern methods of diagnostics and monitoring of oral microbiota in dentistry can become the basis for the development of new strategies for the prevention and treatment of malignant neoplasms of the oral mucosa. Integration of these data into clinical practice requires interdisciplinary cooperation between oncologists, microbiologists and dentists to improve the prognosis of patient treatment.

About the authors

Anatoliy M. Avanesov

RUDN University

Email: Simionidi_e@pfur.ru
ORCID iD: 0000-0003-4068-7698
SPIN-code: 7091-8276
г. Москва, Российская Федерация

Evgeniya N. Gvozdikova

RUDN University; Russian Scientific Center of Roentgenoradiology

Email: Simionidi_e@pfur.ru
ORCID iD: 0000-0002-8037-594X
SPIN-code: 2562-4392
г. Москва, Российская Федерация

Yefi Simionidi

RUDN University

Author for correspondence.
Email: Simionidi_e@pfur.ru
ORCID iD: 0009-0004-6388-5261
SPIN-code: 3974-2021
г. Москва, Российская Федерация

Vera A. Titova

Russian Scientific Center of Roentgenoradiology

Email: Simionidi_e@pfur.ru
ORCID iD: 0000-0002-5426-1084
SPIN-code: 9410-6747
г. Москва, Российская Федерация

References

  1. Gilbert JA, Neufeld JD. Life in a World without Microbes. PLoS Biol. 2014;12(12): e1002020. doi: 10.1371/journal.pbio.1002020
  2. Hou K, Wu ZX, Chen, XY, Wang, JQ, Zhang D., Xiao C, Zhu D, Koya, J B, Wei L, Li J, Chen ZS. Microbiota in health and diseases. Signal Transduct Target Ther. 2022;7(1):135. doi: 10.1038/s41392–022–00974–4
  3. Hsiao EY, McBride SW, Hsien S, Sharon G, Hyde ER, McCue T, Codelli JA, Chow J, Reisman SE, Petrosino J F, Patterson PH, Mazmanian S K. Microbiota modulate behavioral and physiological abnormalities associated with neurodevelopmental disorders. Cell. 2013;155(7):1451–1463. doi: 10.1016/j.cell.2013.11.024
  4. Trompette A, Gollwitzer ES, Yadava K, Sichelstiel AK, Sprenger N, Ngom-Bru C, et al. Gut microbiota metabolism of dietary fiber influences allergic airway disease and hematopoiesis. Nat Med. 2014;20(2):159–166. doi: 10.1038/nm.3444
  5. Mesa F, Magan-Fernandez A, Castellino G, Chianetta R, Nibali L, Rizzo M. Periodontitis and mechanisms of cardiometabolic risk: Novel insights and future perspectives. Biochim Biophys Acta Mol Basis Dis. 2019;1865(2):476–484. doi: 10.1016/j.bbadis.2018.12.001
  6. Shi Y, Zheng W, Yang K, Harris KG, Ni K, Xue L, et al. Intratumoral accumulation of gut microbiota facilitates CD47‑based immunotherapy via STING signaling. J Exp Med. 2020;217(5): e20192282. doi: 10.1084/jem.20192282
  7. Zheng D, Liwinski T, Elinav E. Interaction between microbiota and immunity in health and disease. Cell Res. 2020;30(6):492–506. doi: 10.1038/s41422–020–0332–7
  8. González-Sánchez P, DeNicola GM. The microbiome(s) and cancer: know thy neighbor(s). J Pathol. 2021;254(4):332–343. doi: 10.1002/path.5661
  9. Hanahan D, Weinberg RA. The hallmarks of cancer. Cell. 2000;100(1):57–70. doi: 10.1016/s0092-8674 (00) 81683-9
  10. Sung H, Ferlay J, Siegel RL, Laversanne M, Soerjomataram I, Jemal A, Bray F. Global Cancer Statistics 2020: GLOBOCAN Estimates of Incidence and Mortality Worldwide for 36 Cancers in 185 Countries. CA Cancer J Clin. 2021;71(3):209–249. doi: 10.3322/caac.21660
  11. Stasiewicz M, Karpiński TM. The oral microbiota and its role in carcinogenesis. Semin Cancer Biol. 2022;86(Pt3):633–642. doi: 10.1016/j.semcancer.2021.11.002
  12. Whiteman DC, Wilson LF. The fractions of cancer attributable to modifiable factors: A global review. Cancer Epidemiol. 2016;44:203–221. doi: 10.1016/j.canep.2016.06.013
  13. Rajagopala SV, Vashee S, Oldfield LM, Suzuki Y, Venter JC, Telenti A, Nelson KE. The Human Microbiome and Cancer. Cancer Prev Res (Phila). 2017;10(4):226–234. doi: 10.1158/1940-6207.CAPR‑16-0249
  14. Bollati V, Monti P, Biganzoli D, Marano G, Favero C, Iodice S, et al. Environmental and Lifestyle Cancer Risk Factors: Shaping Extracellular Vesicle OncomiRs and Paving the Path to Cancer Development. Cancers (Basel). 2023;15(17):4317. doi: 10.3390/cancers15174317
  15. Sun J, Tang Q, Yu S, Xie M, Xie Y, Chen G, Chen L. Role of the oral microbiota in cancer evolution and progression. Cancer Med. 2020;9(17):6306–6321. doi: 10.1002/cam4.3206
  16. Chen Y, Chen X, Yu H, Zhou H, Xu S. Oral Microbiota as Promising Diagnostic Biomarkers for Gastrointestinal Cancer: A Systematic Review. Onco Targets Ther. 2019;12:11131–11144. doi: 10.2147/OTT.S230262
  17. Zhang L, Liu Y, Zheng HJ, Zhang CP. The Oral Microbiota May Have Influence on Oral Cancer. Front Cell Infect Microbiol. 2020;9:476. doi: 10.3389/fcimb.2019.00476
  18. Li R, Xiao L, Gong T, Liu J, Li Y, Zhou X, Li Y, Zheng X. Role of oral microbiome in oral oncogenesis, tumor progression, and metastasis. Mol Oral Microbiol. 2023;38(1):9–22. doi: 10.1111/omi.12403
  19. Grigorievskaya ZV, Petukhova IN, Bagirova NS, Aginova VV, Kononets PV. Role of the microbiota in oncogenesis. Siberian journal of oncology. 2023;22(2):129–142. (In Russian)
  20. Gu Z, Liu Y. A bibliometric and visualized in oral microbiota and cancer research from 2013 to 2022. Discov Oncol. 2024;15(1):24. doi: 10.1007/s12672-024-00878-5
  21. Li R, Xiao L, Gong T, Liu J, Li Y, Zhou X, Li Y, Zheng X. Dysbiosis of salivary microbiome and cytokines influence oral squamous cell carcinoma through inflammation. Arch Microbiol. 2021;203(1):137–152. doi: 10.1007/s00203-020-02011‑w
  22. Senneby A, Davies JR, Svensäter G, Neilands J. Acid tolerance properties of dental biofilms in vivo. BMC Microbiol. 2017;17(1):165. doi: 10.1186/s12866-017-1074-7
  23. Luo W, Han J, Peng X, Zhou X, Gong T, Zheng X. The role of Fusobacterium nucleatum in cancer and its implications for clinical applications. Mol Oral Microbiol. 2024;39(6):417–432. doi: 10.1111/omi.12475
  24. Mazzio EA, Smith B, Soliman KF. Evaluation of endogenous acidic metabolic products associated with carbohydrate metabolism in tumor cells. Cell Biol Toxicol. 2010;26(3):177–188. doi: 10.1007/s10565-009-9138-6
  25. Shrestha P, Ghoreyshi ZS, George JT. How modulation of the tumor microenvironment drives cancer immune escape dynamics. Sci Rep. 2025;15(1):7308. Published 2025 Mar 1. doi: 10.1038/s41598-025-91396‑z
  26. Zhang L, Liu Y, Zheng HJ, Zhang CP. The Oral Microbiota May Have Influence on Oral Cancer. Front Cell Infect Microbiol. 2020;9:476. doi: 10.3389/fcimb.2019.00476
  27. Takahashi Y, Park J, Hosomi K, Yamada T, Kobayashi A, Yamaguchi Y, et al. Analysis of oral microbiota in Japanese oral cancer patients using 16S rRNA sequencing. J Oral Biosci. 2019;61(2):120–128. doi: 10.1016/j.job.2019.03.003
  28. Torralba MG, Aleti G, Li W, Moncera KJ, Lin YH, Yu Y, Masternak MM, Golusinski W, Golusinski P, Lamperska K, Edlund A, Freire M, Nelson KE. Oral Microbial Species and Virulence Factors Associated with Oral Squamous Cell Carcinoma. Microb Ecol. 2021;82(4):1030–1046. doi: 10.1007/s00248-020-01596-5
  29. Avanesov AM, Gvozdikova EN. New predictive factors determining the clinical flow of oral mucositis in patients with plane-cellar cancer of oropharyngeal region. RUDN Journal of Medicine. 2018;22(1):22–28. doi: 10.22363/2313-0245-2018-22-1-22-28. (In Russian).
  30. Guryanova SV. Influence of muramyl peptides on the production of chemokines, growth factors, pro-inflammatory and anti-inflammatory cytokines. RUDN Journal of Medicine. 2024;28(3):365–376. doi: 10.22363/2313-0245-2024-28-3-365-376. EDN: DJROAN. (In Russian).
  31. Tateda M, Shiga K, Saijo S, Sone M, Hori T, Yokoyama J, Matsuura K, Takasaka T, Miyagi T. Streptococcus anginosus in head and neck squamous cell carcinoma: implication in carcinogenesis. Int J Mol Med. 2000;6(6):699–703. doi: 10.3892/ijmm.6.6.699
  32. Sasaki M, Yamaura C, Ohara-Nemoto Y, Tajika S, Kodama Y, Ohya T, Harada R, Kimura S. Streptococcus anginosus infection in oral cancer and its infection route. Oral Dis. 2005;11(3):151–156. doi: 10.1111/j.1601-0825.2005.01051.x
  33. Asam D, Mauerer S, Spellerberg B. Streptolysin S of Streptococcus anginosus exhibits broad-range hemolytic activity. Med Microbiol Immunol. 2015;204(2):227–237. doi: 10.1007/s00430-014-0363-0
  34. Sasaki M, Ohara-Nemoto Y, Tajika S, Kobayashi M, Yamaura C, Kimura S. Antigenic characterization of a novel Streptococcus anginosus antigen that induces nitric oxide synthesis by murine peritoneal exudate cells. J Med Microbiol. 2001;50(11):952–958. doi: 10.1099/0022-1317-50-11-952
  35. Morita E, Narikiyo M, Yano A, Nishimura E, Igaki H, Sasaki H, Terada M, Hanada N, Kawabe R. Different frequencies of Streptococcus anginosus infection in oral cancer and esophageal cancer. Cancer Sci. 2003;94(6):492–496. doi: 10.1111/j.1349–7006.2003.tb01471.x
  36. Narikiyo M, Tanabe C, Yamada Y, Igaki H, Tachimori Y, Kato H, Muto M, Montesano R, Sakamoto H, Nakajima Y, Sasaki H. Frequent and preferential infection of Treponema denticola, Streptococcus mitis, and Streptococcus anginosus in esophageal cancers. Cancer Sci. 2004;95(7):569–574. doi: 10.1111/j.1349-7006.2004.tb02488.x
  37. Kawasaki M, Ikeda Y, Ikeda E, Takahashi M, Tanaka D, Nakajima Y, Arakawa S, Izumi Y, Miyake S. Oral infectious bacteria in dental plaque and saliva as risk factors in patients with esophageal cancer. Cancer. 2021;127(4):512–519. doi: 10.1002/cncr.33316
  38. Gao S, Li S, Ma Z, Liang S, Shan T, Zhang M, Zhu X, et al. Presence of Porphyromonas gingivalis in esophagus and its association with the clinicopathological characteristics and survival in patients with esophageal cancer. Infect Agent Cancer. 2016;11:3. Published 2016 Jan 19. doi: 10.1186/s13027-016-0049‑x
  39. Chen MF, Lu MS, Hsieh CC, Chen WC. Porphyromonas gingivalis promotes tumor progression in esophageal squamous cell carcinoma. Cell Oncol (Dordr). 2021;44(2):373–384. doi: 10.1007/s13402-020-00573‑x
  40. Michaud DS, Izard J, Wilhelm-Benartzi CS, You DH, Grote VA, Tjønneland A, et al. Plasma antibodies to oral bacteria and risk of pancreatic cancer in a large European prospective cohort study. Gut. 2013;62(12):1764–1770. doi: 10.1136/gutjnl‑2012–303006
  41. Hu J, Han S, Chen Y, Ji Z. Variations of Tongue Coating Microbiota in Patients with Gastric Cancer. Biomed Res Int. 2015;2015:173729. doi: 10.1155/2015/173729
  42. Wu J, Xu S, Xiang C, Cao Q, Li Q, Huang J, Shi L, Zhang J, Zhan Z. Tongue Coating Microbiota Community and Risk Effect on Gastric Cancer. J Cancer. 2018;9(21):4039–4048. doi: 10.7150/jca.25280
  43. Huang K, Gao X, Wu L, Yan B, Wang Z, Zhang X, Peng L, Yu J, Sun G, Yang Y. Salivary Microbiota for Gastric Cancer Prediction: An Exploratory Study. Front Cell Infect Microbiol. 2021;11:640309. doi: 10.3389/fcimb.2021.640309
  44. Wu ZF, Zou K, Xiang CJ, Jin ZJ, Ding HH, Xu S, et al. Helicobacter pylori infection is associated with the co-occurrence of bacteria in the oral cavity and the gastric mucosa. Helicobacter. 2021;26(2): e12786. doi: 10.1111/hel.12786
  45. Hosgood HD, Cai Q, Hua X, Long J, Shi J, Wan Y, et al. Variation in oral microbiome is associated with future risk of lung cancer among never-smokers. Thorax. 2021;76(3):256–263. doi: 10.1136/thoraxjnl‑2020-215542
  46. Shao J, Wu L, Leng WD, Fang C, Zhu YJ, Jin YH, Zeng XT. Periodontal Disease and Breast Cancer: A Meta-Analysis of 1,73,162 Participants. Front Oncol. 2018;8:601. doi: 10.3389/fonc.2018.00601
  47. Parhi L, Alon-Maimon T, Sol A, Nejman D, Shhadeh A, Fainsod-Levi T, Yajuk O, Isaacson B, Abed J, Maalouf N, Nissan A, Sandbank J, Yehuda-Shnaidman E, Ponath F, Vogel J, Mandelboim O, Granot Z, Straussman R, Bachrach G. Breast cancer colonization by Fusobacterium nucleatum accelerates tumor growth and metastatic progression. Nat Commun. 2020;11(1):3259. Published 2020 Jun 26. doi: 10.1038/s41467-020-16967-2
  48. Van der Merwe M, Van Niekerk G, Botha A, Engelbrecht AM. The onco-immunological implications of Fusobacterium nucleatum in breast cancer. Immunol Lett. 2021;232:60–66. doi: 10.1016/j.imlet.2021.02.007
  49. Karpiński TM. Role of Oral Microbiota in Cancer Development. Microorganisms. 2019;7(1):20. doi: 10.3390/microorganisms7010020
  50. Volkov EA, Polovets ML, Nikitin VV, Pashkova GS, Isadzhanyan KE, Popova VM, Zhilenkov EL. Efficiency of using a bacteriophage-based agent in the complex treatment of diseases of the oral mucosa. Russian Dental Journal. 2015; 19 (4):18–22. (In Russian).
  51. Volkov EA. Studying the features of microflora of patients with diseases of the oral mucosa. Assessment of the effectiveness of use of a production based on bacteriophages «phagodent» in the complex treatment of chronic aphthosic stomatitis and lichen red polish planus. Research’n Practical Medicine Journal. 2015;2(4):50–58. (In Russian).
  52. Uryadnikova VA, Ippolitov YuA, Aleshina EO, Mikhailova SA, Kuralesina VP, Ryzhkova YuA, Klepalko EA. Modern concepts for the treatment of inflammatory diseases of the oral cavity using bacteriophages. Modern science: current problems of theory and practice. Series: Natural and technical sciences.2024; 4(2): 156–159. (In Russian).

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».