Fibroblasts as the subject of proliferative activity research in vitro

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

This review presents the data devoted to anatomical and functional diversity of fibroblasts, peculiarities of metabolic processes and energy exchange in these cells.

In particular, the changes in fibroblast proliferative activity depending on various factors are discussed. The review shows the influence of the malate dehydrogenase shuttle system on the activity of metabolic processes and the life span of fibroblasts in vitro. The increase of cell cultivation time in vitro is associated with the cytosolic isoform of this enzyme.

The stability of fibroblast cell culture to the activation of free-radical processes and peroxidation with addition of biologically active compounds is described and followed by a discussion of the role of separate metabolites in providing free-radical protection and maintenance of the proliferative potential of cells.

About the authors

Valeriya I. Kuzmicheva

Samara State Medical University

Author for correspondence.
Email: bio-sam@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-5232-1549

assistant of the Chair of fundamental and clinical biochemistry with laboratory diagnostics

Russian Federation, Samara

Larisa T. Volova

Samara State Medical University

Email: bio-sam@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-8510-3118

PhD, Professor, the Head of Biotechnology Department of IEMB, director of Samara Tissue Bank

Russian Federation, Samara

Frida N. Gilmiyarova

Samara State Medical University

Email: bio-sam@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-5992-3609

PhD, Professor, Chair of fundamental and clinical biochemistry with laboratory diagnostics

Russian Federation, Samara

Ilya M. Bykov

Kuban State Medical University

Email: bio-sam@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-1787-0040

PhD, the Head of the Department of fundamental and clinical biochemistry

Russian Federation, Krasnodar

Elena V. Avdeeva

Samara State Medical University

Email: bio-sam@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-3425-7157

Dr. Sci. of Pharmacy, Professor, Department of pharmacognosy with botany and the basics of phytotherapy

Russian Federation, Samara

Natalya A. Kolotieva

Samara State Medical University

Email: bio-sam@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-7853-6222

PhD, Associate Professor, the Chair of fundamental and clinical biochemistry with laboratory diagnostics

Russian Federation, Samara

References

  1. Kalluri R, Zeisberg M. Fibroblasts in cancer. Nature Reviews Cancer. 2006;6(5):392-401. doi: 10.1038/nrc1877
  2. Parsonage G, Filer AD, Haworth O, et al. A stromal address code defined by fibroblasts. Trends in Immunology. 2005;26(3):150-156. doi: 10.1016/j.it.2004.11.014
  3. Driskell RR, Watt FM. Understanding fibroblast heterogeneity in the skin. Trends in Cell Biology. 2015;25(2):92-99. doi: 10.1016/j.tcb.2014.10.001
  4. Camelliti P, Borg T, Kohl P. Structural and functional characterisation of cardiac fibroblasts. Cardiovascular Research. 2005;65(1):40-51. doi: 10.1016/j.cardiores.2004.08.020
  5. Ramos C, Montaño M, Garcı́a-Alvarez Jorge, et al. Fibroblasts from Idiopathic Pulmonary Fibrosis and Normal Lungs Differ in Growth Rate, Apoptosis, and Tissue Inhibitor of Metalloproteinases Expression. American Journal of Respiratory Cell and Molecular Biology. 2001;24(5):591-598. doi: 10.1165/ajrcmb.24.5.4333
  6. Pascal RR, Kaye GI, Lane MN. Colonic Pericryptal Fibroblast Sheath: Replication, Migration, and Cytodifferentiation of a Mesenchymal Cell System in Adult Tissue. Gastroenterology. 1968;54(5):835-851. doi: 10.1016/s0016-5085(68)80155-6
  7. Kühl U, Öcalan M, Timpl R, et al. Role of muscle fibroblasts in the deposition of type-IV collagen in the basal lamina of myotubes. Differentiation. 1984;28(2):164-172. doi: 10.1111/j.1432-0436.1984.tb00279.x
  8. Castor CW, Prince RK, Dorstewitz EL. Characteristics of human “fibroblasts” cultivated in vitro from different anatomical sites. Laboratory Investigation. 1962;11:703-713.
  9. Rinn JL, Bondre C, Gladstone HB, et al. Anatomic Demarcation by Positional Variation in Fibroblast Gene Expression Programs. PLoS Genetics. 2006;2(7). doi: 10.1371/journal.pgen.0020119
  10. Rinn JL, Wang JK, Allen N, et al. A dermal HOX transcriptional program regulates site-specific epidermal fate. Genes & Development. 2008;22(3):303-307. doi: 10.1101/gad.1610508
  11. Houzelstein D, Chéraud Y, Auda-Boucher G, et al. The expression of the homeobox gene Msx1 reveals two populations of dermal progenitor cells originating from the somites. Development. 2000;127(10):2155-2164.
  12. Bayat A, Arscott G, Ollier W, et al. Description of site-specific morphology of keloid phenotypes in an Afrocaribbean population. British Journal of Plastic Surgery. 2004;57(2):122-133. doi: 10.1016/j.bjps.2003.11.009
  13. Wong VW, Rustad KC, Akaishi S, et al. Focal adhesion kinase links mechanical force to skin fibrosis via inflammatory signaling. Nature Medicine. 2011;18(1):148-152. doi: 10.1038/nm.2574
  14. Paquet-Fifield S, Schlüter H, Li A, et al. A role for pericytes as microenvironmental regulators of human skin tissue regeneration. Journal of Clinical Investigation. March 2009. doi: 10.1172/jci38535
  15. Dulauroy S, Carlo SED, Langa F, et al. Lineage tracing and genetic ablation of ADAM12 perivascular cells identify a major source of profibrotic cells during acute tissue injury. Nature Medicine. 2012;18(8):1262-1270. doi: 10.1038/nm.2848
  16. Rodemann HP, Muller GA, Knecht A, et al. Fibroblasts of rabbit kidney in culture. I. Characterization and identification of cell-specific markers. American Journal of Physiology-Renal Physiology.1991;261(2). doi: 10.1152/ajprenal.1991.261.2.f283
  17. Werner S, Krieg T, Smola H. Keratinocyte–Fibroblast Interactions in Wound Healing. Journal of Investigative Dermatology. 2007;127(5):998-1008. doi: 10.1038/sj.jid.5700786
  18. Kessler D, Dethlefsen S, Haase I, et al. Fibroblasts in Mechanically Stressed Collagen Lattices Assume a “Synthetic” Phenotype. Journal of Biological Chemistry. 2001;276(39):36575-36585. doi: 10.1074/jbc.m101602200
  19. Donati G, Proserpio V, Lichtenberger BM, et al. Epidermal Wnt/β-catenin signaling regulates adipocyte differentiation via secretion of adipogenic factors. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2014;111(15). doi: 10.1073/pnas.1312880111
  20. Mastrogiannaki M, Lichtenberger BM, Reimer A, et al. β-Catenin Stabilization in Skin Fibroblasts Causes Fibrotic Lesions by Preventing Adipocyte Differentiation of the Reticular Dermis. Journal of Investigative Dermatology. 2016;136(6):1130-1142. doi: 10.1016/j.jid.2016.01.036
  21. Akhmetshina A, Palumbo K, Dees C, et al. Activation of canonical Wnt signalling is required for TGF-β-mediated fibrosis. Nature Communications. 2012;3(1). doi: 10.1038/ncomms1734
  22. He W, Dai C, Li Y, Zeng G, Monga SP, Liu Y. Wnt/β-Catenin Signaling Promotes Renal Interstitial Fibrosis. Journal of the American Society of Nephrology. 2009;20(4):765-776. doi: 10.1681/asn.2008060566
  23. Chilosi M, Poletti V, Zamò A, et al. Aberrant Wnt/β-Catenin Pathway Activation in Idiopathic Pulmonary Fibrosis. The American Journal of Pathology. 2003;162(5):1495-1502. doi: 10.1016/s0002-9440(10)64282-4
  24. Calvo F, Ege N, Grande-Garcia A, et al. Mechanotransduction and YAP-dependent matrix remodelling is required for the generation and maintenance of cancer-associated fibroblasts. Nature Cell Biology. 2013;15(6):637-646. doi: 10.1038/ncb2756
  25. El-Domyati M, Attia S, Saleh F, et al. Intrinsic aging vs. photoaging: a comparative histopathological, immunohistochemical, and ultrastructural study of skin. Experimental Dermatology. 2002;11(5):398-405. doi: 10.1034/j.1600-0625.2002.110502.x
  26. Mine S, Fortunel NO, Pageon H, Asselineau D. Aging Alters Functionally Human Dermal Papillary Fibroblasts but Not Reticular Fibroblasts: A New View of Skin Morphogenesis and Aging. PLoS ONE. 2008;3(12). doi: 10.1371/journal.pone.0004066
  27. Rognoni E, Gomez C, Pisco AO, et al. Inhibition of β-catenin signalling in dermal fibroblasts enhances hair follicle regeneration during wound healing. Development. 2016;143(14):2522-2535. doi: 10.1242/dev.131797
  28. Mckay ND, Robinson B, Brodie R, Rooke-Allen N. Glucose transport and metabolism in cultured human skin fibroblasts. Biochimica et Biophysica Acta (BBA) - Molecular Cell Research. 1983;762(2):198-204. doi: 10.1016/0167-4889(83)90071-x
  29. Diamond I, Legg A, Schneider JA, Rozengurt E. Glycolysis in quiescent cultures of 3T3 cells. Stimulation by serum, epidermal growth factor, and insulin in intact cells and persistence of the stimulation after cell homogenization. Journal of biological chemistry. 1978;253(3):866-871.
  30. Schneider JA, Diamond I, Rozengurt E. Glycolysis of quiescent cultures of 3T3 cells. Addition of serum, epidermal growth factor, and insulin increases the activity of phosphofructokinase in a protein synthesis-independent manner. Journal of biological chemistry. 1978;253(3):872-877.
  31. Antoshechkin A, Tatur V, Perevezentseva O, Maximova L. Determination of human fibroblasts metabolism in vitro by gas chromatography-mass spectrometry of cell-excreted metabolites. Analytical Biochemistry. 1988;169(1):33-40. doi: 10.1016/0003-2697(88)90253-9
  32. Yu BP. Why calorie restriction would work for human longevity. Biogerontology. 2006;7(3):179-182. doi: 10.1007/s10522-006-9009-y
  33. Zwerschke W, Mazurek S, Stöckl P, et al. Metabolic analysis of senescent human fibroblasts reveals a role for AMP in cellular senescence. Biochemical Journal. 2003;376(2):403-411. doi: 10.1042/bj20030816
  34. Zhao L, Jia Y, Yan D, et al. Aging-related changes of triose phosphate isomerase in hippocampus of senescence accelerated mouse and the intervention of acupuncture. Neuroscience Letters. 2013;542:59-64. doi: 10.1016/j.neulet.2013.03.002
  35. Ziegler DV, Wiley CD, Velarde MC. Mitochondrial effectors of cellular senescence: beyond the free radical theory of aging. Aging Cell. 2014;14(1):1-7. doi: 10.1111/acel.12287
  36. Yarian CS, Toroser D, Sohal RS. Aconitase is the main functional target of aging in the citric acid cycle of kidney mitochondria from mice. Mechanisms of Ageing and Development. 2006;127(1):79-84. doi: 10.1016/j.mad.2005.09.028
  37. Easlon E, Tsang F, Skinner C, et al. The malate-aspartate NADH shuttle components are novel metabolic longevity regulators required for calorie restriction-mediated life span extension in yeast. Genes & Development. 2008;22(7):931-944. doi: 10.1101/gad.1648308
  38. Lee S-M, Dho SH, Ju S-K, et al. Cytosolic malate dehydrogenase regulates senescence in human fibroblasts. Biogerontology. 2012;13(5):525-536. doi: 10.1007/s10522-012-9397-0
  39. Mali Y, Zisapels N. Gain of interaction of ALS-linked G93A superoxide dismutase with cytosolic malate dehydrogenase. Neurobiology of Disease. 2008;32(1):133-141. doi: 10.1016/j.nbd.2008.06.010
  40. Collado M, Blasco MA, Serrano M. Cellular Senescence in Cancer and Aging. Cell. 2007;130(2):223-233. doi: 10.1016/j.cell.2007.07.003
  41. Tan J-K, Jaafar F, Makpol S. Proteomic profiling of senescent human diploid fibroblasts treated with gamma-tocotrienol. BMC Complementary and Alternative Medicine. 2018;18(1). doi: 10.1186/s12906-018-2383-6
  42. Allsopp RC, Vaziri H, Patterson C, et al. Telomere length predicts replicative capacity of human fibroblasts. Proceedings of the National Academy of Sciences. 1992;89(21):10114-10118. doi: 10.1073/pnas.89.21.10114
  43. Birsoy K, Wang T, Chen WW, et al. An Essential Role of the Mitochondrial Electron Transport Chain in Cell Proliferation Is to Enable Aspartate Synthesis. Cell. 2015;162(3):540-551. doi: 10.1016/j.cell.2015.07.016
  44. Sullivan LB, Gui DY, Hosios AM, et al. Supporting Aspartate Biosynthesis Is an Essential Function of Respiration in Proliferating Cells. Cell. 2015;162(3):552-563. doi: 10.1016/j.cell.2015.07.017
  45. Wiley CD, Velarde MC, Lecot P, et al. Mitochondrial Dysfunction Induces Senescence with a Distinct Secretory Phenotype. Cell Metabolism. 2016;23(2):303-314. doi: 10.1016/j.cmet.2015.11.011
  46. Kim JY, Lee SH, Bae I-H, et al. Pyruvate Protects against Cellular Senescence through the Control of Mitochondrial and Lysosomal Function in Dermal Fibroblasts. Journal of Investigative Dermatology. 2018;138(12):2522-2530. doi: 10.1016/j.jid.2018.05.033
  47. Park S, Kim K, Bae IH, et al. TIMP3 is a CLOCK–dependent diurnal gene that inhibits the expression of UVB–induced inflammatory cytokines in human keratinocytes. The FASEB Journal. 2018;32(3):1510-1523. doi: 10.1096/fj.201700693r
  48. Fligiel SE, Varani J, Datta SC, et al. Collagen Degradation in Aged/Photodamaged Skin In Vivo and After Exposure to Matrix Metalloproteinase-1 In Vitro. Journal of Investigative Dermatology. 2003;120(5):842-848. doi: 10.1046/j.1523-1747.2003.12148.x
  49. Ramos-Ibeas P, Barandalla M, Colleoni S, Lazzari G. Pyruvate antioxidant roles in human fibroblasts and embryonic stem cells. Molecular and Cellular Biochemistry. 2017;429(1-2):137-150. doi: 10.1007/s11010-017-2942-z
  50. Wagner S, Hussain MZ, Hunt TK, et al. Stimulation of fibroblast proliferation by lactate-mediated oxidants. Wound Repair and Regeneration. 2004;12(3):368-373. doi: 10.1111/j.1067-1927.2004.012315.x

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2020 Kuzmicheva V.I., Volova L.T., Gilmiyarova F.N., Bykov I.M., Avdeeva E.V., Kolotieva N.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».