Antibiotic resistance and zoonotic potential of Escherichia coli strains isolated from poultry agro-industrial complex

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Poultry is a source of antibiotic-resistant and potentially pathogenic Escherichia coli, which can circulate in enterprises and enter the environment through organic waste. The aim of the study was to analyze antimicrobial resistance profiles, pathogenicity genes and phylogroups of E. coli strains circulating in poultry farms in the Perm Region. The strains of three different groups were studied: those isolated from healthy birds (n = 16), chickens with colibacteriosis (n = 28) and organic waste (n = 19). PCR was used to detect antibiotic resistance and virulence-associated genes. In each of the groups, multidrug-resistant E. coli were found in 18.8 %, 75 % and 73.7 % of cases, respectively. Up to 6 antibiotic resistance genes were detected in E. coli genomes. The beta-lactamase blaTEM gene was found most often in all groups. More than half of the E. coli obtained from sick chickens carried blaCTX–M. A high proportion of E. coli encoding SHV type beta-lactamase (63.2 %) was found in the organic waste. Among them, the tetA efflux system gene was detected more often, and in this group more than 20 % of E. coli had the genes encoding QnrB and QnrS proteins responsible for plasmid-mediated resistance to fluoroquinolones. Most of the strains obtained from healthy birds belonged to phylogroup E, from sick birds – to B1, isolated from organic waste – to C or E. Avian pathogenic E. coli (APEC), including high-risk clones, were found with high frequency in the group of sick birds (75 %), were found in the group of healthy birds (6.3 %) and were preserved in organic waste (63.2 %). Most of the analyzed E. coli (54 %) carried combinations of marker genes both extraintestinal and intestinal E. coli, which indicates their high zoonotic potential.

About the authors

M. V. Kuznetsova

Institute of Ecology and Genetics of Microorganisms of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: mar19719@yandex.ru
614081, Perm, ul. Goleva, 13

Y. S. Pospelova

Institute of Ecology and Genetics of Microorganisms of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

614081, Perm, ul. Goleva, 13

V. S. Mihailovskaya

Institute of Ecology and Genetics of Microorganisms of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

614081, Perm, ul. Goleva, 13

D. A. Kochergina

Institute of Ecology and Genetics of Microorganisms of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

614081, Perm, ul. Goleva, 13

References

  1. Hedman H. D., Vasco K. A., Zhang L. A. Review of antimicrobial resistance in poultry farming within low-resource settings // Animals. 2020. Vol. 10. Article 1264. URL: https://www.mdpi.com/2076–2615/10/8/1264 (дата обращения: 01.04.2024). doi: 10.3390/ani10081264.
  2. Влияние антибиотиков, использующихся в животноводстве, на распространение лекарственной устойчивости бактерий (обзор) / И. С. Сазыкин, Л. Е. Хмелевцова, Е. Ю. Селиверстова и др. // Прикладная биохимия и микробиология. 2021. Т. 57. № 1. С. 24–35.
  3. Use of antibiotics in broiler production: Global impacts and alternatives / Y. Mehdi, M. P. Létourneau-Montminy, M. L. Gaucher, et al. // Animal nutrition. 2018. Vol. 4. No. 2. P. 170–178 URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/30140756/ (дата обращения: 01.04.2024). doi: 10.1016/j.aninu.2018.03.002.
  4. Щепеткина С. В. Антибиотики в птицеводстве: запретить нельзя нормировать // Эффективное животноводство. 2019. № 4. С. 85–87.
  5. Antibiotic resistance and virulence factors among Escherichia coli isolates from avian organic fertilizer / J. M. A. Agostinho, M. V. Cardozo, M. M. Borzi, et al. // Ciência Rural. 2020. Vol. 50. No. 2. Article e20180849. URL: https://www.scielo.br/j/cr/a/GdwZcDsCbBKhXhhQ4VLRhSz/?lang=en (дата обращения: 01.04.2024). doi: 10.1590/0103-8478cr20180849.
  6. Prevalence of antibiotic resistant Escherichia coli strains isolated from farmed broilers and hens in Greece, based on phenotypic and molecular analyses / A. Xexaki, D. K. Papadopoulos, M. V. Alvanou, et al. // Sustainability. 2023. Vol. 15. Article 9421. URL: https://www.mdpi.com/2071-1050/15/12/9421 (дата обращения: 01.04.2024). doi.org/10.3390/su15129421.
  7. Antibiotic use in agriculture and its consequential resistance in environmental sources: potential public health implications / С. Manyi-Loh, S. Mamphweli, E. Meyer, et al. // Molecules. 2018. Vol. 23. No. 4. Article 795. URL: https://www.mdpi.com/1420-3049/23/4/795 (дата обращения: 01.04.2024). doi: 10.3390/molecules23040795.
  8. Escherichia coli from animal reservoirs as a potential source of human extraintestinal pathogenic E. coli / L. Bélanger, A. Garenaux, J. Harel, et al. // FEMS immunology and medical microbiology. 2011. Vol. 62. No. 1. P. 1–10. URL: https://academic.oup.com/femspd/article/62/1/1/519216?login=false (дата обращения: 14.04.2024). doi: 10.1111/j.1574-695X.2011.00797.x.
  9. Evaluation of Escherichia coli isolates from healthy chickens to determine their potential risk to poultry and human health / Z. R. Stromberg, J. R. Johnson, J. M. Fairbrother, et al. // PLoS One. 2017. Vol. 3. No. 12. Article e0180599. URL: https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/journal.pone.0180599 (дата обращения: 14.04.2024). doi: 10.1371/journal.pone.0180599.
  10. Zoonotic approach to Shiga toxin-producing Escherichia coli: integrated analysis of virulence and antimicrobial resistance in ruminants and humans / B. Oporto, M. Ocejo, M. Alkorta, et al. // Epidemiology and infection. 2019. Vol. 147. Article e164. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/31063106/ (дата обращения: 14.04.2024). doi: 10.1017/S0950268819000566.
  11. Distribution of pathogenicity island (PAI) markers and phylogenetic groups in diarrheagenic and commensal Escherichia coli from young children / G. Naderi, F. Haghi, H. Zeighami, et al. // Gastroenterology and hepatology from bed to bench. 2016. Vol. 9. No. 4. P. 316–324.
  12. Kaper B., Nataro J. P., Mobley H. L. Pathogenic Escherichia coli // Nature reviews. Microbiology. 2004. Vol. 2. No. 2. P. 123–140. URL: https://www.nature.com/articles/nrmicro818 (дата обращения: 14.04.2024). doi: 10.1038/nrmicro818.
  13. Manges A. R., Johnson J. R., Food-borne origins of Escherichia coli causing extraintestinal infections // Clinical infectious diseases: an official publication of the Infectious Diseases Society of America. 2012. Vol. 55. No. 5. P. 712–719. URL: https://academic.oup.com/cid/article-abstract/55/5/712/351325?redirectedFrom=fulltext (дата обращения: 14.04.2024). doi: 10.1093/cid/cis502.
  14. Mellata M. Human and avian extraintestinal pathogenic Escherichia coli: infections, zoonotic risks, and antibiotic resistance trends // Foodborne pathogens and disease. 2013. Vol. 10. No. 11. P. 916–932. URL: https://www.liebertpub.com/doi/10.1089/fpd.2013.1533 (дата обращения: 17.04.2024). doi: 10.1089/fpd.2013.1533.
  15. Refining the definition of the avian pathogenic Escherichia coli (APEC) pathotype through inclusion of high-risk clonal groups / T. J. Johnson, E. A. Miller, C. Flores-Figueroa, et al. // Poultry Science. 2022. Vol. 101. No. 10. Article 102009. URL: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0032579122003005?via%3Dihub (дата обращения: 17.04.2024). doi: 10.1016/j.psj.2022.102009.
  16. Diversity of hybrid- and hetero-pathogenic Escherichia coli and their potential implication in more severe diseases / A.C.M. Santos, F. F. Santos, R. M. Silva, et al. // Frontiers in cellular and infection microbiology. 2020. Vol. 10. Article 339. URL: https://www.frontiersin.org/journals/cellular-and-infection-microbiology/articles/10.3389/fcimb.2020.00339/full (дата обращения: 17.04.2024). doi: 10.3389/fcimb.2020.00339.
  17. Intensive poultry farming: A review of the impact on the environment and human health / G. Gržinić, A. Piotrowicz-Cieślak, A. Klimkowicz-Pawlas, et al. // The Science of the total environment. 2023. Vol. 1. Article 160014. URL: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0048969722071145?via%3Dihub (дата обращения: 17.04.2024). doi: 10.1016/j.scitotenv.2022.160014.
  18. Escherichia coli isolated from cases of colibacillosis in Russian poultry farms (Perm Krai): Sensitivity to antibiotics and bacteriocins / M. V. Kuznetsova, J. S. Gizatullina, L. Y. Nesterova, et al. // Microorganisms. 2020. Vol. 8. No. 5. Article 741. URL: https://www.mdpi.com/2076–2607/8/5/741 (дата обращения: 17.04.2024). doi: 10.3390/microorganisms8050741.
  19. Bacteriocin-producing Escherichia coli isolated from the gastrointestinal tract of farm animals: prevalence, molecular characterization and potential for application / M. V. Kuznetsova, V. S. Mihailovskaya, N. B. Remezovskaya, et al. // Microorganisms. 2022. Vol. 10. Article 1558. URL: https://www.mdpi.com/2076–2607/10/8/1558 (дата обращения: 17.04.2024). doi: 10.3390/microorganisms10081558.
  20. Multidrug-resistant, extensively drug-resistant and pandrug-resistant bacteria: an international expert proposal for interim standard definitions for acquired resistance / A. P. Magiorakos, A. Srinivasan, R. B. Carey, et al. // Clin. Microbiol. Infect. 2012. Vol. 18. P. 268–281. doi: 10.1111/j.1469-0691.2011.03570.x.
  21. Mihailovskaya V. S., Starčič Erjavec M., Kuznetsova M. V. Escherichia coli from healthy farm animals: antimicrobial resistance, resistance genes and mobile genetic elements // Acta Veterinaria Hungarica. 2024. Vol. 72. No. 4. P. 225–234. URL: https://akjournals.com/view/journals/004/72/4/article-p225.xml (дата обращения: 17.04.2024). doi: 10.1556/004.2024.01102.
  22. Comparison of extraintestinal pathogenic Escherichia coli strains from human and avian sources reveals a mixed subset representing potential zoonotic pathogens / T. J. Johnson, Y. Wannemuehler, S. J. Johnson, et al. // Applied and environmental microbiology. 2008. Vol. 74. No. 22. P. 7043–7050. doi: 10.1128/AEM.01395-08.
  23. The Clermont Escherichia coli phylo-typing method revisited: improvement of specificity and detection of new phylo-groups / O. Clermont, J. K. Christenson, E. Denamur, et al. // Environmental microbiology reports. 2013. Vol. 5. No. 1. P. 58–65. doi: 10.1111/1758-2229.12019.
  24. Olaimat A. N., Holley R. A. Factors influencing the microbial safety of fresh produce: a review // Food Microbiology. 2012. Vol. 32. No. 1. P. 1–19. URL: https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S0740002012000986?via%3Dihub (дата обращения: 17.04.2024). doi: 10.1016/j.fm.2012.04.016.
  25. Distribution, numbers, and diversity of ESBL-producing E. coli in the poultry farm environment / H. Blaak, A. H. van Hoek, R. A. Hamidjaja, et al. // PLoS One. 2015. Vol. 10. No. 8. Article e0135402. URL: https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/journal.pone.0135402 (дата обращения: 20.04.2024). doi: 10.1371/journal.pone.0135402.
  26. Antimicrobial resistance of commensal Escherichia coli from food-producing animals in Russia / D. A. Makarov, O. E. Ivanova, S. Y. Karabanov, et al. // Veterinary world. 2020. Vol. 13. No. 10. P. 2053–2061. doi: 10.14202/vetworld.2020.2053-2061.
  27. Szmolka A., Nagy B. Multidrug resistant commensal Escherichia coli in animals and its impact for public health, Frontiers in microbiology, 2013, vol. 4, Article 258. URL: https://www.frontiersin.org/journals/microbiology/articles/10.3389/fmicb.2013.00258/full (дата обращения: 20.04.2024). doi: 10.3389/fmicb.2013.00258.
  28. Prevalence and molecular characterization of extended-spectrum β-lactamases and AmpC β-lactamase-producing Enterobacteriaceae among human, cattle, and poultry / M. A. Nossair, F. A. Abd El Baqy, M. S. Y. Rizk, et al. // Pathogens. 2022. Vol. 11. No. 8. Article 852. URL: https://www.mdpi.com/2076–0817/11/8/852 (дата обращения: 20.04.2024). doi: 10.3390/pathogens11080852.
  29. Davin-Regli A., Pages J.-M., Ferrand A. Clinical status of efflux resistance mechanisms in gram-negative bacteria // Antibiotics. 2021. Vol. 10. Article 1117. URL: https://www.mdpi.com/2079–6382/10/9/1117 (дата обращения: 20.04.2024). doi.org/10.3390/antibiotics10091117.
  30. Plasmid-mediated quinolone resistance: a multifaceted threat / J. Strahilevitz, G. A. Jacoby, D. C. Hooper, et al. // Clinical microbiology reviews. 2009. Vol. 22. No. 4. P. 664–689. doi: 10.1128/CMR.00016-09.
  31. Характеристика вирулентных штаммов Escherichia coli, выделенных от пациентов с урологической инфекцией / П. В. Слукин, Е. И. Асташкин, Е. М. Асланян и др. // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2021. Т. 98. № 6. С. 671–684. doi: 10.36233/0372-9311-134.
  32. Molecular screening of virulence genes in extraintestinal pathogenic Escherichia coli isolated from human blood culture in Brazil / V. L. Koga, G. Tomazetto, P. S. Cyoia, et al. // BioMed Research International. 2014. Article 465054. URL: https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1155/2014/465054 (дата обращения: 20.04.2024). doi: 10.1155/2014/465054.
  33. Avian-pathogenic Escherichia coli strains are similar to neonatal meningitis E. coli strains and are able to cause meningitis in the rat model of human disease / K. A. Tivendale, C. M. Logue, S. Kariyawasam, et al. // Infection and Immunity. 2010. Vol. 78. P. 3412–3419. doi: 10.1128/IAI.00347-10.
  34. Genome evolution and the emergence of pathogenicity in avian Escherichia coli / L. Mageiros, G. Méric, S. C. Bayliss, et al. // Nature Communications. 2021. Vol. 12. No. 1. Article 765. URL: https://www.nature.com/articles/s41467–021–20988-w (дата обращения: 20.04.2024). doi: 10.1038/s41467-021-20988-w.
  35. Phylogenetic group and virulence profile classification in Escherichia coli from distinct isolation sources in Mexico / J. R. Aguirre-Sánchez, J. B. Valdez-Torres, N. C. Del Campo, et al. // Infection, genetics and evolution. 2022. Vol. 106. Article 105380. URL: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1567134822001770?via%3Dihub (дата обращения: 20.04.2024). doi: 10.1016/j.meegid.2022.105380.
  36. Comparative characteristics and pathogenic potential of Escherichia coli isolates originating from poultry farms, retail meat, and human urinary tract infection / J. Sarowska, T. Olszak, A. Jama-Kmiecik, et al. // Life. 2022. Vol. 12. No. 6. Article 845. URL: https://www.mdpi.com/2075–1729/12/6/845 (дата обращения: 20.04.2024). doi: 10.3390/life12060845.
  37. An integrated perspective on virulence-associated genes (VAGs), antimicrobial resistance (AMR), and phylogenetic clusters of pathogenic and non-pathogenic avian Escherichia coli / S. E. Rezatofighi, A. Najafifar, M. Askari Badouei, et al. // Frontiers Veterinary Science. 2021. Vol. 24. No. 8. Article 758124. URL: https://www.frontiersin.org/journals/veterinary-science/articles/10.3389/fvets.2021.758124/full (дата обращения: 20.04.2024). doi: 10.3389/fvets.2021.758124.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».