Структурные и функциональные особенности обонятельного эпителия у рыб

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Рассматриваются структурно-функциональные особенности периферического отдела обонятельного (ольфакторного) анализатора у рыб. Преимущественно уделяется внимание основным типам рецепторных клеток: их морфологии, особенностям расположения в обонятельном эпителии и функциональная специфика. Представлены некоторые данные о пороговых значениях хемочувствительности рыб к химическим агентам, имеющим для них важное сигнальное значение.

Полный текст

1. Введение

В настоящее время одной из актуальных проблем нейробиологии является изучение фундаментальных механизмов адаптивного функционирования обонятельного анализатора у животных и человека (Smith and Bhatnagar, 2019; Dan et al., 2021; Zhu et al., 2021). В первую очередь, эти вопросы касаются расшифровки механизмов, которые обеспечивают процессы хеморецепции на уровне периферического отдела обонятельной системы. Попытки выявить корреляции между структурой рецепторных нейронов, их чувствительностью и реализацией конкретных форм поведения животных не дали пока однозначных результатов. В связи с этим, одной из важных проблем является поиск морфо-функциональных критериев уровней чувствительности рецепторных клеток у животных, находящихся на разных ступенях их эволюционного развития. В частности, это касается адаптивного поведения рыб, которые в ходе эволюции освоили различные водные горизонты и характеризуются высокой пластичностью их хемосенсорного аппарата (Korsching, 2020; Calvo-Ochoa et al., 2021). В этом плане одна из ключевых задач состоит в изучении типов рецепторных клеток, их молекулярных рецепторов и механизмов трансдукции химических сигналов внешней среды. Данные, полученные на рыбах, могут иметь важное значение для понимания структурно-функциональной организации и эволюции механизмов, обеспечивающих обонятельное восприятие.

2. Функциональная специализация обонятельных рецепторных клеток

Обоняние выполняет ведущую роль в организации пищевого, репродуктивного, социального и других сложных форм поведения у рыб (Kasumyan, 2004; Calvo-Ochoa and Byrd-Jacobs, 2019; Korsching, 2020; Bowers et al., 2023; Oka, 2023). У филогенетически разных рыб, как и у других позвоночных, сенсорный отдел ольфакторного анализатора представляет собой псевдомногослойный нейроэпителий, состоящий из клеток трех типов: рецепторных, опорных и базальных. Принадлежность клеток к определенному типу определяется по месту их расположения в толще обонятельного эпителия (ОЭ), морфологическим особенностям и наличию тех или иных специфических антигенных детерминант (маркеров) (Bronshtein, 1977; Graziadei and Graziadei, 1979; Schwob, 2002; Brann and Firestein, 2014; Doty, 2015; Glezer and Malnic, 2019; Villamayor et al., 2021). В OЭ рыб описано пять типов обонятельных сенсорных нейронов (ОСН): жгутиковые, микровиллярные, грушевидные, крипт и каппе нейроны (Hansen et al., 1999; Ahuja et al., 2014; Yoshihara, 2014; Wakisaka et al., 2017).

Как и у других позвоночных, нейрогенез в ОЭ рыб поддерживается на протяжении всей жизни за счет пролиферативной активности региональных стволовых клеток, производящих различные типы клеток (Graziadei and Graziadei, 1979; Demirler et al., 2020; Calvo-Ochoa et al., 2021; Kocagöz et al., 2022). Модельные эксперименты, проведенные на рыбах и других животных, показывают, что различные формы сенсорной депривации могут существенно активировать естественную скорость нейрогенеза, свойственную интактным животным. Ранее было показано, что активация процессов нейрогенеза в ОЭ может быть вызвана интраназальным введением токсических или нейротрофических факторов, перерезкой аксонов или в результате бульбэктомии (Graziadei et al., 1978; Carr and Farbman, 1992; Frontera et al., 2016; Cervino et al., 2017). Недавно на рыбах установлено, что продолжительное воздействие нетоксичной смеси аминокислот и пептидов вначале ведет к локальным нейродегенеративным изменениям в OЭ и далее развитию компенсаторных процессов нейрогенеза (Klimenkov et al., 2020). Зрелые ОСН рыб моноспецифичны и экспрессируют только один тип обонятельных рецепторов (ОР) (Sato et al., 2007). Нейроны, экспрессирующие данный OР, объединяют свои аксоны в несколько определенных клубочков внутри обонятельной луковицы (OЛ). Это формирует топографическую карту обработки обонятельных сигналов в мозгу (Friedrich and Korsching, 1997; Shao et al., 2017; Imamura et al., 2020).

У разных видов рыб представлено от нескольких десятков до более тысячи функционально активных генов, кодирующих рецепторные белки (Saraiva and Korsching, 2007; Alioto and Ngai, 2006; Calvo-Ochoa et al., 2019; Policarpo et al., 2022). Обнаружение пахучих веществ у рыб опосредуется суперсемейством рецепторов, связанных с G-белком (Korsching, 2009; Calvo-Ochoa et al., 2019; Policarpo et al., 2022). Различают три типа рецепторов: обонятельные рецепторы (Alioto and Ngai, 2006; Bayramli et al., 2017), рецепторы, ассоциированные с восприятием следов аминов (TAARs) (Michel et al., 2003; Saraiva and Korsching, 2007; Dieris et al., 2021; Dewan, 2021) и вомероназальные рецепторы (V1R, V2R), которые, как предполагается, могут связывать феромоны (Matsunami and Buck, 1997; Pfister and Rodriguez, 2005; Kowatschew and Korsching, 2022; Kowatschew et al., 2022).

Самую многочисленную группу рецепторных клеток образуют жгутиковые и микровиллярные ОСН. Они являются биполярными нейронами, тела которых находятся в толще OЭ. Клетки имеют веретеновидную форму с поперечным диаметром 5–8 мкм. В приядерной зоне локализуются каналы гранулярного эндоплазматического ретикулума, аппарат Гольджи, митохондрии, мультивезикулярные тельца, свободные розетки рибосом и другие органеллы. Тело нижней части клетки, резко сужаясь, образует аксон, который в совокупности с другими аксонами аналогичных клеток входит в состав немиелизированного обонятельного нерва, связывающего рецепторные клетки с OЛ переднего мозга. От верхнего полюса тела клетки отходит дендрит, диаметр которого составляет 1–3 мкм. В цитоплазме дендрита обычно располагаются фрагменты гладкого эндоплазматического ретикулума, митохондрии и микротрубочки. Апикальный участок рецепторных клеток может иметь выросты двух разновидностей – жгутики или микровиллы, не имеющие микротубулярного аппарата. По этому признаку их подразделяют на жгутиковые и микровиллярные рецепторные клетки (Yamamoto, 1982; Zeiske et al., 1992; Belanger et al., 2003; Lazzari et al., 2007; Hansen and Zielinski, 2005; Pintos et al., 2020; Rincón-Camacho et al., 2022; Bettini et al., 2023). Жгутиковые OСН используют сигнальный каскад Golf/аденилатциклаза для активации циклических нуклеотид-управляемых (CNG) каналов, микровиллярные OСН используют Gq/фосфолипазу C вместе с TRPC2 (Speca et al., 1999; Hansen et al., 2003; Sato et al., 2005). С помощью электроольфактограммы показано, что жгутиковые OСН (жОСН) реагируют на жирные кислоты, а микровиллярные клетки (мOСН) чувствительны к аминокислотам (Thommesen, 1983). Похожие реакции микровиллярных нейронов на аминокислоты были зарегистрированы и в других работах (Speca et al., 1999; Lipschitz and Michel, 2002). По мнению Sato K., Suzuki N. (Sato and Suzuki, 2001), основанному на изучении обоняния у радужной форели, жOСН являются «универсалиcтами», которые реагируют на широкий спектр запахов, включая феромоны, тогда как мOСН являются «специалистами», специфичными для аминокислот. В исследовании (Hansen et al., 2003) на канальных сомиках показано, что нуклеотиды действуют на микровиллярные, а аминокислоты на жгутиковые и микровиллярные клетки, но через разные сигнальные пути.

В связи с развитием методов иммуноцитохимии, прижизненной визуализации функциональной активности клеток и анализа транскриптома в последнее время у рыб стали выделять новые морфологические типы рецепторных клеток. Кроме уже упомянутых жгутиковых и микровиллярных нейронов недавно была обнаружена еще одна разновидность чувствительных элементов – крипт клетки (Hansen and Zeiske, 1998; Hansen and Finger, 2000; Ferrando et al., 2010; Ahuja et al., 2014; Lazzari et al., 2022). Данный тип клеток представляет собой самую немногочисленную группу рецепторных нейронов. Например, у форели и скумбрии на их долю приходится только 2 % клеток от общего числа нейронов, тогда как микровиллярные и жгутиковые составляют 8 и 90 % соответственно (Schmachtenberg, 2006). У некоторых видов рыб эти клетки выявляются не только у взрослых особей, но и на 2–3 сутки их развития (Camacho et al., 2010). Отличительная особенность крипт клеток состоит в том, что их тела располагаются в самом верхнем слое ОЭ и имеют сферическую или грушевидную форму. Обычно они полностью окружены телами одной или двух опорных клеток, с которыми они формируют локальные плотные контакты, обеспечивающие устойчивость клеток к механическим напряжениям (Schmachtenberg, 2006). Считается, что крипт клетки не имеют выраженных дендритов, а их рецепторый участок снабжен как жгутиками, так и микровиллами. (Hansen and Finger, 2000). Крипт клетки характеризуются необычным способом экспрессии — «один тип клеток — один рецептор», причем один и тот же рецептор экспрессируется всей популяцией крипт нейронов (Ahuja et al., 2013). Чтобы определить функциональную специализацию этих клеток, предпринимаются попытки выявить в них специфические маркеры, не встречающиеся в других типах обонятельных нейронов. Показано, что они экспрессируют G-белки Gαo и Gαq, аденилатциклазу III, глиальный маркерный белок S-100 и TrkA-ir. Тем не менее, отмечается, что эти белки могут быть представлены не во всех крипт клетках (Hansen et al., 2003; 2004; Catania et al., 2003; Vielma et al., 2008). Позже, в качестве надежного молекулярного маркера крипт клеток у данио зарекомендовала себя тирозиновая протеинкиназа A (Bettini et al., 2016). Для определения спектра запаховых веществ, воспринимаемых крипт клетками, в настоящее время ведутся работы по идентификации их одорант-связывающих рецепторов. Показано, что крипт клетки экспрессируют единственный рецептор типа V1R, V1R4, связанный с Gαi, и хотя их лиганды неизвестны, было высказано предположение, что эти рецепторы реагируют на феромоны (Ahuja et al., 2013). В цитохимических исследованиях, проведенных на карасях, установлено, что локализация чувствительных к феромонам крипт клеток в разное время года существенно изменяется, причем, летом – при переходе к нересту – их тела перемещаются к более поверхностным слоям эпителия (Hamdani and Døving, 2007). Как полагают авторы, эти наблюдения демонстрируют наличие прямой взаимосвязи между циркулирующими в крови гормонами и восприятием половых феромонов. Для определения спектра одорантной чувствительности крипт клеток представляют интерес исследования по выявлению нейронных проекций этих клеток в центральных структурах мозга. Так, установлено, что у карася аксоны нейронов второго порядка (образующие синапсы с крипт клетками) связаны с обонятельной корой через медиальный тракт, который передает сенсорную информацию, связанную с размножением (Hamdani and Døving, 2007). На основании этих фактов авторы последней работы предполагают, что крипт клетки обеспечивают селективное восприятие половых феромональных сигналов, участвующих в химической коммуникации рыб во время нереста. Недавно с помощью метода Patch Clamp и прижизненной визуализации ионов Са2+ удалось показать, что у скумбрии и молоди форели различные субпопуляции крипт клеток реагируют на аминокислоты, желчные кислоты, либо феромональные сигналы (Schmachtenberg, 2006; Vielma et al., 2008; Bazáes and Schmachtenberg, 2012). При этом у зрелых особей форели большинство крипт клеток отвечало только на репродуктивные феромоны, что говорит о том, что профиль их ответов существенно зависит от половой зрелости и пола рыбы (Bazáes and Schmachtenberg, 2012). Кроме того, эксперименты на данио с ретроградным мечением крипт клеток путем иньекции флуоресцентного красителя в ОЛ показали, что данные клетки посылают свои аксоны только в один клубочек ОЛ. Это свидетельствует о существовании специализированной «меченой линии», объединяющей запаховые сигналы от всех представленных в эпителии крипт клеток в одной гломеруле ОЛ (Ahuja et al., 2013).

В ходе изучения ольфакторного аппарата данио в пределах ОЭ были идентифицированы также другие «крипт-подобные» клетки, которые посылали свои аксоны в отличный от других типов клеток клубочек (Braubach et al., 2012; Ahuja et al., 2014), что не соответствует принципу сходимости аксонов в одной гломеруле (Mombaerts, 2006). Оказалось, что эти необычные клетки, названные из-за их характерной формы “каппе” нейронами, экспрессируют Gα s/olf белки и не производят специфических маркеров, свойственных для жгутиковых, микровиллярных и крипт клеток. Иммунохимическое окрашивание каппе клеток не выявило у них тубулина, вследствие чего по мнению некоторых авторов они не содержат ресничек (Ahuja et al., 2014). В этой же работе обнаружено позитивное окрашивание на актиновые филаменты, сосредоточенные главным образом в апикальном отделе клетки. В связи с тем, что актин является важным компонентом микровилл, авторы склоняются к тому, что каппе клетки содержат только микровиллярные отростки. По нашему мнению, нужно с осторожностью относиться к использованию актина в качестве маркера крипт клеток, так как позднее он был обнаружен у костистых рыб подотряда Cottoidei в дендритах и в терминалях у молодых OСН на коротком отрезке времени в процессе их миграции и встраивания в поверхность ОЭ (Klimenkov et al., 2018). В частности, установлено, что по мере развития в апикальном отделе рецепторных клеток образуется плотный слой актиновых микрофиламентов, внутри которого формируется пора. Предполагается, что функциональные рецепторы одорантов генерируют через эту пору первый внутриклеточный сигнал от водорастворимых одорантов окружающей среды. На заключительной стадии морфогенеза примембранный слой актина исчезает и сохраняется лишь в местах плотных соединений с соседними опорными клетками (Рис. 1). Таким образом, эти данные показывают, что полимеризация актина может быть временной и отражать определенный этап развития ОСН.

 

Рис.1. Ранние (а, б) и зрелая (в) стадии морфологической дифференцировки обонятельных рецепторных клеток (по данным конфокальной микроскопии) у Cottocomephorus inermis Jakowlew, 1890 (Cottoidei). (А) – внутри молодой клетки располагается вытянутое ядро, митохондрии и широкий слой примембранного F-актина. В толще актиновых микрофиламентов терминаль дендрита содержит пору, которая открывается в цитоплазму. Выделен и увеличен фрагмент вершины с порой (красным отмечен участок мембраны над порой); (б) – просвет поры существенно расширен вследствие разборки актиновых микрофиламентов; (в) – зрелая клетка: F-актин содержится только в области плотных контактов (показано фигурной скобкой) с соседними клетками. Обозначения: 1 – пора; 2 – F-актин; 3 – митохондрии; 4 – ядро; 5 – поверхностная мембрана; 6 – участок поверхностной мембраны над порой.

 

Недавно в поверхностных слоях ОЭ данио была описана еще одна небольшая популяция нейронов – грушеподобные клетки (Wakisaka et al., 2017). Показано, что эти нейроны экспрессируют рецептор A2c, который представлен у низших водных организмов и обеспечивает восприятие аденозина (Kowatschew and Korsching, 2021). Ген, кодирующий этот рецептор, не обнаружен у позвоночных, ведущих наземный образ жизни. Недавно сообщалось об еще одной разновидности клеток, обнаруженной в ОЭ личинок данио – обонятельные палочки (Cheung et al., 2021). Тела этих клеток расположены в верхних отделах эпителия, причем, их апикальный участок содержит способный к движению палочковидный выступ длиной 5–10 мкм. У данных клеток не обнаружены аксоны, тем не менее, предполагается, что они могут выполнять механосенсорные, хемосенсорные или мульмодальные функции.

3. Обонятельная чувствительность у рыб

Обонятельная чувствительность позвоночных, включая рыб, зависит от их возраста, физиологического состояния и экологии (Keller-Costa et al., 2014; Wakisaka et al., 2017; Doyle and Meeks, 2018; Li et al., 2023; Wagner et al., 2023).

Для определения различных параметров ольфакторного восприятия рыбами биологически значимых сигналов используются как поведенческие (Kasumyan and Marusov, 2018; Wagner et al., 2023), так и электрофизиологические подходы (Valdés et al., 2015; Sato and Sorensen, 2018). Рыбы демонстрируют высокую чувствительность к химическим агентам, которые предопределяют сложные формы их пищевого и репродуктивного поведения. В частности, электрофизиологическая запись от отдельных OСН золотого карася показывает, что клетки специализированы на обнаружении запахов, связанных с конкретными биологическими функциями, включая питание, размножение и агрегацию (Sato and Sorensen, 2018). При этом, отмечается, что информация о половых феромонах передается отдельными узко настроенными OСН, в то врем как аминокислоты и другие сигналы питания (полиамины, нуклеотиды), по-видимому, распознаются большим количеством OСН (Sato and Sorensen, 2018). Порог обнаружения отдельных L аминокислот (аланин, аргинин, глутаминовая кислота, метионин), относящихся к распространенным пищевым (Hara, 2006; Rolen et al., 2003) стимулам, составляет 10-8М (Sato and Sorensen, 2018; Rolen et al., 2003). Порог чувствительности к полиаминам (пищевые стимулы) находится на таком же уровне – 10-8М (Rolen et al., 2003). Минимальная концентрация мужского полового феромона, андростендиона соответствует10-11М (Sorensen et al., 2005). Порог восприятия полового феромона простагландина 2α равен 10-10М (Sorensen et al., 1988). Еще более низкий порог обнаружен для предполагаемого сигнала агрегации (Li et al., 1995) (смесь желчных кислот) – 10-11М (Sato and Sorensen, 2018).

В последние годы используются также методы совместного использования сайт-направленного мутагенеза и молекулярного моделирования взаимодействия обонятельных рецепторов с потенциальными одорантами (de March et al., 2018; Cong et al., 2019). Это дает возможность идентифицировать тип лигандов и динамику их взаимодействия с рецепторами, связанными с G белком.

4. Заключение

Анализ работ, посвященных изучению адаптивных свойств обонятельной системы рыб, демонстрирует многовариантные особенности структурного развития их обонятельного эпителия. Особенно это касается представительства тех или иных типов рецепторных клеток, специфичных по молекулярным рецепторам, классу воспринимаемых одорантов и путям их трансдукции. Это важно не только с позиции изучения механизмов одорант-зависимого поведения гидробионтов, что имеет большое самостоятельное значение. Эволюционное сходство молекулярных и клеточных механизмов обонятельной рецепции у рыб и млекопитающих (Saraiva et al., 2015; Calvo-Ochoa et al., 2019) показывает, что рыбы могут использоваться также в качестве модели для изучения фундаментальных механизмов функционирования обонятельного анализатора у человека в норме и при развитии нейродегенеративных заболеваний, течение которых сопровождается аносмией.

Благодарности

Исследование выполнено за счет гранта Российского научного фонда № 23-24-00513, https://rscf.ru/project/23-24-00513/

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

×

Об авторах

И. В. Клименков

Лимнологический институт Сибирского отделения Российской академии наук

Автор, ответственный за переписку.
Email: iklimen@mail.ru
Россия, ул. Улан-Баторская, 3, Иркутск, 664033

С. К. Пятов

Лимнологический институт Сибирского отделения Российской академии наук

Email: iklimen@mail.ru
Россия, ул. Улан-Баторская, 3, Иркутск, 664033

Н. П. Судаков

Лимнологический институт Сибирского отделения Российской академии наук

Email: iklimen@mail.ru
Россия, ул. Улан-Баторская, 3, Иркутск, 664033

Список литературы

  1. Ahuja G., Ivandic I., Saltürk M. et al. 2013. Zebrafish crypt neurons project to a single, identified mediodorsal glomerulus. Scientific Reports 3: 2063. doi: 10.1038/srep02063
  2. Ahuja G., Nia S., Zapilko V. et al. 2014. Kappe neurons, a novel population of olfactory sensory neurons. Scientific Reports 4: 4037. doi: 10.1038/srep04037
  3. Alioto T.S., Ngai J. 2006. The repertoire of olfactory C family G protein-coupled receptors in zebrafish: candidate chemosensory receptors for amino acids. BMC Genomics. 7: 309. doi: 10.1186/1471-2164-7-309
  4. Bayramli X., Kocagöz Y., Sakizli U. et al. 2017. Patterned Arrangements of Olfactory Receptor Gene Expression in Zebrafish are Established by Radial Movement of Specified Olfactory Sensory Neurons. Scientific Reports 7: 5572. doi: 10.1038/s41598-017-06041-1
  5. Bazáes A., Schmachtenberg O. 2012. Odorant tuning of olfactory crypt cells from juvenile and adult rainbow trout. Journal of Experimental Biology 215(Pt 10): 1740-1748. doi: 10.1242/jeb.067264
  6. Belanger R.M., Smith C.M., Corkum L.D. et al. 2003. Morphology and histochemistry of the peripheral olfactory organ in the round goby, Neogobius melanostomus (Teleostei: Gobiidae). Journal of Morphology. 257(1): 62-71. doi: 10.1002/jmor.10106
  7. Bettini S., Lazzari M., Ferrando S. et al. 2016. Histopathological analysis of the olfactory epithelium of zebrafish (Danio rerio) exposed to sublethal doses of urea. Journal of Anatomy 228(1): 59-69. doi: 10.1111/joa.12397
  8. Bettini S., Lazzari M., Milani L. et al. 2023. Immunohistochemical Analysis of Olfactory Sensory Neuron Populations in the Developing Olfactory Organ of the Guppy, Poecilia reticulata (Cyprinodontiformes, Poecilidae). Microscopy and Microanalysis 29(5): 1764-1773. doi: 10.1093/micmic/ozad099
  9. Bowers J.M., Li C.Y., Parker C.G. et al. 2023. Pheromone Perception in Fish: Mechanisms and Modulation by Internal Status. Integrative and Comparative Biology 63(2): 407-427. doi: 10.1093/icb/icad049
  10. Braubach O.R., Fine A., Croll R.P. 2012. Distribution and functional organization of glomeruli in the olfactory bulbs of zebrafish (Danio rerio). The Journal of Comparative Neurology 520(11): 2317-2339. doi: 10.1002/cne.23075
  11. Bronshtein A.A. 1977. Vertebrate olfactory receptors. Leningrad. Nauka. 159. (In Russian)
  12. Calvo-Ochoa E., Byrd-Jacobs C.A. 2019. The Olfactory System of Zebrafish as a Model for the Study of Neurotoxicity and Injury: Implications for Neuroplasticity and Disease. International Journal of Molecular Sciences 20(7): 1639. doi: 10.3390/ijms20071639
  13. Calvo-Ochoa E., Byrd-Jacobs C.A., Fuss S.H. 2021. Diving into the streams and waves of constitutive and regenerative olfactory neurogenesis: insights from zebrafish. Cell and Tissue Research 383(1): 227-253. doi: 10.1007/s00441-020-03334-2
  14. Camacho S., Ostos-Garrido M.V., Domezain A. et al. 2010. Study of the olfactory epithelium in the developing sturgeon. Characterization of the crypt cells. Chemical Senses 35(2): 147-156. doi: 10.1093/chemse/bjp091
  15. Carr V.M., Farbman A.I. 1992. Ablation of the olfactory bulb up-regulates the rate of neurogenesis and induces precocious cell death in olfactory epithelium. Experimental Neurology 115: 55–59
  16. Catania S., Germanà A., Laurà R. et al. 2003. The crypt neurons in the olfactory epithelium of the adult zebrafish express TrkA-like immunoreactivity. Neuroscience Letters 350(1): 5-8. doi: 10.1016/s0304-3940(03)00751-1
  17. Cervino A. S., Paz D. A., Frontera J. L. 2017. Neuronal degeneration and regeneration induced by axotomy in the olfactory epithelium of Xenopus laevis. Developmental Neurobiology 77: 1308–1320. doi: 10.1002/dneu.22513
  18. Cheung K.Y., Jesuthasan S.J., Baxendale S. et al. 2021. Olfactory Rod Cells: A Rare Cell Type in the Larval Zebrafish Olfactory Epithelium With a Large Actin-Rich Apical Projection. Frontiers in Physiology 12: 626080. doi: 10.3389/fphys.2021.626080
  19. Cong X., Zheng Q., Ren W. et al. 2019. Zebrafish olfactory receptors ORAs differentially detect bile acids and bile salts. Journal of Biological Chemistry 294(17): 6762-6771. doi: 10.1074/jbc.RA118.006483
  20. Dan X., Wechter N., Gray S. et al. 2021. Olfactory dysfunction in aging and neurodegenerative diseases. Ageing Research Reviews 70: 101416. doi: 10.1016/j.arr.2021.101416
  21. de March C.A., Topin J., Bruguera E. et al. 2018. Odorant Receptor 7D4 Activation Dynamics. Angewandte Chemie 57(17): 4554-4558. doi: 10.1002/anie.201713065
  22. Demirler M.C., Sakizli U., Bali B. et al. 2020. Purinergic signalling selectively modulates maintenance but not repair neurogenesis in the zebrafish olfactory epithelium. The FEBS Journal 287(13): 2699-2722. doi: 10.1111/febs.15170
  23. Dewan A. 2021. Olfactory signaling via trace amine-associated receptors. Cell and Tissue Research 383(1): 395-407. doi: 10.1007/s00441-020-03331-5
  24. Dieris M., Kowatschew D., Korsching S.I. 2021. Olfactory function in the trace amine-associated receptor family (TAARs) evolved twice independently. Scientific Reports 11(1): 7807. doi: 10.1038/s41598-021-87236-5
  25. Doyle W.I., Meeks J.P. 2018. Excreted Steroids in Vertebrate Social Communication. The Journal of Neuroscience 38(14): 3377-3387. doi: 10.1523/JNEUROSCI.2488-17.2018
  26. Ferrando S., Gallus L., Gambardella C. et al. 2010. Cell proliferation and apoptosis in the olfactory epithelium of the shark Scyliorhinus canicula. Journal of Chemical Neuroanatomy 40(4): 293-300. doi: 10.1016/j.jchemneu.2010.08.004
  27. Friedrich R.W., Korsching S.I. 1997. Combinatorial and chemotopic odorant coding in the zebrafish olfactory bulb visualized by optical imaging. Neuron 18(5): 737-752. doi: 10.1016/s0896-6273(00)80314-1
  28. Frontera J.L., Raices M., Cervino A.S. 2016. Neural regeneration dynamics of Xenopus laevis olfactory epithelium after zinc sulfate-induced damage. Journal of Chemical Neuroanatomy 77: 1–9. doi: 10.1016/j.jchemneu.2016.02.003
  29. Graziadei G.A., Graziadei P.P. 1979. Neurogenesis and neuron regeneration in the olfactory system of mammals. II. Degeneration and reconstitution of the olfactory sensory neurons after axotomy. Journal of Neurocytology 8: 197–213. doi: 10.1007/BF01206454
  30. Graziadei P.P., Levine R.R., Graziadei G.A. 1978. Regeneration of olfactory axons and synapse formation in the forebrain after bulbectomy in neonatal mice. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 75: 5230–5234
  31. Hamdani el H., Døving K.B. 2007. The functional organization of the fish olfactory system. Progress in Neurobiology 82(2): 80-86. doi: 10.1016/j.pneurobio.2007.02.007
  32. Hansen A., Anderson K.T., Finger T.E. 2004. Differential distribution of olfactory receptor neurons in goldfish: structural and molecular correlates. The Journal of Comparative Neurology. 477(4): 347-359. doi: 10.1002/cne.20202
  33. Hansen A., Finger T.E. 2000. Phyletic distribution of crypt-type olfactory receptor neurons in fishes. Brain, Behavior and Evolution 55(2): 100-110. doi: 10.1159/000006645
  34. Hansen A., Rolen S.H., Anderson K. et al. 2003. Correlation between olfactory receptor cell type and function in the channel catfish. The Journal of Neuroscience. 23: 9328–9339. doi: 10.1523/JNEUROSCI.23-28-09328.2003
  35. Hansen A., Zeiske E. 1998. The peripheral olfactory organ of the zebrafish, Danio rerio: an ultrastructural study. Chemical Senses 23(1): 39-48. doi: 10.1093/chemse/23.1.39
  36. Hansen A., Zielinski B.S. 2005. Diversity in the olfactory epithelium of bony fishes: development, lamellar arrangement, sensory neuron cell types and transduction components. Journal of Neurocytology 34(3-5): 183-208. doi: 10.1007/s11068-005-8353-1
  37. Hara T.J. 2006. Feeding behaviour in some teleosts is triggered by single amino acids primarily through olfaction. Journal of Fish Biology 68: 810–825
  38. Imamura F., Ito A., LaFever B.J. 2020. Subpopulations of Projection Neurons in the Olfactory Bulb. Frontiers in Neural Circuits. 14: 561822. doi: 10.3389/fncir.2020.561822
  39. Kasumyan A.O. 2004. The olfactory system in fish: structure, function, and role in behavior. Journal of Ichthyology 44(2): S180
  40. Kasumyan A.O., Marusov E.A. 2018. Odor Stimulation and Relation to Taste Stimuli in the Blind Cave Fish Astyanax fasciatus. Biology Bulletin of the Russian Academy of Sciences 45: 557–563. 10.1134/S1062359018060043
  41. Keller-Costa T., Canário A.V., Hubbard P.C. 2014. Olfactory sensitivity to steroid glucuronates in Mozambique tilapia suggests two distinct and specific receptors for pheromone detection. The Journal of Experimental Biology 217(Pt 23): 4203-4212. doi: 10.1242/jeb.111518
  42. Klimenkov I.V., Sudakov N.P., Pastukhov M.V. et al. 2018. Rearrangement of Actin Microfilaments in the Development of Olfactory Receptor Cells in Fish. Scientific Reports 8(1): 3692. doi: 10.1038/s41598-018-22049-7
  43. Klimenkov I.V., Sudakov N.P., Pastukhov M.V. et al. 2020. The Phenomenon of Compensatory Cell Proliferation in Olfactory Epithelium in Fish Caused by Prolonged Exposure to Natural Odorants. Scientific Reports 10: 8908. doi: 10.1038/s41598-020-65854-9
  44. Kocagöz Y., Demirler M.C., Eski S.E. et al. 2022. Disparate progenitor cell populations contribute to maintenance and repair neurogenesis in the zebrafish olfactory epithelium. Cell and Tissue Research 388(2): 331-358. doi: 10.1007/s00441-022-03597-x
  45. Korsching S. I. 2009. The molecular evolution of teleost olfactory receptor gene families. Results and Problems in Cell Differentiation 47: 37-55. doi: 10.1007/400_2008_11
  46. Korsching S.I. 2020. Taste and smell in zebrafish. In: Fritzsch B., Meyerhof W. (Eds.) The senses: a comprehensive reference. vol. 3. Cambridge: Elsevier Academic Press, p. 466–492
  47. Kowatschew D., Bozorg Nia S., Hassan S. et al. 2022. Spatial organization of olfactory receptor gene choice in the complete V1R-related ORA family of zebrafish. Scientific Reports 12(1): 14816. doi: 10.1038/s41598-022-17900-x
  48. Kowatschew D., Korsching S.I. 2021. An Ancient Adenosine Receptor Gains Olfactory Function in Bony Vertebrates. Genome Biology and Evolution 13(9): evab211. doi: 10.1093/gbe/evab211
  49. Kowatschew D., Korsching S.I. 2022. Lamprey possess both V1R and V2R olfactory receptors, but only V1Rs are expressed in olfactory sensory neurons. Chemical Senses 47: bjac007. doi: 10.1093/chemse/bjac007
  50. Lazzari M., Bettini S., Ciani F. et al. 2007. Light and transmission electron microscopy study of the peripheral olfactory organ of the guppy, Poecilia reticulata (Teleostei, Poecilidae). Microscopy Research and Technique 70(9): 782-789. doi: 10.1002/jemt.20487
  51. Lazzari M., Bettini S., Milani L. et al. 2022. Response of Olfactory Sensory Neurons to Mercury Ions in Zebrafish: An Immunohistochemical Study. Microscopy and Microanalysis 28(1): 227-242. doi: 10.1017/S1431927621013763
  52. Li C.Y., Lawrence K., Merlo-Coyne J. et al. 2023. Prostaglandin F2α drives female pheromone signaling in cichlids, revealing a basis for evolutionary divergence in olfactory signaling. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 120(1): e2214418120. doi: 10.1073/pnas.2214418120
  53. Li W., Sorensen P.W., Gallaher D.D. 1995. The olfactory system of migratory adult sea lamprey (Petromyzon marinus) is specifically and acutely sensitive to unique bile acids released by conspecific larvae. The Journal of General Physiology 105(5): 569-587. doi: 10.1085/jgp.105.5.569
  54. Lipschitz D.L., Michel W.C. 2002. Amino acid odorants stimulate microvillar sensory neurons. Chemical Senses 27(3): 277-286. doi: 10.1093/chemse/27.3.277
  55. Matsunami H., Buck L.B. 1997. A multigene family encoding a diverse array of putative pheromone receptors in mammals. Cell 90: 775–784
  56. Michel W.C., Sanderson M.J., Olson J.K. et al. 2003. Evidence of a novel transduction pathway mediating detection of polyamines by the zebrafish olfactory system. The Journal of Experimental Biology 206: 1697–1706
  57. Mombaerts P. 2006. Axonal wiring in the mouse olfactory system. Annual Review of Cell and Developmental Biology 22: 713-737. doi: 10.1146/annurev.cellbio.21.012804.093915
  58. Oka Y. 2023. Neural Control of Sexual Behavior in Fish. Zoological Science 40(2): 128-140. doi: 10.2108/zs220108
  59. Pfister P., Rodriguez I. 2005. Olfactory expression of a single and highly variable V1r pheromone receptor-like gene in fish species. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 102: 5489–5494
  60. Pintos S., Rincon-Camacho L., Pandolfi M. et al. 2020. Morphology and immunohistochemistry of the olfactory organ in the bloodfin tetra, Aphyocharax anisitsi (Ostariophysi: Characidae). Journal of Morphology 281(8): 986-996. doi: 10.1002/jmor.21227
  61. Policarpo M., Bemis K.E., Laurenti P. et al. 2022. Coevolution of the olfactory organ and its receptor repertoire in ray-finned fishes. BMC Biology 20: 195. 10.1186/s12915-022-01397-x
  62. Rincón-Camacho L., Jungblut L.D., Pandolfi M. et al. 2022. Ultrastructural and immunohistochemical characteristics of the olfactory organ cardinal tetra, Paracheirodon axelrodi (Characiformes: Characidae). Journal of Morphology 283(6): 815-826. doi: 10.1002/jmor.21473
  63. Rolen S.H., Sorensen P.W., Mattson D. et al. 2003. Polyamines as olfactory stimuli in the goldfish Carassius auratus. The Journal of Experimental Biology 206(Pt 10): 1683-1696. doi: 10.1242/jeb.00338
  64. Saraiva L., Ahuja G., Ivandic I. et al. 2015. Molecular and neuronal homology between the olfactory systems of zebrafish and mouse. Scientific Reports 5: 11487. doi: 10.1038/srep11487
  65. Saraiva L.R., Korsching S.I. 2007. A novel olfactory receptor gene family in teleost fish. Genome Research 17(10): 1448-1457. doi: 10.1101/gr.6553207
  66. Sato K., Sorensen P.W. 2018. The Chemical Sensitivity and Electrical Activity of Individual Olfactory Sensory Neurons to a Range of Sex Pheromones and Food Odors in the Goldfish. Chemical Senses 43(4): 249-260. doi: 10.1093/chemse/bjy016
  67. Sato K., Suzuki N. 2001. Whole-cell response characteristics of ciliated and microvillous olfactory receptor neurons to amino acids, pheromone candidates and urine in rainbow trout. Chemical Senses 26(9): 1145-1156. doi: 10.1093/chemse/26.9.1145
  68. Sato Y., Miyasaka N., Yoshihara Y. 2005. Mutually exclusive glomerular innervation by two distinct types of olfactory sensory neurons revealed in transgenic zebrafish. The Journal of Neuroscience 25: 4889–4897. doi: 10.1523/JNEUROSCI.0679-05.2005
  69. Sato Y., Miyasaka N., Yoshihara Y. 2007. Hierarchical regulation of odorant receptor gene choice and subsequent axonal projection of olfactory sensory neurons in zebrafish. Journal of Neuroscience 27(7): 1606-1615. doi: 10.1523/JNEUROSCI.4218-06.2007
  70. Schmachtenberg O. 2006. Histological and electrophysiological properties of crypt cells from the olfactory epithelium of the marine teleost Trachurus symmetricus. The Journal of Comparative Neurology 495(1): 113-121. doi: 10.1002/cne.20847
  71. Schwob J.E. 2002. Neural regeneration and the peripheral olfactory system. The Anatomical Record 269(1): 33-49. doi: 10.1002/ar.10047
  72. Shao X., Lakhina V., Dang P. et al. 2017. Olfactory sensory axons target specific protoglomeruli in the olfactory bulb of zebrafish. Neural Development 12: 18. doi: 10.1186/s13064-017-0095-0
  73. Smith T.D., Bhatnagar K.P. 2019. Anatomy of the olfactory system. Handbook of Clinical Neurology 164: 17-28. doi: 10.1016/B978-0-444-63855-7.00002-2
  74. Sorensen P.W., Hara T.J., Stacey N.E. et al. 1988. F prostaglandins function as potent olfactory stimulants that comprise the postovulatory female sex pheromone in goldfish. Biology of Reproduction. 39(5): 1039-1050. doi: 10.1095/biolreprod39.5.1039
  75. Sorensen P.W., Pinillos M., Scott A.P. 2005. Sexually mature male goldfish release large quantities of androstenedione into the water where it functions as a pheromone. General and Comparative Endocrinology 140(3): 164-175. doi: 10.1016/j.ygcen.2004.11.006
  76. Speca D.J., Lin D.M., Sorensen P.W. 1999. Functional identification of a goldfish odorant receptor. Neuron 23:487–498
  77. Thommesen G. 1983. Morphology, distribution, and specificity of olfactory receptor cells in salmonid fishes. Acta Physiologica Scandinavica. 117(2): 241-249. doi: 10.1111/j.1748-1716.1983.tb07203.x
  78. Valdés J., Olivares J., Ponce D. et al. 2015. Analysis of olfactory sensitivity in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) reveals their ability to detect lactic acid, pyruvic acid and four B vitamins. Fish Physiology and Biochemistry 41: 879–885. doi: 10.1007/s10695-015-0054-9
  79. Vielma A., Ardiles A., Delgado L. et al. 2008. The elusive crypt olfactory receptor neuron: evidence for its stimulation by amino acids and cAMP pathway agonists. The Journal of Experimental Biology 211(Pt 15): 2417-2422. doi: 10.1242/jeb.018796
  80. Villamayor P.R., Arana Á.J., Coppel C. et al. 2021. A comprehensive structural, lectin and immunohistochemical characterization of the zebrafish olfactory system. Scientific Reports 11: 8865. doi: 10.1038/s41598-021-88317-1
  81. Wagner C.M., Bals J.D., Byford G.J. et al. 2023. Olfactory sensitivity and threat-sensitive responses to alarm cue in an invasive fish. Biological Invasions 25: 3083–3101. doi: 10.1007/s10530-023-03092-6
  82. Wakisaka N., Miyasaka N., Koide T. et al. 2017. An Adenosine Receptor for Olfaction in Fish. Current Biology 27(10): 1437-1447.e4. doi: 10.1016/j.cub.2017.04.014
  83. Yamamoto M. 1982. Comparative morphology of the peripheral olfactory organ in teleosts. In: Chemoreception in Fishes. Hara T.J. (Ed.). Elsevier Science, Amsterdam, pp. 39–59
  84. Yoshihara Y. 2014. Zebrafish Olfactory System. In: The Olfactory System. Mori, K. (Ed.). Springer, Tokyo, pp. 71–96. 10.1007/978-4-431-54376-3_5
  85. Zeiske E., Theisen B., Breucker H. 1992. Structure, development, and evolutionary aspects of the peripheral olfactory system. In: Fish Chemoreception. Hara T.J. (Ed.). Chapman & Hall, London, pp. 13–39
  86. Zhu P., Tian Y., Chen Y. et al. 2021. Olfactory Optogenetics: Light Illuminates the Chemical Sensing Mechanisms of Biological Olfactory Systems. Biosensors (Basel) 11(9): 309. doi: 10.3390/bios11090309

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис.1. Ранние (а, б) и зрелая (в) стадии морфологической дифференцировки обонятельных рецепторных клеток (по данным конфокальной микроскопии) у Cottocomephorus inermis Jakowlew, 1890 (Cottoidei). (А) – внутри молодой клетки располагается вытянутое ядро, митохондрии и широкий слой примембранного F-актина. В толще актиновых микрофиламентов терминаль дендрита содержит пору, которая открывается в цитоплазму. Выделен и увеличен фрагмент вершины с порой (красным отмечен участок мембраны над порой); (б) – просвет поры существенно расширен вследствие разборки актиновых микрофиламентов; (в) – зрелая клетка: F-актин содержится только в области плотных контактов (показано фигурной скобкой) с соседними клетками. Обозначения: 1 – пора; 2 – F-актин; 3 – митохондрии; 4 – ядро; 5 – поверхностная мембрана; 6 – участок поверхностной мембраны над порой.

Скачать (63KB)
Метаданные

© Клименков И.В., Пятов С.К., Судаков Н.П., 2023

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».