Metagenomic analysis of viral communities in diseased Baikal sponge Lubomirskia baikalensis

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Sponges are an ecologically important component of marine and freshwater bodies. Sponge community includes a variety of microorganisms: fungi, algae, archaea, bacteria and viruses. Despite active research in the field of aquatic virology, biodiversity and the role of viruses in sponges are poorly studied. The relevance of research in this area is also related to the worldwide problem of sponge diseases. The aim of this study was to elucidate the genetic diversity of viruses in the associated community of diseased endemic Baikal sponge Lubomirskia baikalensis using metagenomic analysis. As a result, we have shown for the first time a high genetic and taxonomic diversity of DNA viruses in the Baikal sponge community. Identified sequences belonged to 16 viral families that infect a wide range of organisms. Moreover, our analysis indicated the differences in viral communities of visually healthy and diseased branches of the sponge. The approach used in this study is promising for further studies of viral communities in sponges, obtaining more complete information about the taxonomic and functional diversity of viruses in holobionts and entire Lake Baikal, and identifying the role of viruses in sponge diseases.

About the authors

T. V. Butina

Limnological Institute of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: tvbutina@mail.ru

Siberian Branch

Russian Federation, Ulan-Batorskaya Str., 3, Irkutsk, 664033

Yu. S. Bukin

Limnological Institute of the Russian Academy of Sciences; Irkutsk National Research Technical University

Email: tvbutina@mail.ru

Siberian Branch

Russian Federation, Ulan-Batorskaya Str., 3, Irkutsk, 664033; Lermontov Str., 83, Irkutsk, 664074

I. V. Khanaev

Limnological Institute of the Russian Academy of Sciences

Email: tvbutina@mail.ru

Siberian Branch

Russian Federation, Ulan-Batorskaya Str., 3, Irkutsk, 664033

L. S. Kravtsova

Limnological Institute of the Russian Academy of Sciences

Email: tvbutina@mail.ru

Siberian Branch

Russian Federation, Ulan-Batorskaya Str., 3, Irkutsk, 664033

O. O. Maikova

Limnological Institute of the Russian Academy of Sciences

Email: tvbutina@mail.ru

Siberian Branch

Russian Federation, Ulan-Batorskaya Str., 3, Irkutsk, 664033

A. E. Tupikin

Institute of Chemical Biology and Fundamental Medicine of the Russian Academy of Sciences

Email: tvbutina@mail.ru

Siberian Branch

Russian Federation, Lavrentiev Ave., 8, Novosibirsk, 630090

M. R. Kabilov

Institute of Chemical Biology and Fundamental Medicine of the Russian Academy of Sciences

Email: tvbutina@mail.ru

Siberian Branch

Russian Federation, Lavrentiev Ave., 8, Novosibirsk, 630090

S. I. Belikov

Limnological Institute of the Russian Academy of Sciences

Email: tvbutina@mail.ru

Siberian Branch

Russian Federation, Ulan-Batorskaya Str., 3, Irkutsk, 664033

References

  1. Albuquerque L., da Costa M.S. 2014. The family Idiomarinaceae. In: Rosenberg E., DeLong E.F., Lory S. et al. (Eds.), The Prokaryotes. Heidelberg, pp. 361–385. doi: 10.1007/978-3-642-38922-1_232
  2. Altschul S.F., Gish W., Miller W. et al. 1990. Basic local alignment search tool. Journal of Molecular Biology 215: 403–410. doi: 10.1016/S0022-2836(05)80360-2
  3. Batista D., Costa R., Carvalho A.P. et al. 2018. Environmental conditions affect activity and associated microorganisms of marine sponges. Marine Environmental Research 142: 59–68. doi: 10.1016/j.marenvres.2018.09.020
  4. Belikov S.I., Feranchuk S.I., Butina T.V. et al. 2018. Mass disease and mortality of Baikal sponges. Limnology and Freshwater Biology 1: 36–42. doi: 10.31951/2658-3518-2018-A-1-36
  5. Bell J.J. 2008. The functional roles of marine sponges. Estuarine, Coastal and Shelf Science 79: 341–353. doi: 10.1016/j.ecss.2008.05.002
  6. Bondarenko N.A., Logacheva N.F. 2017. Structural changes in phytoplankton of the littoral zone of Lake Baikal. Hydrobiological Journal 53: 16–24. doi: 10.1615/HydrobJ.v53.i2.20
  7. Bormotov A.E. 2012. What has happened to Baikal sponges? Science First Hand 32: 20–23.
  8. Butina T.V., Potapov S.A., Belykh O.I. et al. 2015. Genetic diversity of cyanophages of the myoviridae family as a constituent of the associated community of the Baikal sponge Lubomirskia baicalensis. Russian Journal of Genetics 51: 313–317. doi: 10.1134/S1022795415030011
  9. Claverie J.M., Grzela R., Lartigue A. et al. 2009. Mimivirus and Mimiviridae: giant viruses with an increasing number of potential hosts, including corals and sponges. Journal of Invertebrate Pathology 101: 172–180. doi: 10.1016/j.jip.2009.03.011
  10. Diaz M.C., Rützler K., 2001. Sponges: an essential component of Caribbean coral reefs. Bulletin of Marine Science 69: 535–546.
  11. Dixon P. 2003. VEGAN, a package of R functions for community ecology. Journal of Vegetation Science 14: 927–930. doi: 10.1658/1100-9233(2003)014[0927:vaporf]2.0.co;2
  12. Efremova S.M. 2001. Sponges (Porifera). In: Timoshkin O.A. (Ed.), Index of animal species inhabiting Lake Baikal and its catchment area. Novosibirsk, pp. 182–192. (in Russian)
  13. Efremova S.M. 2004. New genus and new species of sponges from family Lubomirskiidae Rezvoj, 1936. In: Timoshkin O.A. (Ed.), Index of animal species inhabiting Lake Baikal and its catchment area. Novosibirsk, pp. 1261–1278. (in Russian)
  14. Faith D.P., Minchin P.R., Belbin L. 1987. Compositional dissimilarity as a robust measure of ecological distance. Vegetatio 69: 57–68. doi: 10.1007/BF00038687
  15. Gjessing M.C., Yutin N., Tengs T. et al. 2015. Salmon gill poxvirus, the deepest representative of the Chordopoxvirinae. Journal of Virology 89: 9348–9367. doi: 10.1128/JVI.01174-15
  16. Gower J.C., Legendre P. 1986. Metric and Euclidean properties of dissimilarity coefficients. Journal of Classification 3: 5–48. doi: 10.1007/BF01896809
  17. Haller S.L., Peng C., McFadden G. et al. 2014. Poxviruses and the evolution of host range and virulence. Infection, Genetics and Evolution 21: 15–40. doi: 10.1016/j.meegid.2013.10.014
  18. Heck Jr. K.L., van Belle G., Simberloff D. 1975. Explicit calculation of the rarefaction diversity measurement and the determination of sufficient sample size. Ecology 56: 1459–1461. doi: 10.2307/1934716
  19. Hentschel U., Piel J., Degnan S.M. et al. 2012. Genomic insights into the marine sponge microbiome. Nature Reviews Microbiology 10: 641–654. doi: 10.1038/nrmicro2839
  20. Hill M.O. 1973. Diversity and evenness: a unifying notation and its consequences. Ecology 54: 427–432. doi: 10.2307/1934352
  21. Hingamp P., Grimsley N., Acinas S.G. et al. 2013. Exploring nucleo-cytoplasmic large DNA viruses in Tara Oceans microbial metagenomes. The ISME Journal 7: 1678–1695. doi: 10.1038/ismej.2013.59
  22. Itskovich V., Kaluzhnaya O., Veynberg Y. et al. 2017. Endemic Lake Baikal sponges from deep water. 2: Study of the taxonomy and distribution of deep-water sponges of Lake Baikal. Zootaxa 4236: 335–342. doi: 10.11646/zootaxa.4236.2.8
  23. Jacquet S., Miki T., Noble R. et al. 2010. Viruses in aquatic ecosystems: important advancements of the last 20 years and prospects for the future in the field of microbial oceanography and limnology. Advances in Oceanography and Limnology 1: 97–141. doi: 10.1080/19475721003743843
  24. Johnson P.T. 1984. Viral diseases of marine invertebrates. Helgoländer Meeresuntersuchungen [Heligoland Marine Surveys] 37: 65–98.
  25. Khanaev I.V., Kravtsova L.S., Maikova O.O. et al. 2018. Current state of the sponge fauna (Porifera: Lubomirskiidae) of Lake Baikal: sponge disease and the problem of conservation of diversity. Journal of Great Lakes Research 44: 77–85. doi: 10.1016/j.jglr.2017.10.004
  26. Kim K.H., Bae J.W. 2011. Amplification methods bias metagenomic libraries of uncultured single-stranded and double-stranded DNA viruses. Applied and Environmental Microbiology 77: 7663–7668. doi: 10.1128/AEM.00289-11
  27. Kozhov M.M. 1970. About the benthos of south Baikal. Izvestiya BGNII pri IGU [Bulletin of the Biological and Geographical Research Institute at the Irkutsk State University] 23: 3–12. (in Russian)
  28. Kozhova O.M., Izmesteva L.R. 1998. Lake Baikal: Evolution and biodiversity. Leiden: Backhuys Publisher.
  29. Kravtsova L.S., Izhboldina L.A., Khanaev I.V. et al. 2012. Disturbances of the vertical zoning of green algae in the coastal part of the Listvennichnyi Gulf of Lake Baikal. Doklady Biological Sciences 448: 227–229. doi: 10.1134/S0012496612060026
  30. Kravtsova L.S., Izhboldina L.A., Khanaev I.V. et al. 2014. Nearshore benthic blooms of filamentous green algae in Lake Baikal. Journal of Great Lakes Research 40: 441–448. doi: 10.1016/j.jglr.2014.02.019
  31. Laffy P.W., Wood-Charlson E.M., Turaev D. et al. 2016. HoloVir: a workflow for investigating the diversity and function of viruses in invertebrate holobionts. Frontiers in Microbiology 7: 822. doi: 10.3389/fmicb.2016.00822
  32. Laffy P.W., Wood‐Charlson E.M., Turaev D. et al. 2018. Reef invertebrate viromics: diversity, host specificity and functional capacity. Environmental Microbiology 20: 2125–2141. doi: 10.1111/1462-2920.14110
  33. Lohr J.E., Chen F., Hill R.T. 2005. Genomic analysis of bacteriophage ФJL001: insights into its interaction with a sponge-associated alpha-proteobacterium. Applied and Environmental Microbiology 71: 1598–1609. doi: 10.1128/AEM.71.3.1598-1609.2005
  34. Morgan M., Anders S., Lawrence M. et al. 2009. ShortRead: a bioconductor package for input, quality assessment and exploration of high-throughput sequence data. Bioinformatics 25: 2607–2608. doi: 10.1093/bioinformatics/btp450
  35. Munn C.B. 2006. Viruses as pathogens of marine organisms – from bacteria to whales. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom 86: 453–467. doi: 10.1017/S002531540601335X
  36. Oliveira G.P., Rodrigues R., Lima M.T. et al. 2017. Poxvirus host range genes and virus–host spectrum: a critical review. Viruses 9: 331. doi: 10.3390/v9110331
  37. Pascelli C., Laffy P.W., Kupresanin M. et al. 2018. Morphological characterization of virus-like particles in coral reef sponges. PeerJ 6. doi: 10.7717/peerj.5625
  38. Pita L., Rix L., Slaby B.M. et al. 2018. The sponge holobiont in a changing ocean: from microbes to ecosystems. Microbiome 6: 46. doi: 10.1186/s40168-018-0428-1
  39. Rohwer F., Seguritan V., Azam F. et al. 2002. Diversity and distribution of coral-associated bacteria. Marine Ecology Progress Series 243: 1–10. doi: 10.3354/meps243001
  40. Rosenberg E., Koren O., Reshef L. et al. 2007. The role of microorganisms in coral health, disease and evolution. Nature Reviews Microbiology 5: 355–362. doi: 10.1038/nrmicro1635
  41. Pruitt K.D., Tatusova T., Maglott D.R. 2005. NCBI Reference Sequence (RefSeq): a curated non-redundant sequence database of genomes, transcripts and proteins. Nucleic Acids Research 33. doi: 10.1093/nar/gki025
  42. Sambrook J., Fritsch E.F., Maniatis T. 1989. Molecular cloning: a laboratory manual (Ed. 2). New York: Cold spring harbor laboratory press.
  43. Shimaraev M.N., Domysheva V.M. 2013. Trends in hydrological and hydrochemical processes in Lake Baikal under conditions of modern climate change. In: Goldman C.R., Kumagai M., Robarts R.D. (Eds.), Climatic change and global warming of inland waters. Impacts and mitigation for ecosystems and societies. Chichester, pp. 43–66. doi: 10.1002/9781118470596.ch3
  44. Soffer N., Brandt M.E., Correa A.M. et al. 2014. Potential role of viruses in white plague coral disease. The ISME Journal 8: 271–283. doi: 10.1038/ismej.2013.137
  45. Suttle C.A. 2007. Marine viruses – major players in the global ecosystem. Nature Reviews Microbiology 5: 801–812. doi: 10.1038/nrmicro1750
  46. Suzuki R., Shimodaira H. 2006. Pvclust: an R package for assessing the uncertainty in hierarchical clustering. Bioinformatics 22: 1540–1542. doi: 10.1093/bioinformatics/btl117
  47. Timoshkin O.A., Samsonov D.P., Yamamuro M. et al. 2016. Rapid ecological change in the coastal zone of Lake Baikal (East Siberia): is the site of the world’s greatest freshwater biodiversity in danger? Journal of Great Lakes Research 42: 487–497. doi: 10.1016/j.jglr.2016.02.011
  48. Vacelet J., Gallissian M.F. 1978. Virus-like particles in cells of the sponge Verongia cavernicola (Demospongiae, Dictyoceratida) and accompanying tissues changes. Journal of Invertebrate Pathology 31: 246–254. doi: 10.1016/0022-2011(78)90014-9
  49. Vega Thurber R.L., Barott K.L., Hall D. et al. 2008. Metagenomic analysis indicates that stressors induce production of herpes-like viruses in the coral Porites compressa. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 105: 18413–18418. doi: 10.1073/pnas.0808985105
  50. Webster N.S. 2007. Sponge disease: a global threat? Environmental Microbiology 9: 1363–1375. doi: 10.1111/j.1462-2920.2007.01303.x
  51. Webster N.S., Thomas T. 2016. The Sponge Hologenome. mBio 7. doi: 10.1128/mBio.00135-16
  52. Weynberg K.D., Wood-Charlson E.M., Suttle C.A. et al. 2014. Generating viral metagenomes from the coral holobiont. Frontiers in Microbiology 5: 206. doi: 10.3389/fmicb.2014.00206
  53. Wilhelm S.W., Matteson A.R. 2008. Freshwater and marine virioplankton: a brief overview of commonalities and differences. Freshwater Biology 53: 1076–1089. doi: 10.1111/j.1365-2427.2008.01980.x
  54. Wommack K.E., Colwell R.R. 2000. Virioplankton: viruses in aquatic ecosystems. Microbiology and Molecular Biology Reviews 64: 69–114.
  55. Wulff J.L. 2006. Ecological interactions of marine sponges. Canadian Journal of Zoology 84: 146–166. doi: 10.1139/Z06-019
  56. Yutin N., Koonin E.V. 2012. Hidden evolutionary complexity of nucleo-cytoplasmic large DNA viruses of eukaryotes. Virology Journal 9: 161. doi: 10.1186/1743-422X-9-161

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Butina T.V., Bukin Y.S., Khanaev I.V., Kravtsova L.S., Maikova O.O., Tupikin A.E., Kabilov M.R., Belikov S.I.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».