Changes in lipid composition and lipid peroxidation products content in the freshwater mussel Anodonta cygnea L. under cadmium effect

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

In order to identify specific biomarkers to cadmium-induced oxidative stress in freshwater organisms, changes in the composition of membrane and storage lipids and their fatty acids in the gills and digestive glands of freshwater mussels, Anodonta cygnea (Linnaeus, 1758), exposed to cadmium ions at 10, 50 and 100 µg/L were studied. Cadmium-induced oxidative stress was estimated by the content of lipid peroxidation products such as conjugated dienes and trienes, malondialdehyde, and Schiff bases. Accumulation of lipid peroxidation products in the gills and digestive glands reflected the intensity of lipid peroxidation, depending on the concentration and duration of cadmium exposure. Changes in the fatty acid composition of phospholipids and triacylglycerols reflected their compensatory role in the response of the mussels to the action of cadmium at various concentrations. Some indices of lipid composition (phosphatidylserine and triacylglycerol content) similarly altered under cadmium effect in both marine and freshwater mussels. The assessment of oxidative stress biomarkers and the main targets for these oxidative processes including lipids and their fatty acid composition makes it possible to identify protective biochemical mechanisms providing the high resistance of mussels to environmental pollution.

About the authors

N. N. Fokina

Institute of Biology of Karelian Research Centre of Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: fokinann@gmail.com
Russian Federation, Pushkinskaja St. 11, 185910 Petrozavodsk

O. B. Vasil’eva

Institute of Biology of Karelian Research Centre of Russian Academy of Sciences

Email: fokinann@gmail.com
Russian Federation, Pushkinskaja St. 11, 185910 Petrozavodsk

T. R. Ruokolainen

Institute of Biology of Karelian Research Centre of Russian Academy of Sciences

Email: fokinann@gmail.com
Russian Federation, Pushkinskaja St. 11, 185910 Petrozavodsk

N. N. Nemova

Institute of Biology of Karelian Research Centre of Russian Academy of Sciences

Email: fokinann@gmail.com
Russian Federation, Pushkinskaja St. 11, 185910 Petrozavodsk

References

  1. Arduini A., Peschechera A., Dottori S. et al. 1996. High performance liquid chromatography of long-chain acylcarnitine and phospholipids in fatty acid turnover studies. Journal of Lipid Research 37: 684-689.
  2. Avery E.L., Dunstan R.H., Nell J.A. 1998. The use of lipid metabolic profiling to assess the biological impact of marine sewage pollution. Archives of Environmental Contamination and Toxicology 35: 229-235. doi: 10.1007/s002449900371
  3. Bird R.P., Draper H.H. 1984. Comparative studies on different methods of malondialdehyde determination. Methods in Enzymology 90: 105–110.
  4. Chelomin V.P., Belcheva N.N., Zakhartsev M.V. 1998. Biochemical mechanisms of adaptation to cadmium and copper ions in the mussel Mytilus trossulus. Russian Journal of Marine Biology 24: 330-336.
  5. Engelbrecht F.M., Mari F., Anderson J.T. 1974. Cholesterol determination in serum: a rapid direction method. South African Medical Journal 48: 250-256.
  6. Fokina N.N., Ruokolainen T.R., Nemova N.N. 2018. The effect of intertidal habitat on seasonal lipid composition changes in blue mussels, Mytilus edulis L., from the White Sea. Polar Record 54: 133-151. doi: 10.1017/S0032247418000293
  7. Fokina N.N., Ruokolainen T.R., Nemova N.N. et al. 2013. Changes of blue mussels Mytilus edulis L. lipid composition under cadmium and copper toxic effect. Biological Trace Element Research 154: 217-225. doi: 10.1007/s12011-013-9727-3Folch J., Lees M., Stanley J. 1957. A simple method for isolation and purification of total lipids from animal tissues. The Journal of Biological Chemistry 226: 497-509.
  8. Gavrilov V.B., Gavrilova A.R., Mazhul L.M. 1987. Analysis of methods for the determination of lipid peroxidation products in blood serum by the test with thiobarbituric acid. Voprosy Meditsinskoy Khimii [Questions of Medical Chemistry] 1: 118–121. (In Russian)
  9. Geret F., Serafim A., Barreira L. et al. 2002. Effect of cadmium on antioxidant enzyme activities and lipid peroxidation in the gills of the clam Ruditapes decussatus. Biomarkers 7: 242-256. doi: 10.1080/13547500210125040
  10. Gladyshev M.I., Anishchenko O.V., Sushchnik N.N. et al. 2012. Influence of anthropogenic pollution on content of essential polyunsaturated fatty acids in links of food chain of river ecosystem. Contemporary Problems of Ecology 5: 376-385. doi: 10.1134/S1995425512040051
  11. Gutteridge J.M., Halliwell B. 1990. The measurement and mechanism of lipid peroxidation in biological systems. Trends in Biochemical Sciences 15: 129-135. doi: 10.1016/0968-0004(90)90206-Q
  12. Hill T., Lewicki P. 2007. STATISTICS Methods and Applications. A comprehensive reference for science, industry, and data mining: StatSofr Inc.
  13. Hyshiktuyev B.S., Hyshiktuyeva N.A., Ivanov V.N. 1996. Methods of measuring of lipid peroxidation products in exhaled air condensate and their clinical significance. Klinicheskaia Laboratornaia Diagnostika [Clinical Laboratory Diagnostics] 3: 13–15. (in Russian)
  14. Kelly J.R., Scheibling R.E. 2012. Fatty acids as dietary tracers in benthic food webs. Marine Ecology Progress Series 446: 1-22. doi: 10.3354/meps09559
  15. Koukouzika N., Dimitriadis V.K. 2008. Aspects of the usefulness of five marine pollution biomarkers, with emphasis on MN and lipid content. Marine Pollution Bulletin 56: 941-949. doi: 10.1016/j.marpolbul.2008.01.043
  16. Manly R., George W.O. 1977. The occurrence of some heavy metals in populations of the freshwater mussel Anodonta anatina (L.) from the River Thames. Environmental Pollution 14: 139-154. doi: 10.1016/0013-9327(77)90106-9
  17. Marigómez I., Soto M., Cajaraville M.P. et al. 2002. Cellular and subcellular distribution of metals in molluscs. Microscopy Research and Technique 56: 358-392. doi: 10.1002/jemt.10040
  18. Méndez-Armenta M., Ríos C. 2007. Cadmium neurotoxicity. Environmental Toxicology and Pharmacology 23: 350-358. doi: 10.1016/j.etap.2006.11.009
  19. Merad I., Bellenger S., Hichami A. et al. 2017. Effect of cadmium exposure on essential omega-3 fatty acids in the edible bivalve Donax trunculus. Environmental Science and Pollution Research 25: 18242–18250. doi: 10.1007/s11356-017-9031-4
  20. Moore M.N., Viarengo A., Donkin P. et al. 2007. Autophagic and lysosomal reactions to stress in the hepatopancreas of blue mussels. Aquatic Toxicology 84: 80-91. doi: 10.1016/j.aquatox.2007.06.007
  21. Napolitano G.E. 1999. Fatty acids as trophic and chemical markers in freshwater ecosystems. In: Lipids in freshwater ecosystems. New York, pp. 21-44.
  22. Ohkawa H., Ohishi N., Yagi K. 1979. Assay for lipid peroxides in animal tissues by thiobarbituric acid reaction. Analytical Biochemistry 95: 351-358. doi: 10.1016/0003-2697(79)90738-3
  23. Oxidative stress in aquatic ecosystems. 2011. In: Abele D., Vazquez-Medina J.P., Zenteno-Savin T. (Eds.). London: John Wiley & Sons.
  24. Perceval O., Pinel-Alloul B., Méthot G. et al. 2002. Cadmium accumulation and metallothionein synthesis in freshwater bivalves (Pyganodon grandis): relative influence of the metal exposure gradient versus limnological variability. Environmental Pollution 118: 5-17. doi: 10.1016/S0269-7491(01)00282-2
  25. Perrat E., Couzinet-Mossion A., Tankoua O.F. et al. 2013. Variation of content of lipid classes, sterols and fatty acids in gonads and digestive glands of Scrobicularia plana in relation to environment pollution levels. Ecotoxicology and Environmental Safety 90: 112-120. doi: 10.1016/j.ecoenv.2012.12.019
  26. Ravera O. 1984. Cadmium in freshwater ecosystems. Experientia 40: 1-14. doi: 10.1007/BF01959096
  27. Regoli F., Nigro M., Orlando E. 1998. Lysosomal and antioxidant responses to metals in the Antarctic scallop Adamussium colbecki. Aquatic Toxicology 40: 375-392. doi: 10.1016/S0166-445X(97)00059-3
  28. Repetto M., Semprine J., Boveris A. 2012. Lipid peroxidation: chemical mechanism, biological implications and analytical determination. In: Catala A. (Ed.), Lipid peroxidation. Rijeka, pp. 3-31. doi: 10.5772/45943
  29. Sevanian A., Hochstein P. 1985. Mechanisms and consequences of lipid peroxidation in biological systems. Annual Review of Nutrition 5: 365-390.
  30. Sidorov V.S., Lizenko E.I., Bolgova O.M. et al. 1972. Fish lipids. 1. Analysis technique. In: Potapova O.I., Smirnov Y.A. (Eds.), Lososevyye (Salmonidae) Karelii. Petrozavodsk, pp. 150-162. (in Russian).
  31. Slukovskii Z.I., Ilmast N.V., Sukhovskaya I.V. et al. 2017. The geochemical specifics of modern sedimentation processes on the bottom of a small lake Lamba under technogenic impact. Trudy Karel’skogo Nauchnogo Tsentra Rossiyskoy Akademii Nauk [Transactions of Karelian Research Centre of Russian Academy of Science] 10: 45-63. doi: 10.17076/lim618 (in Russian)
  32. Suzuki R., Noguchi R., Ota T. et al. 2001. Cytotoxic effect of conjugated trienoic fatty acids on mouse tumor and human monocytic leukemia cells. Lipids 36: 477-482. doi: 10.1007/s11745-001-0746-0
  33. Traverso N., Menini S., Maineri E.P. et al. 2004. Malondialdehyde, a lipoperoxidation-derived aldehyde, can bring about secondary oxidative damage to proteins. The Journals of Gerontology Series A: Biological Sciences and Medical Sciences 59: 890-895. doi: 10.1093/gerona/59.9.B890
  34. Valko M.H.C.M., Morris H., Cronin M.T.D. 2005. Metals, toxicity and oxidative stress. Current Medicinal Chemistry 12: 1161-1208. doi: 10.2174/0929867053764635
  35. Viarengo A., Canesi L., Pertica M. et al. 1990. Heavy metal effects on lipid peroxidation in the tissues of Mytilus galloprovincialis lam. Comparative Biochemistry and Physiology Part C: Comparative Pharmacology 97: 37-42. doi: 10.1016/0742-8413(90)90168-9
  36. Wadige C.P.M., Maher W.A., Taylor A.M. et al. 2014. Exposure–dose–response relationships of the freshwater bivalve Hyridella australis to cadmium spiked sediments. Aquatic Toxicology 152: 361-371. doi: 10.1016/j.aquatox.2014.04.016
  37. Waller R.L., Recknagel R.O. 1977. Determination of lipid conjugated dienes with tetracyano‐ethylene‐14C: Significance for study of the pathology of lipid peroxidation. Lipids 12: 914-921. doi: 10.1007/BF02533311
  38. Xia L., Chen S., Dahms H.U. et al. 2016. Cadmium induced oxidative damage and apoptosis in the hepatopancreas of Meretrix meretrix. Ecotoxicology 25: 959-969. doi: 10.1007/s10646-016-1653-7

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2019 Fokina N.N., Vasil’eva O.B., Ruokolainen T.R., Nemova N.N.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».