INTERACTION OF THE SYMBIOTIC MICROBIOTA OF THE GASTRO-INTESTINAL TRACT WITH THE NERVOUS SYSTEM OF THE HOST ORGANISM

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Symbiotic microorganisms inhabit a wide variety of niches in the human organism. Of paramount importance is the microbiota of the gastro-intestinal (GI) tract, especially of its distal part (the colon). Bidirectional signal exchange proceeds within the microbiota-host system, and diverse microbial metabolites modify the functions of the nervous system via metabolic, genetic, and neuroendocrine pathways. Increasing attention is currently given to the role of the GI microbiota in terms of the host's physical and mental health; therefore, it has been suggested to replace the widely used term gut-brain axis with the new term microbiota-gut-brain axis. The GI microbiota directly interacts with the enteric nervous system (ENS) that represents a partly autonomous subdivision of the nervous system. An important role is also played by the GI tract-innervating vagus nerve. In addition, the influence of the microbiota on the nervous system can be mediated by the immune system. The microbiota impact on the nervous system of the host results in significant alterations in the host's behavior, mood, and even taste. In the literature, there is evidence that neurological and psychological diseases are linked to microecological disorders (dysbioses) in the GI tract. In particular, dysbioses with manifest GI symptoms are often accompanied by serious brain problems.

About the authors

A V Oleskin

Lomonosov Moscow State University

Email: aoleskin@rambler.ru. oleskiny@yandex.ru
Moscow, Russia

References

  1. Man W.H., de Steenhuijsen Piters W.A., Bogaert D.; The microbiota of the respiratory tract: gatekeeper to respiratory health; Nature Reviews Microbiology; 2017; 15: 259-270.
  2. Liang S., Wu X., Jin F.; Gut-brain physiology: rethinking psychology from the microbiota-gut-brain axis; Frontiers in Integrative Neuroscience; 2018; 12: 1-24.
  3. Sharkey K.A., Savidge T.C.; Role of enteric neurotransmitters in host defense and protection of the gastrointestinal tract; Anatomic Neuroscience: Basic and Clinical; 2014; 182: 70-82.
  4. Dinan T.G., Stilling R.M., Stanton C., Cryan J.F.; Collective unconscious: how gut microbes shape human behavior; Journal of Psychiatric Research; 2015; 63: 1-9.
  5. Clarke G., Grenham S., Scully P., Fitzgerald P., Moloney R.D., Shanahan F., Dinan T.G., Cryan J.F.; The microbiota-gut-brain axis during early life regulates the hippocampal serotonin system in a sex-dependent manner; Molecular Psychiatry; 2013; 18: 888-673.
  6. Олескин А.В., Шендеров Б.А.; Биополитический подход к реабилитологии: потенциальная роль микробной нейрохимии; Вестник восстановительной медицины; 2013; 1: 60-67.
  7. Shenderov B.A. Probiotic (symbiotic) bacterial languages; Anaerobe; 2011; 17: 490-495.
  8. Shenderov B.A.; The microbiota as an epigenetic control mechanism. Chapter 11. In: L. Nibali, B. Henderson (ed.); The Human Microbiota and Chronic Disease: Dysbiosis as a Cause of Human Pathology. 1st Edition; L., N.Y.: J.Wiley & Sons; 2016: pp.179-197.
  9. Шендеров Б.А., Синица А.В., Захарченко М.М.; Метабиотики: вчера, сегодня, завтра; Спб.: Крафт; 2017.
  10. Олескин А.В., Эль-Регистан Г.И., Шендеров Б.А.; Межмикробные химические взаимодействия и диалог микробиота-хозяин: роль нейромедиаторов; Микробиология; 2016; 85(1): 1 -24.
  11. Oleskin A.V., Shenderov B.A.; Neuromodulatory effects, targets of the SCFAs and gasotransmitters produced by the human symbiotic microbiota; Microbial Ecology in Health and Disease; 2016; 27: 30971-30982.
  12. Oleskin A.V., Shenderov B.A., Rogovsky V.S.; Role of neurochemicals in the interaction between the microbiota and the immune and the nervous system of the host organism Probiotics and Antimicrobial Proteins; 2017; 9(3): 215-234.
  13. Oleskin A.V., Zhilenkova O.G., Vodolazov I.R.; Biotechnology and microbial neurochemistry: Biotechnological implications of the role of neuromediators in microbial systems; Advances in Biotechnology and Microbiology; 2017; 2(4): 001 -004.
  14. Wenner M.; Going with his gut bacteria; Sci. Amer.; 2008; July: 90-92.
  15. Asano Y., Hiramoto T., Nishino R., Aiba Y., Kimura T., Yoshihara K., Kimura T., Yoshihara K., Koga Y., Sudo N.; Critical role of gut microbiota in the production of biologically active, free catecholamines in the gut lumen of mice; Amer. J. Physiol Gastrointest Liver Physiol.; 2012; 303: 1288-1295.
  16. Norris V., Molina F., Gewirtz A.T.; Hypothesis: bacteria control host appetites; Journal of Bacteriology; 2013; 195: 411-416.
  17. Lyte M.; Microbial endocrinology and nutrition: A perspective on new mechanisms by which diet can influence gut-to brain-communication; Pharma Nutrition; 2013; 1; 35-39.
  18. Lyte M.; Microbial endocrinology in the microbiome-gut-brain axis: how bacterial production and utilization of neurochemicals influence behavior; Plos Pathogen.; 2013; 9(11); 1003726.
  19. Stilling R.M., Bordenstein S.R., Dinan T.G., Cryan J.F. Friends with social benefits: host-microbe interactions as a driver of brain evolution and development?; Front Cell Infect Microbiol; 2014; 4. doi: 10.3389/ fcimb.2014.00147.
  20. Montiel-Castro A.J., Gonzalez-Cervantes R.M., Bravo-Ruiseco G., Pacheco-Lopez G.; The microbiota-gut-brain axis: neurobehavioral correlates, health and sociality; Frontiers in Integrative Neuroscience; 2013; 7. https://doi.org/10.3389/fnint.2013.00070.
  21. Verbrugge E., Boyen F., Gaastra W., Bekhuis L., Leyman B., Van Paris A., Haesebrouck F., Pasmans F.; The complex interplay between stress and bacterial indections in animals; Veterinary Microbiology; 2012; 155: 115-127.
  22. Шендеров Б.А.; Микробная экология и ее роль в поддержании здоровья; Метаморфозы; 2014; 5: 72-80.
  23. O'Mahony S.M., Clarke G., Borre Y.E., Dinan T.G., Cryan J.F. Serotonin, tryptophan metabolism and the brain-gut-microbiome axis; Behavior and Brain Research; 2014; 277: 32-48.
  24. Ивашкин В.Т., Ивашкин К.В.; Кишечный микробиом как фактор регуляции деятельности энтеральной и центральной нервной системы; Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии и колоректопроктологии; 2018; 27(5): 11-19.
  25. Crumeyrolle-Arias M., Jaglin M., Bruneau A., Vancassel S., Cardona A., Daugé V., Nudn L., Rabot S.; Absence of the gut microbiota enhances anxiety-like behavior and neuroendocrine response to acute stress in rats // Psychoneuroendocrinology. 2014. V.42. P.207-217.
  26. Foster J.A., Lyte M., Meyer E., Cryan J.F.; Gut microbiota and brain function: an evolving field in neuroscience; International Journal of Neuropsychopharmacology; 2016; 19(5): pyv114.
  27. Luo Y., Zeng B., Zeng L., Du X., Li B., Huo R., Liu L., Way H., Dong M., Pan J., Zheng P., Zhou C., Wei H., Xie P.; Gut microbiota regulates mouse behavior through glucocorticoid receptor pathway genes in the hippocampus; Translational Psychiatry; 2018; 8: 187.
  28. Desbonnet L., Clarke G., Shanahan F., Dinan T.G., Cryan J.F.; Microbiota is essential for social development in the mouse; Molecular Psychiatry; 2014; 19; 146-148.
  29. Sudo N., Chida Y., Aiba Y., Sonoda J., Oyama N., Yu X. N., Kubo C., Koga Y.; Postnatal microbial colonization programs the hypothalamic-pituitary-adrenal system for stress response in mice; Journal of Physiology; 2004; 558: 263-275.
  30. Sampson T.R., Mazmanian S.K.; Control of brain development, function, and behavior by the microbiome; Cell Host Microbe; 2015; 17(5): 565-576.
  31. Parashar A., Udayabanu M.; Gut microbiota regulates key modulators of social behavior; European Neuropsychopharmcology; 2016; 26: 78-91.
  32. Bercik P., Collins S.M., Verdu E.F.; Microbes and the gut-brain axis; Neurogastoenterology Motility; 2012; 24(5): 405-413.
  33. van de Wouw M., Schellekens H., Dinan T.G., Cryan J.F.; Microbiotagut-brain axis: modulator of host metabolism and appetite; Journal of Nutrition; 2017; 147: 727-745.
  34. Gur T.L., Worly B.L., Bailey M.T.; Stress and the commensal microbiota: importance in parturition and infant neurodevelopment; Frontiers in Psychiatry; 2015; 6: Article 5.
  35. Desbonnet L., Clarke G., Traplin A., O'Sullivan O., Crispie F., Moloney R.D., Cotter P.D., Dinan T.G, Cryan J.F.; Gut microbiota depletion from early adolescence in mice: Implications for brain and behavior; Brain, Behavior, and Immunity; 2015; 48: 165-173.
  36. Rao M., Gershon M.D.; The bowel and beyond: the enteric nervous system in neurological disorders; Nature Reviews. Gastroenerology and Hepatology; 2016; 13: 517-528.
  37. Шендеров Б.А.; Функциональное питание и его роль в профилактике метаболического синдрома; М.: ДеЛи Принт; 2008.
  38. Lyte M.; Microbial endocrinology: an ongoing personal journey. In: M. Lyte (ed.); Microbial Endocrinology: Interkingdom Signaling in Infectious Disease and Health; New York: Springer; 2016: pp.1-24.
  39. Westfall S., Lomis N., Kahouli I., Dia S.Y., Singh S.P., Prakash S.; Microbiome, probiotics and neurodegenerative diseases: deciphering the gut brain axis; Cellullar and Molecular Life Sciences; 2017; 74: 3769-3787.
  40. Mazzoli R., Pessione E.; The neuro-endocrinological role of microbial glutamate and GABA signaling; Frontiers in Microbiology; 2016; 7: 1934.
  41. Libersart F., Delago A., Gal R.; Manipulation of host behavior by parasitic insects and insect parasites; Annual review of entomology; 2009; 54: 189-207.
  42. Adamo S., Webster J.P.; Neural parasitology: how parasites manipulate host behavior; Journal of Experimental Biology; 2013; 216(1): 1-2.
  43. Lewin-Epstein O., Aharonov R., Haday L.; Microbes can help explain the evolution of host altruism; Nature Communications; 2017; 8: 14040.
  44. Rohrscheib C.E., Brownlie J.C.; Microorganisms that manipulate complex animal behaviours by affecting the host's nervous system; Springer Science Reviews; 2013; 1: 133-140.
  45. Rao S., Schieber A.M., O'Connor C.P., Leblanc M., Michel D., Ayres J.S.; Pathogen-induced inhibition of anorexia promotes host survival and transmission; Cell; 2017; 168: 503-516.
  46. Johnson K.V.-A., Foster K.R.; Why does the microbiome affect behavior?; Nature Reviews Microbiology; 2018; 16: 647-655.
  47. Rooks M.G., Garrett W.S.; Gut microbiota, metabolites and host immunity; Nature Reviews Immunology; 2016; 16: 341-352.
  48. Ayres J.S. Cooperative microbial tolerance behaviours in host-microbiota mutualism; Cell; 2016; 165: 1323-1331.
  49. Шендеров Б.А., Голубев В.Л., Данилов А.Б., Прищепа А.В.; Кишечная микробиота человека и нейродегенеративные заболевания; Неврология; 2016; 1: 7-13.
  50. McCusker R.H., Kelley K.W.; Immune-neural connections: how the immune system's response to infectious agents influences behavior; Journal of Experimental Biology; 2013; 216 (1): 84-98.
  51. Lyte M.; Microbial endocrinology and the microbiota-gut-brain axis; In: M. Lyte, J.F. Cryan (ed.); Microbial Endocrinology: The Microbiota-Gut-Brain Axis in Health and Disease. Advances in Experimental Medicine and Biology. 817; New York: Springer; 2014: pp.3-24.
  52. McFall-Ngai M., Hadfield M.G., Bosch T.C.G., Carey H.V., Domazet-Loso T.; Animals in a bacterial world, a new imperative for the life sciences; Proceedings of the National Academy of Sciences of the U.S.A.; 2013; 110:3229-3236.
  53. Hawrelak J.A.; The causes of intestinal dysbiosis: a review; 2004. http://findarticles.com/p/articles/mim0FDN/is29/ain6112781/ print?tag=artBody;col1.
  54. Barker D.J., Osmond C.; Infant mortality, childhood nutrition, and ischaemic heart disease in England and Wales; Lancet; 1986; 1: 10771081.
  55. Cowan C.S.M., Hoban A.E., Ventura-Silva A.P., Dinan T.G., Clarke G., Cryan J.F.; Gutsy moves: the amygdala as a critical node in microbiota to brain signaling; Bioessays; 2017; 40: 1700172.
  56. Kelly J.R., Borre Y., O' Brien C, Patterson E., El Aidy S, Deane J., Kennedi P.L., Beers S., Scott K.A., Moloney G., Hoban A.E., Scott L., Fitzgerald P., Ross P., Stanton C.; Transferring the blues: depression-associated gut microbiota induces neurobehavioural changes in the rat; Journal of Psychiatric Research; 2016; 82: 109-118.
  57. de Palma G., Lynch M.D.J., Lu J., Dang V.T., Deng Y., Jury J., Umeh G., Miranda P.M., Pastor M.P., Sidani S., Pinto-Sanchez M.I., Philip V., McLean P.G., Hagelsieb M.-G., Surette M.G., Bergonzelli G.E., Verdu E.F., Britz-McKibbin P., Neufeld J.D., Collins S.M., Bercik P.; Transplantation of fecal microbiota from patients with irritable bowel syndrome alters gut function and behavior in recipient mice; Science Translational Medicine; 2017; 9: eaaf6397.
  58. MacFabe D.F.; Short-chain fatty acid fermentation products of the gut microbiome: implications in autism spectrum disorders; Microbial Ecology in Health and Disease; 2012; 23: 19260.
  59. Валышев А.В., Гильмутдинова Ф.Г.; Микробная экология пищеварительного тракта человека; О.В. Бухарин (ред.); Экология микроорганизмов человека; Екатеринбург: Институт клеточного и внутриклеточного симбиоза; 2006: с. 169-290.
  60. Giau V.V., Wu S.Y., Jamerlan A., An S.S.A., Kim S.Y., Hulme J.; Gut microbiota and their neuroinflammatory implications in Alzheimer's disease; Nutrients; 2018; 10: 1765.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2020 Physical and rehabilitation medicine, medical rehabilitation


 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».