Plants of various monocot families differ in nitrogen and phosphorus content in leaves

Full Text

Азот (N) и фосфор (P) – ключевые биогенные элементы, доступность которых контролирует структуру и продуктивность биологических сообществ [1, 2]. Изучение закономерностей азотного и фосфорного питания растений имеет большое теоретическое и практическое значение. В частности, прогресс в области производства продовольствия в значительной степени является следствием того, что современные сельскохозяйственные технологии позволяют устранить или снизить лимитирующее рост растений влияние недостатка N и P в почвах [3].

С увеличением содержания N в почве содержание N в растениях увеличивается в глобальном [4] и региональном [5] масштабах. Но разные виды растений обычно различаются по содержанию N и P [6], в том числе в одних и тех же сообществах [7, 8]. Это связывают, прежде всего, с дифференциацией растений на разные функциональные типы, у которых выражены различия в протекании основных жизненных процессов – росте, выживании и размножении. Основной физиологический показатель, имеющий наиболее важное значение в формировании функционального типа растения – интенсивность фотосинтеза; он сильно коррелирует с содержанием рибулозобисфосфаткарбоксилазы, на долю которого приходится до 75% азота листьев [9]. Содержание N тесно коррелирует с содержанием Р. В основе продукции растений лежит сопряжение процессов фотосинтеза и поглощения N и Р подземными органами. Эффективность процессов поглощения N и Р различается у растений с разными типами почвенного питания – со способностью корней поглощать элементы минерального питания автономно или с помощью симбиотических приспособлений. У бореальных однодольных автономные (корни и корневые волоски разного строения, моркововидные корни [10, 11]; аэренхима) и симбиотические (арбускулярная микориза [12, 13]; микориза орхидных [14]; темные септированные эндофиты) приспособления по-разному проявляются у разных таксонов, что приводит, в частности, к своеобразию синдромов строения корней Cyperaceae, Iridaceae, Poaceae и Orchidaceae [13]. На основании этого можно предположить, что содержание N и P в листьях однодольных растений может различаться у растений разных семейств. Цель работы – проверить предположение о различии в содержании N и P в листьях видов пяти семейств однодольных.

Проанализировали листья 41 вида пяти семейств – Amaryllidaceae, Cyperaceae, Iridaceae, Orchidacea и Poaceae. Листья растений Cyperaceae, Orchidacea и Poaceae отобрали в разных, преимущественно естественных местообитаниях в пределах Белоярского южно-таежного ботанико-географического округа Свердловской области. 8 видов Cyperaceae: Carex acuta, C. digitata, C. montana, C. nigra, C. palescens, C. supina, C. vesicaria, Carex sp. Четыре вида Orchidaceae: Cypripedium guttatum, Dactylorhiza fuchsii, Goodyera repens, Platanthera bifolia. 11 видов Poaceae отобрали в естественных местообитаниях: Alopecurus pratensis, Brachypodium pinnatum, Calamagrostis arundinacea, C. epigeios, Deschampsia cespitosa, Elytrigia repens, Helictrotrichon desertorum, Melica nutans, Phleum phleoides, Ph. pratense, Phragmites australis. Листья еще двух видов Poaceae – Avena sativa и Miscanthus sacchariflorus – отобрали у растений, росших на окультуренных почвах в Ботаническом саду УрФУ. При этом Avena sativa выращивали как без дополнительного внесения удобрений в год сбора материала, так и при дополнительном внесении один раз за вегетацию комплексного NPK удобрения в дозе 96 кг N и 96 кг Р на гектар. Листья растений семейств Amaryllidaceae и Iridaceae отобрали в Ботаническом саду УрФУ и в Ботаническом саду УрО РАН. 10 видов Amaryllidaceae: Allium aflatunense, А. altaicum, А. angulosum, А. ciantorum, А. cyathophorum var. Farreri, А. oblicuum, А. ramosum, А. rubens, А. victorialis, А. zebdanse. 6 видов Iridaceae: Iris aphylla, I. halophile, I. pseudacorus, I. ruthenica, I. setosa, I. sibirica.

Исследовали завершившие рост листья среднего яруса с 10–15 особей каждого вида. Из всех образцов каждого вида формировали 2–3 пробы массой по 10 г листьев в свежем состоянии. Пробы сушили 48 ч при 70°С, затем тонко измельчали. Содержание N определяли в трехкратной повторности методом мокрого сжигания по Къельдалю (с использованием Heating Digestor DK 20 Velp и Distilation Unit UDK 12 Velp) и титриметрическим окончанием. Содержание общего фосфора измеряли спектрофотометрически после мокрого сжигания по Къельдалю.

Растения разных семейств в среднем значимо различались между собой по содержанию N и P и по соотношению N/P. Об этом свидетельствовал результат многомерного дисперсионного анализа (MANOVA), в который включили все три переменные: λ_Wilks = 0.20; F = 6.37; df_effect = 12; df_error = 90.25; P < 0.0001. Попарные сравнения с использованием критерия Бонферрони (таблица 1) показали следующее. Содержание N было низким у Iridaceae, а высоким – у Amaryllidaceae (рис. 1). Содержание P было самым низким у Cyperaceae и Poaceae, а самым высоким – у Amaryllidaceae и Iridaceae. Минимальное соотношение N/P было у Iridaceae, максимальное – у Poaceae.

Таблица 1. Средние значения (±SE) и соотношение N и P в листьях видов пяти семейств однодольных. В каждом столбце гомогенные по критерию Бонферрони значения отмечены одинаковыми буквенными индексами

Рис. 1. Распределение видов семейств однодольных (● – Amaryllidaceae; ● – Cyperaceae; ● – Iridaceae; ● – Orchidacea; ● – Poaceae) в пространстве, задаваемом содержанием N и P в листьях. Одиночной красной стрелкой отмечена точка, характеризующая содержание N и P в листьях Avena sativa на окультуренной почве без дополнительного внесения удобрений. Диапазон содержания N и P в листьях этого вида при выращивании на дополнительно удобренной почве показан горизонтальными и вертикальными размахами. Двойной красной стрелкой отмечена точка, характеризующая содержание N и P в листьях Miscanthus sacchariflorus.

В целом у тех растений, в листьях которых было больше N, было также больше P. В полном массиве измерений между концентрациями N и P была значимая положительная корреляция (r = 0.38; P = 0.0144; n = 41). В результате среднее массовое соотношение N/P у четырех семейств варьировало в диапазоне 10–16 и только у Iridaceae это соотношение было около 5. Средние геометрические величины содержания N, P и N/P, установленные нами (20.4 мг/г; 2.0 мг/г и 10.4), и опубликованные [15] значения (19.4 мг/г; 1.3 мг/г и 15.3) были близкими.

Таким образом, виды разных семейств однодольных имели разные композиции N и P в листьях. В нашем массиве только у Orchidacea не установлено экстремальных характеристик химического состава. У четырех семейств минимум одна характеристика была в статистически значимом экстремуме. На качественном уровне это заключение хорошо соотносится с феноменом специфичности корневых синдромов семейств однодольных [13]. Однако представленный результат не кажется тривиальным. Поскольку стехиометрия N и P связана с пластическим и энергетическим обменом организмов [6], априорно не было оснований предполагать заметную таксономическую детерминацию этих свойств.

Дифференциация растений по содержанию N в листьях – результат эволюции и адаптации к актуальным условиям. Высокое содержание N и P в листьях – это показатель доступности питательных веществ и одновременно – признак конкурентно-рудеральных свойств, что обычно сопровождается высокой интенсивностью фотосинтеза. Усиление этих свойств обеспечено строением поглощающих корней, которые реализуют высокую поглощающую способность. Растения бедных местообитаний отличаются высокой эффективностью использования N и P, а строение их корней обеспечивает поглощение питательных веществ при их низких концентрациях с низкой скоростью.

По всей видимости, интенсивно поглощают N и P корни видов Amaryllidaceae, в листьях которых этих элементов было много. Строение поглощающих корней видов данного таксона систематически не исследовалось, поэтому связывать особенности состава их листьев с особенностями строения корней можно исключительно гипотетически. Высокое содержание P у Amaryllidaceae указывает на вероятность высокой интенсивности арбускулярной микоризы. Необходимо также исследовать, не связано ли активное поглощение N и Р у Amaryllidaceae с частым формированием у видов этого семейства аэренхимы, присутствие которой обеспечивает доступ к дополнительным источникам N и P [16]. Вместе с тем наличие аэренхимы не может быть исчерпывающим объяснением высоких концентраций N и P в листьях, так как аэренхима нередка и у Cyperaceae и у Poaceae.

Низкое содержание P в листьях Cyperaceae может быть связано с условиями их произрастания, в которых, как правило, рост растений органичен низким содержанием минеральных форм Р, что объясняет слабое образование арбускулярной микоризы [10, 13]. Предположительно, осоки поглощают Р из органических соединений с помощью автономных приспособлений – корневых волосков и моркововидных корней [10], которые, вероятно, отличаются низкой интенсивностью поглощения. Приспособлением к поглощению Р служат также тонкие корни осок, имеющие большую площадь контакта с почвой на единицу объема корня [17].

Одна из особенностей корней видов Iridaceae, у которых было мало N и много P, – их большая толщина [13], что связывают с адаптацией к дефициту азота [18]. Высокое содержание Р у Iridaceae может объясняться обильной арбускулярной микоризой у них [13]. Но известно, что при интенсивном развитии арбускулярной микоризы из-за высокой потребности грибных симбионтов в азоте поступление N в растения может ограничиваться [19].

Неожиданно, что мы не нашли специфики содержания N и P у Orchidaceae, учитывая крайне специализированное строение их очень толстых неразветвленных корней с особым, свойственным только Orchidaceae, типом микоризы [13, 14]. Не исключено, что для надежного суждения об особенностях состава листьев Orchidaceae необходимо увеличение числа обследованных видов. Промежуточное положение Poaceae по содержанию N и P более ожидаемо, поскольку значения большинства признаков строения корней у Poaceae также были промежуточными между другими семействами [13]. Единственный признак, который у Poaceae в экстремуме, – короткие корневые волоски, в среднем, самые короткие из Cyperaceae, Iridaceae, Orchidacea и Poaceae [13].

Наши материалы не позволяют быть абсолютно уверенными, что наблюдаемое содержание биогенов в растениях обусловлено исключительно принадлежностью вида к тому или иному семейству, а не к тем или иным условиям. Например, виды Cyperaceae и Orchidaceae преимущественно приурочены к почвам с высоким содержанием органики и дефицитом минеральных форм N, а травы с арбускулярной микоризой (Amaryllidaceae, Iridaceae, Poaceae) предпочитают почвы с большей доступностью неорганических соединений N [20]. Мы собирали листья Amaryllidaceae и Iridaceae в ботанических садах в крупном городе, хотя и не всегда на окультуренных почвах. Не обусловлено ли большое содержание P у видов этих семейств местом сбора? Этот вопрос требует специальной проверки. Но два вида злаков – Avena sativa и Miscanthus sacchariflorus также собраны в ботаническом саду, а Avena sativa при этом – на окультуренной почве и при дополнительном внесении N и P в год выращивания растений. Несмотря на это, у Avena sativa и Miscanthus sacchariflorus содержание N низкое или среднее, а содержание P – низкое. Следовательно, таксономический сигнал в массиве наших измерений реален, а амплитуда экологической изменчивости содержания N и P, хотя и оцененная фрагментарно, не велика и, вероятно, не имеет решающего значения.

Заключение. В этом исследовании мы впервые представили данные по содержанию N и P и по соотношению N/P у видов пяти семейств однодольных растений, различающихся по строению корней, т.е. в связи с разнообразием способов почвенного питания, свойственных разным таксонам. Невозможность исчерпывающего объяснения установленных закономерностей указывает на фрагментарность существующих знаний о биоэкологических особенностях однодольных в подземной сфере. Например, не ясны причины, обуславливающие сходство содержания N и P у орхидей и злаков, хотя строение корней и типы микоризы у них очень контрастно различаются. Необходимы также специальные исследования функциональных черт, обуславливающих высокое содержание N и P у Amaryllidaceae. Однако в целом можно уверенно считать, что у бореальных однодольных выражена заметная специфика содержания N и P, коррелирующая с принадлежностью к тому или иному семейству. Следовательно, есть основания утверждать, что специфичность морфологического строения корней семейств однодольных сопровождается сходного масштаба специфичностью содержания N и P.

Финансирование работы

Исследование выполнено за счет гранта Российского научного фонда № 24-26-00248, https://rscf.ru/project/24-26-00248/

Соблюдение этических норм и стандартов

В данной работе отсутствуют исследования человека или животных.

Конфликт интересов

Авторы данной работы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

About the authors

А. А. Betekhtina

Author for correspondence.
Email: A.A.Betekhtina@urfu.ru
Russian Federation, Ekaterinburg

N. A. Reutova

Email: A.A.Betekhtina@urfu.ru
Russian Federation, Ekaterinburg

D. V. Veselkin

Email: A.A.Betekhtina@urfu.ru
Russian Federation, Ekaterinburg

References

Supplementary files

Supplementary Files

Action

1. JATS XML

Download

2. Fig. 1. Distribution of monocotyledonous family species (● – Amaryllidaceae; ● – Cyperaceae; ● – Iridaceae; ● – Orchidacea; ● – Poaceae) in the space defined by the content of N and P in the leaves. A single red arrow marks the point characterizing the N and P content in Avena sativa leaves on cultivated soil without additional fertilization. The range of N and P content in the leaves of this species when grown on additionally fertilized soil is shown by horizontal and vertical scales. A double red arrow marks the point characterizing the content of N and P in the leaves of Miscanthus sacchariflorus.

Download (98KB)

Indexing metadata

Presented by Academician of the RAS V.N. Bolshakov