Apolipoprotein A-I in the human monocyte/macrophage cell lines: the expression and the putative functions


Cite item

Full Text

Abstract

This review outlines the modern concepts concerning functions of high density lipoproteins and their major protein component apolipoprotein А-I (ApoA-l) in the development of atherosclerotic lesions. The discussion of anti-inflammatory ApoA-l activity as well as the regulation of apoA-l gene expression by proinflammatory cytokine TNFa is underlined. There are original data about the expression of apoA-l gene in human monocyte-macrophage lineages. Stimulation of human monocytes and macrophages by TNFa leads to an activation of apoA-l expression in those cells in contrast to the effect of TNFa on human hepatocytes and enterocytes, where there is a downregulation of apoA-l expression. The putative functions of ApoA-l synthesized by macrophages are discussed, in particular the stabilization effect of ApoA-l on ABCA1 transporter which possesses the antiatherogenic properties.

About the authors

S V Orlov

ГУ «Научно-исследовательский институт экспериментальной медицины СЗО РАМН»

Email: serge@iem.sp.ru
Лаборатория регуляции липидного обмена Отдела биохимии

D A Mogilenko

ГУ «Научно-исследовательский институт экспериментальной медицины СЗО РАМН»

Лаборатория регуляции липидного обмена Отдела биохимии

A P Perevozchikov

ГУ «Научно-исследовательский институт экспериментальной медицины СЗО РАМН»

Email: app@iem.sp.ru
Лаборатория регуляции липидного обмена Отдела биохимии

References

  1. Виленская Е.Г., Лапиков И.А. Изучение экспрессии гена аполипопротеина А-I в эмбрионе мыши // Мол. мед. 2009. № 1. С. 35-39.
  2. Воробьёв Е.В., Перевозчиков А.П. Исследование экспрессии гена аполипопротеина А-I на ранних стадиях эмбриогенеза человека методом гибридизации in situ // Онтогенез. 1992. Т. 23. № 5. С. 469-478.
  3. Климов A.H., Никульчева Н.Г. Обмен липидов и липопротеидов и его нарушения: Рук-во для врачей. СПб.: Питер, 1999. 500 с.
  4. Перевозчиков А.П. Стеролы и их транспорт в развитии животных // Онтогенез. 2009. Т. 39. №3. С. 165-189.
  5. Ansell B.J., Navab М., Watson K.E. et al. Antiinflammatory properties of HDL // Rev. Endocr. Metab. Disord. 2004. Vol. 5. Ss 4. P. 351-358.
  6. Banka C.L. High density lipoprotein and lipoprotein oxidation // Curr. Opin. Lipidol. 1996. Vol. 7. № 3. P. 139-142.
  7. Barter P.J., Rye K.A. Molecular mechanisms of reverse cholesterol transport // Curr. Opin. Lipidol. 1996. Vol. 7. № 2. P. 82-87.
  8. Barter P.J., Nicholls S., Rye K. A. et al. Antiinflammatory properties of HDL // Circ. Res. 2004. Vol. 95. № 8. P. 764-772.
  9. Baroukh N., Lopez C.E., Saleh M.C. et al. Expression and secretion of human apolipoprotein A-l in the heart // FEBS Lett. 2004. Vol. 557. P. 39-44.10.
  10. Beers A., Haas M.J., Wong N.C.W., Mooradian A. Inhibition of Apolipoprotein AI Gene Expression by Tumor Necrosis Factor a : Roles for MEK/ERK and JNK Signaling.// Biochemistry. 2006. Vol. 45. № 7. P. 2408-2413.
  11. Boyle J.J. Macrophage Activation in Atherosclerosis: Pathogenesis and Pharmacology of Plaque Rupture // Curr. Vase. Pharmacol. 2005. Vol. 3. № 1. P. 63-68.
  12. Bresnihan B., Gogarty M., FitzGerald O. et al. Apolipoprotein A-l infiltration in rheumatoid arthritis synovial tissue: a control mechanism of cytokine production? // Arthritis Res. Ther. 2004. Vol. 6. № 6. P. R563-566.
  13. Burger D., Dayer J. M. High-density lipoprotein-associated apolipoprotein А-I: the missing link between infection and chronic inflammation? // Autoimmunol. Rev. 2002.Vol. 1. № 1-2. P. 111-117.
  14. Cabana V.G., Lukens J.R., Rice K.S. et al. HDL content and composition in acute phase response in three species: triglyceride enrichment of HDL a factor in its decrease // J. Lipid. Res. 1996. Vol. 37. 12. P. 2662-2674.
  15. Chan J., Nakabayashi H., Wong N.C. HNF-4 increases activity of the rat Apo Al gene // Nucleic. Acids. Res. 1993. Vol. 21. P. 1205-1211.
  16. Claudel T., Sturm E., Duez H. et al. Bile acid-activated nuclear receptor FXR suppresses apolipoprotein A-l transcription via a negative FXR response element // J. Clin. Invest. 2002. Vol. 109. P. 961-971.
  17. Cockerill G.W., Rye K.A., Gamble J.R. et al. High-density lipoproteins inhibit cytokine-induced expression of endothelial cell adhesion molecules // Arterioscler. Thromb. Vase. Biol. 1995. Vol. 15. № 11. P. 1987-1994.
  18. Connelly M.A., Williams D.L. SR-BI and cholesterol uptake into steroidogenic cells//Trends Endocrinol. Metab. 2003. Vol. 14. № 10. P. 467-472.
  19. Dean M., Hamon Y., Chimini G. The human ATP-binding cassette (ABC) transporter superfamily // J. Lipid Res. 2001. Vol. 42. P. 1007-1014.
  20. Delerive P., Galardi C.M., Bisi J.E. et al. Identification of liver receptor homolog-1 as a novel regulator of apolipoprotein AI gene transcription // Mol. Endocrinol. 2004. Vol. 18. P. 2378-2387.
  21. Diederich W., Orsó E., Drobnik W., Schmitz G. Apolipoprotein AI and HDL(3) inhibit spreading of primary human monocytes through a mechanism that involves cholesterol depletion and regulation of CDC42 //Atherosclerosis. 2001. Vol. 159. № 2. P. 313-324.
  22. Doherty N.S., Littman B.H., Reilly K. et al. Analysis of changes in acute-phase plasma proteins in an acute inflammatory response and in rheumatoid arthritis using two-dimensional gel electrophoresis // Electrophoresis. 1998. Vol. 19. № 2. P. 355-363.
  23. Duan H., Li Z., Mazzone T. Tumor necrosis factor-α modulates monocyte/macrophage apoprotein E gene expression // J. Clin. Invest. 1995. Vol. 96. P. 915-922.
  24. Eggerman T.L., Hoeg J.M., Meng M.S. et al. Differential tissue-specific expression of human apoA-I and apoAII // J. Lipid. Res. 1991. Vol. 32. № 5. P. 821-828.
  25. Epand R.M., Stafford A., Leon B. et al. HDL and apolipoprotein А-I protect erythrocytes against the generation of procoagulant activity II Arterioscler. Thromb. 1994. Vol. 14. № 11. P. 1775-1783.
  26. Esteve E., Ricart W., Fernández-Real J.M. Dyslipidemia and inflammation: an evolutionary conserved mechanism /7 Clin. Nutr. 2005. Vol. 24. № 1. P. 16-31.
  27. Furlaneto C.J., Ribeiro F.P., Hatanaka E. et al. Apolipoproteins А-I and A-II downregulate neutrophil functions // Lipids. 2002. Vol. 37. № 9. P. 925-928.
  28. Ge R., Rhee M., Malik S., Karathanasis S.K. Transcriptional repression of apolipoprotein AI gene expression by orphan receptor ARP-1 II J. Biol. Chem. 1994. Vol. 269. P. 13185-13192.
  29. Gentili C., Tutolo G., Pianezzi A. et al. Cholesterol secretion and homeostasis in chondrocytes: a liver X receptor and retinoid X receptor heterodimer mediates apolipoprotein A1 expression // Matrix. Biol. 2005. Vol. 24. P. 35-44.
  30. Gerbod-Giannone M.C., Li Y., Holleboom A. et al. TNFalpha induces ABCA1 through NF-kappaB in macrophages and in phagocytes ingesting apoptotic cells // Proc. Natl. Acad. Sei. USA. 2006. Vol. 103. №9. P. 3112-3117.
  31. Glomset J. A. The plasma lecithins:сholesterol acyltransferase reaction // J. Lipid. Res. 1968. Vol. 9. №2. P. 155-167.
  32. Gough P.J., Gordon S. The role of scavenger receptors in the innate immune system // Microbes Infect. 2000. Vol. 2. №3. P. 305-311.
  33. Haas M.J., Horani M., Mrcyoud A. et al. // Biochim. Biophys. Acta. 2003. Vol. 1623. № 2-3. P. 120-128.
  34. Hamon Y., Chambenoit O., Chimini G. ABCA1 and the engulfment of apoptotic cells // Biochim. Biophys. Acta. 2002. Vol. 1585. P. 64-71.
  35. Han K.H., Han K.O., Green S.R., Quehenberger O. Expression of the monocyte chemoattractant protein-1 receptor CCR2 is increased in hypercholesterolemia. Differential effects of plasma lipoproteins on monocyte function // J. Lipid. Res. 1999. Vol. 40. №6. P. 1053-1063.
  36. Hansson G.K. Immune mechanisms in atherosclerosis // Arterioscler. Thromb. Vase. Biol. 2001. Vol. 21. P. 1876-1890.
  37. Harnish D.C., Malik S., Sotirios K., Karathanasis S.K. Activation of apolipoprotein AI gene transcription by the liver-enriched factor HNF-3 // J. Biol. Chem. 1994. Vol. 269. № 45. P. 28220-28226.
  38. Higuchi K., Law S.W., Hoeg J.M. et al. Tissue-specific expression of apolipoprotein A-l (ApoA-I) is regulated by the 5’-fianking region of the human ApoA-І gene // J. Biol. Chem. 1988. Vol. 263. №34. P. 18530-18536.
  39. Huuskonen J., Vishnu M., Chau P. et al. Liver X receptor inhibits the synthesis and secretion of apolipoprotein Al by human liver-derived cells // Biochemistry. 2006. Vol. 45. № 50. P. 15068-15074.
  40. Hyka N., Dayer J.M., Modoux C. et al. Apolipoprotein A-I inhibits the production of interleukin-1 beta and tumor necrosis factor-alpha by blocking contact-mediated activation of monocytes by T lymphocytes // Blood. 2001. Vol. 97. № 8. P. 2381-2389.
  41. Ishiguro H., Yoshida H., Major A.S. et al. Retrovirus-mediated expression of apolipoprotein А-I in the macrophage protects against atherosclerosis in vivo // J. Biol. Chem. 2001. Vol. 276. P. 36742-36748.
  42. Ivanov G.S., Kater J.M., Jha S.H. et al. Sp and GATA factors are critical for Apolipoprotein AI downstream enhancer activity in human HepG2 cells // Gene. 2003. Vol. 323. P. 31-42.
  43. Khovidhunkit W., Memon R.A., Feingold K.R., Grunfeld С. Infection and inflammation-induced proatherogenic changes of lipoproteins // J. Infect. Dis. 2000. Vol. 181. Suppl. 3. P. S462-472.
  44. Kilbourne E.J., Widom R., Harnish D.C. et al. Involvement of early growth response factor Egr-1 in apolipoprotein AI gene transcription // J. Biol. Chem. 1995. Vol. 270. P. 7004-7010.
  45. Kim K.D., Lim H.Y., Lee H.G. et al. Apolipoprotein А-I induces IL-10 and PGE2 production in human monocytes and inhibits dendritic cell differentiation and maturation // Biochent. Biophys. Res. Commun. 2005. Vol. 338. № 2. P. 1126-1136.
  46. Lewis G.F., Rader D.J. New insights into the regulation of HDL metabolism and reverse cholesterol transport // Circ. Res. 2005. Vol. 96. № 12. P. 1221-1232.
  47. Libby P. Inflammation in atherosclerosis // Nature. 2002. Vol. 420. P. 868-874.
  48. Linsel-Nitschke P., Tall A.R. HDL as a target in the treatment of atheroscleroticcardiovascular disease // Nat. Rev. Drug. Discov. 2005. Vol. 4. № 3. P. 193- 205.
  49. Maciejko J.J., Holmes D.R., Kottke B.A. et al. Apolipoprotein А-I as a marker of angiographically assessed coronary-artery disease // N. Engl. J. Med. 1983. Vol. 309. № 7. P. 385-389.
  50. Major A.S., Dove D.E., Ishiguro H. et al. Increased cholesterol efflux in apolipoprotein AI (ApoAl)-pro-ducing macrophages as a mechanism for reduced atherosclerosis in ApoAI(-/-) mice // Arterioscler. Thromb. Vase. Biol. 2001. Vol. 21. P. 1790-1795.
  51. Martin G., Schoonjans K., Lefebvre A.M. et al. Coordinateregulation of the expression of the fatty acidt ransport protein and acyl-CoA synthetase genes by PPARalpha and PPARgamma activators // J. Biol. Chem. 1997. Vol. 272. P. 28210-28217.
  52. Mogilenko D.A., Dizhe E.B., Shavva V.S. et al. Role of the nuclear receptors HNF4 alpha, PPAR alpha, and LXRs in the TNF alpha-mediated inhibition of human apolipoprotein А-I gene expression in HepG2 cells // Biochemistry. 2009. Vol. 48. № 50. P. 11950- 11960.
  53. Mogilenko D.A., Trulioff A.S., Ivanov A.S. et al. TNFalpha activates endogenous expression of human apolipoprotein А-I in monocytes and macrophages: role of NFkappaB, MAP-kinases and nuclear receptors LXRs and PPARalpha /7 J. Biol. Chem. 2010. (submitted for publication)
  54. Murphy A.J., Woollard K.J., Hoang A. et al. High density lipoprotein reduces the human monocyte inflammatory response // Arterioscler. Thromb. Vase. Biol. 2008* Vol. 2. P. 2071-2077.
  55. Navab M., Hama S.Y., Cooke C.J. et al. Normal high density lipoprotein inhibits three steps in the formation of mildly oxidized low density lipoprotein: step 1 //J. Lipid. Res. 2000. Vol. 41. P. 1481-1494.
  56. Navarro M.A., Carpintero R., Acin S. et al. Immuneregulation of the apolipoprotein A-I/C-III/A-IV gene cluster in experimental inflammation // Cytokine. 2005. Vol. 31. № 1. P. 52-63.
  57. Pisciotta L., Hamilton-Craig I., Tarugi P. et al. Familial HDL deficiency due to ABCA1 gene mutations with or without other genetic lipoprotein disorders // Atherosclerosis. 2004. Vol. 172. № 2. P. 309-320.
  58. Plump A., Scott C., Breslow J. Human apolipoprotein А-I gene expression increases high density lipoprotein and suppresses atherosclerosis in the apolipoprotein E-deficient mouse // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1994. Vol. 91. № 20. P. 9607-9611.
  59. Porto A., Palumbo R., Pieroni M., Bianchi M. E. Smooth muscle cells in human atherosclerotic plaques secrete and proliferate in response to high mobility group box 1 protein // FASEB J. 2006. Vol. 20. № 14 P. 2565-2566.
  60. Reddy S. A.G., Huang J.H., Liao W.S.-L. Phosphatidylinositol 3-kinase as a mediator of TNF-Induced NF-{kappa} B activation // J. Immunol. 2000. Vol. 164. P. 1355-1363.
  61. Richardson B., Palgunachari M.N., Anantharamaiah G.M. et al. Human placental tissue expresses a novel 22.7 kDa apolipoprotein A-I-Iike protein // Biochemistry. 1996. Vol. 35. P. 7580-7585.
  62. Rothblat G.H., Phillips M.C. High-density lipoprotein heterogeneity and function in reverse cholesterol transport // Curr. Opin. Lipidol. 2010. Vol. 21. № 3. P. 229-238.
  63. Rottman J.N., Widom R.L., Nadal-Ginard B. et al. A retinoic acid-responsive element in the apolipoprotein AI gene distinguishes between two different retinoic acid response pathways // Mol. Cell. Biol. 1991. Vol. 11. P. 3814-3820.
  64. Rubin E., Krauss R., Spangler E., Verstuyft J., Clift S. Inhibition of early atherogenesis in transgenic mice by human apolipoprotein AI // Nature. 1991. Vol. 353. № 6341. P 265-267.
  65. Sastry K.N., Seedorf U., Karathanasis S.K. Different cis-acting DNA elements control expression of the human apolipoprotein AI gene in different cell types // Mol. Cell. Biol. 1988. Vol. 8. № 2. P. 605-614.
  66. Schaefer E.J., Lamon-Fava S., Ordovas J.M. et al. Factors associated with low' and elevated plasma high density lipoprotein cholesterol and apolipoprotein А-I levels in the Framingham Offspring Study // J. Lipid. Res. 1994. Vol. 35. № 5. P. 871-882.
  67. Schmitz G., Buechler C. ABCA1: regulation, trafficking and association with heteromeric proteins // Ann. Med. 2002. Vol. 34. № 5. P. 334-347.
  68. Seimon T., Tabas I. Mechanisms and consequences of macrophage apoptosis in atherosclerosis // J. Lipid. Res. 2009. Vol. 50. P. S382-S387.
  69. Seetharam D., Mineo C., Gormley A.K. et al. High-density lipoprotein promotes endothelial cell migration and reendothelialization via scavenger receptor-B type I // Circ. Res. 2006. Vol. 98. № L P. 63-72.
  70. Song H., Saito K., Fujigaki S. et al. iLl-beta and TNF-alpha suppress apolipoprotein (apo) E secretion and apo А-I expression in HepG2 cells // Cytokine. 1998. Vol. 10. № 4. P. 275-280.
  71. Sorenson R.C., Bisgaier C.L., Aviram M., Hsu С. et al. Human serum Paraoxonase/Arylesterase’s retained hydrophobic N-tenninal leader sequence associates with HDLs by binding phospholipids: apolipoprotein А-I stabilizes activity // Arterioscler. Thromb. Vase. Biol. 1999. Vol. 19. № 9. P. 2214-2225.
  72. Srivastava R.A., Srivastava N. High density lipoprotein, apolipoprotein A-l, and coronary artery disease // Mol. Cell. Biochem. 2000. Vol. 209. № 1-2. P. 131-144.
  73. Su Y.R., Ishiguro H., Major A.S. et al. Macrophage apolipoprotein А-I expression protects against atherosclerosis in ApoE-deficient mice and up-regulates ABC transporters // Mol. Ther. 2003. Vol. 8. P. 576-583.
  74. Tangirala R.K., Tsukamoto K., Chun S.H. et al. Regression of atherosclerosis induced by liver-directed gene transfer of apolipoprotein А-I in mice // Circulation. 1999. Vol. 100. № 17. P. 1816-1822.
  75. Thorp E., Tabas I. Mechanisms and consequences of efferocytosis in advanced atherosclerosis // J. Leukoc. Biol. 2009. Vol. 86. Ne 5. P. 1089-1 095.
  76. Wang X., Rader D.J. Molecular regulation of macrophage reverse cholesterol transport // Cun. Opin. Cardiol. 2007. Vol. 22. № 4. P. 368-372.
  77. Widom R.L., Rhee M., Karathanasis S.K. Repression by ARP-1 sensitizes apolipoprotein AI gene responsiveness to RXR alpha and retinoic acid // Mol. Cell. Biol. 1992. Vol. 12. P. 3380-3389.
  78. Yvan-Charvet L., Pagler T.A., Seimon T.A. et al. ABCA1 and ABCGl Protect Against Oxidative Stress Induced Macrophage Apoptosis During Efferocytosis // Circ. Res. 2010. Vol. 106. APUB.
  79. Zhang Y.Z., Zanotti I., Reilly M.P. et al. Overexpression of apolipoprotein А-I promotes reverse transport of cholesterol from macrophages to feces in vivo // Circulation. 2003. Vol. 108. № 6. P. 661-663.
  80. Zheng X.L., Matsubara S., Diao C. et al. Activation of apolipoprotein Al gene expression by protein kinase A and kinase С through transcription factor. Sp. 1 // J. Biol. Chem. 2000. Vol. 275. P. 31747-31754.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2010 Orlov S.V., Mogilenko D.A., Perevozchikov A.P.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».