SEARCH OF THE NOVEL GENETIC DETERMINANTS IN STREPTOCOCCUS DYSGALACTIAE SUBSPECIES EQUISIMILIS


Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Streptococcus dysgalactiae subsp. equisimilis (SDSE) previously considered to be a commensal bacterium, is currently recognized as a causative agent of about 60% of infections caused by groups C and G streptococci. Goal of the present study was to search the novel genetic determinants in the genome of four SDSE strains using next generation sequencing and bioinformatic analysis. As result, genome sequences of four SDSE strains were determined, and numerous DNA fragments previously uncharacterized for SDSE were revealed. Most of the fragments were presented by migrating genetic elements such as bacteriophages, transposons, plasmids, integrative conjugative elements etc. For the first time the resistance genes to antibacterial drugs (tetS, tetT - resistance to tetracycline, and lsaE, lnuB - to lincosamides) were determined in the studied SDSE strains. Given that horizontal gene transfer, in particular, virulence genes associated with migrating genetic elements, is a driving force of streptococcal evolution, an emergence of novel virulent SDSE clones is expected.

About the authors

A V Dmitriev

Institute of Experimental Medicine; St. Petersburg State Technological Institute (Technical University)

Email: admitriev10@yandex.ru
доктор биологических наук, профессор РАН. зам. директора по научной работе St. Petersburg, Russia

A M Kisely ov

Almazov North-West Federal Medical Research Centre

Email: artem.kiselyov@gmail.com
кандидат биологических наук, научный сотрудник. St. Petersburg, Russia

A G Kireeva

Institute of Experimental Medicine

Email: nosik276@gmail.com
научный сотрудник St. Petersburg, Russia

Yu Yu Il’yasov

Institute of Experimental Medicine

Email: kolpino@hotmail.com
научный сотрудник St. Petersburg, Russia

A A Sergushichev

ITMO University

Email: alsergbox@gmail.com
аспирант St. Petersburg, Russia

S V Kazakov

ITMO University

Email: svkazakov@rain.ifmo.ru
аспирант St. Petersburg, Russia

O V Kalinina

Almazov North-West Federal Medical Research Centre; St. Petersburg Pasteur Institute

Email: olgakalinina@mail.ru
доктор биологических наук, ведущий научный сотрудник. St. Petersburg, Russia

References

  1. Vandamme P., Pot B., Falsen E., Kersters K., Devriese L. A. Taxonomic study of Lancefield streptococcal groups C, G, and L (Streptococcus dysgalactiae) and Proposal of S. dysgalactiae subsp. equisimilis subsp. nov. // Int. J. Syst. Bacteriol.- 1996.- Vol. 46.- P. 774-781.
  2. Takahashi T., Sunaoshi K., Sunakawa K., Fujishima S., Watanabe H., Ubukata K. Invasive streptococcal disease Working Group. Clinical aspects of invasive infections with Streptococcus dysgalactiae ssp. equisimilis in Japan: differences with respect to Streptococcus pyogenes and Streptococcus agalactiae infections // Clin. Microbiol. Infect.- 2010.- Vol. 16, № 8.- P. 1097-1103.
  3. Brandt C. M., Spellerberg B. Human infections due to Streptococcus dysgalactiae subspecies equisimilis // Clin. Infect. Dis.- 2009.- Vol. 49, № 5.- P. 766-772.
  4. Suzuki H., Lefebure T., Hubisz M. J., Bitar P. P., Lang P., Siepel A., Stanhope M. J. Comparative genomic analysis of the Streptococcus dysgalactiae species group: gene content, molecular adaptation, and promoter evolution // Genome Biol. Evol.- 2011.- Vol. 3.- P. 168-185.
  5. Hashikawa S., Iinuma Y., Furushita M., Ohkura T., Nada T., Torii K., Hasegawa T., Ohta M. Characterization of group C and G streptococcal strains that cause streptococcal toxic shock syndrome // J. Clin. Microbiol.- 2004.- Vol. 42, № 1.- P. 186-192.
  6. Wajima T., Morozumi M., Hanada S., Sunaoshi K., Chiba N., Iwata S., Ubukata K. Molecular characterization of invasive Streptococcus dysgalactiae subsp. equisimilis, Japan // Emerg. Infect. Dis.- 2016.- Vol. 22, № 2 - P. 247-254.
  7. Okumura K., Shimomura Y., Murayama S. Y., Yagi J., Ubukata K., Kirikae T., Miyoshi-Akiyama T. Evolutionary paths of streptococcal and staphylococcal superantigens // BMC Genomics.- 2012.- doi: 10.1186/1471-2164-13-404.
  8. Watanabe S., Kirikae T., Miyoshi-Akiyama T. Complete genome sequence of Streptococcus dysgalactiae subsp. equisimilis 167 carrying Lancefield group C antigen and comparative genomics of S. dysgalactiae subsp. equisimilis strains // Genome Biol. Evol.- 2013.- Vol. 5, № 9.- P. 1644-1651.
  9. Shimomura Y., Okumura K., Murayama S.Y., Yagi J., Ubukata K., Kirikae T., Miyoshi-Akiyama T. Complete genome sequencing and analysis of a Lancefield group G Streptococcus dysgalactiae subsp. equisimilis strain causing streptococcal toxic shock syndrome (STSS) // BMC Genomics.- 2011.- doi: 10.1186/1471-2164-12-17.
  10. Bessen D. E., McShan W. M., Nguyen S. V., Shetty A., Agrawal S., Tettelin H. Molecular epidemiology and genomics of group A Streptococcus // Infection, Genetics and Evolution.- 2015.- Vol. 33.- P. 393-418.
  11. McNeilly C. L., McMillan D. J. Horizontal gene transfer and recombination in Streptococcus dysgalactiae subsp equisimilis // Front. Microbiology.- 2014.- Vol. 5.- Р. 676.- doi: 10.3389.
  12. Носик А. Г., Ильясов Ю. Ю., Линь Ф. К., Дмитриев А. В. Молекулярно-эпидемиологическая характеристика стрептококков, выделенных у детей младшего школьного возраста во Вьетнаме // Журн. инфектологии.- 2015.- Т. 7, № 3.- С. 112-118.
  13. Bankevich A., Nurk S., Antipov D., Gurevich A. A., Dvorkin M., Kulikov A. S., Lesin V. M., Nikolenko S. I., Pham S., Prjibelski A. D., Pyshkin A. V., Sirotkin A. V., Vyahhi N., Tesler G., Alekseyev M. A., Pevzner P. A. SPAdes: a new genome assembly algorithm and its applications to single-cell sequencing // J. Comput. Biol.- 2012.- Vol. 19, № 5.- P. 455-477.
  14. Montilla A., Zavala A., Caceres R., Cittadini R., Vay C., Gutkind G., Famiglietti A., Bonofiglio L., Mollerach M. Genetic Environment of the lnu(B) gene in a Streptococcus agalactiae clinical isolate // Antimicrob. Agents Chemother.- 2014.- Vol. 58, № 9.- P. 5636-5637.
  15. Brenciani A., Bacciaglia A., Vignaroli C., Pugnaloni A., Varaldo P. E., Giovanetti E. Phim46.1, the main Streptococcus pyogenes element carrying mef(A) and tet(O) genes // Antimicrob. Agents Chemother.- 2010.- Vol. 54, № 1.- P. 221-229.
  16. Tang F., Bossers A., Harders F., Lu C., Smith H. Comparative genomic analysis of twelve Streptococcus suis (pro)phages // Genomics.- 2013.- Vol. 101, № 6.- P. 336-344.
  17. Port G. C., Paluscio E., Caparon M. G. Complete genome sequences of emm6 Streptococcus pyogenes JRS4 and parental strain D471 // Genome Announc.- 2015.- Vol. 3, № 4.- Р. 00725-15.
  18. Da Cunha V., Davies M. R., Douarre P. E., Rosinski-Chupin I., Margarit I., Spinali S., Perkins T., Lechat P., Dmytruk N., Sauvage E., Ma L., Romi B., Tichit M., Lopez-Sanchez M. J., Descorps-Declere S., Souche E., Buchrieser C., Trieu-Cuot P., Moszer I., Clermont D., Maione D., Bouchier C., McMillan D. J., Parkhill J., Telford J. L., Dougan G., Walker M. J., Holden M. T. G., Poyart C., Glaser P., Melin P., Decheva A., Petrunov B., Kriz P., Berner R., Buchele A., Hufnagel M., Kunze M., Creti R., Baldassari L., Orefici G., Berardi A., Granger J. R., Fraile M. D., Afshar B., Efstratiou A. Streptococcus agalactiae clones infecting humans were selected and fixed through the extensive use of tetracycline // Nat. Commun.- 2014.- Vol. 5 - P. 4544.
  19. Solheim M., Aakra A., Snipen L. G., Brede D. A., Nes I. F. Comparative genomics of Enterococcus faecalis from healthy Norwegian infants // BMC Genomics.- 2009.- doi: 10.1186/1471-2164-10-194.
  20. Wang R., Li L., Luo F., Liang W., Gan X., Chen M. Genome sequence of Streptococcus agalactiae strain H002, serotype III, isolated in China from a pregnant woman // Genome Announc.- 2015.- Vol. 3, № 5.- Р. 01109-01115.
  21. de Andrade Barboza S., Meygret A., Vincent P., Moullec S., Soriano N., Lagente V., Minet J., Kayal S., Faili A. Complete genome sequence of noninvasive Streptococcus pyogenes M/emm28 strain STAB10015, isolated from a child with perianal dermatitis in French Brittany // Genome Announc.- 2015.- Vol. 3, № 4.- Р. 00806-00815.
  22. Athey T. B., Auger J. P., Teatero S., Dumesnil A., Takamatsu D., Wasserscheid J., Dewar K., Gottschalk M., Fittipaldi N. Complex population structure and virulence differences among serotype 2 Streptococcus suis strains belonging to Sequence Type 28 // PLoS ONE.- 2015.- Vol. 10, №9.- Р. 0137760.
  23. Tettelin H., Masignani V., Cieslewicz M. J. Eisen J. A., Peterson S., Wessels M. R., Paulsen I. T., Nelson K. E., Margarit I., Read T. D., Madoff L. C., Wolf A. M., Beanan M. J., Brinkac L. M., Daugherty S. C., DeBoy R. T., Durkin A. S., Kolonay J. F., Madupu R., Lewis M. R., Radune D., Fedorova N. B., Scanlan D., Khouri H., Mulligan S., Carty H. A., Cline R. T., Van Aken S. E., Gill J., Scarselli M., Mora M., Iacobini E. T., Brettoni C., Galli G., Mariani M., Vegni F., Maione D., Rinaudo D., Rappuoli R., Telford J. L., Kasper D. L., Grandi G., Fraser C. M. Complete genome sequence and comparative genomic analysis of an emerging human pathogen, serotype V Streptococcus agalactiae // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.- 2002.- Vol. 99, № 19.- P. 12391-12396.
  24. Tettelin H., Masignani V., Cieslewicz M. J., Donati C., Medini D., Ward N. L., Angiuoli S. V., Crabtree J., Jones A. L., Durkin A. S., DeBoy R. T., Davidsen T. M., Mora M., Scarselli M., Ros I. M. Y., Peterson J. D., Hauser C. R., Sundaram J. P., Nelson W. C., Madupu R., Brinkac L. M., Dodson R. J., Rosovitz M. J., Sullivan S. A., Daugherty S. C., Haft D. H., Selengut J., Gwinn M. L., Zhou L. W., Zafar N., Khouri H., Radune D., Dimitrov G., Watkins K., O’Connor K. J. B., Smith S., Utterback T. R., White O., Rubens C.E., Grandi G., Madoff L. C., Kasper D. L., Telford J. L., Wessels M. R., Rappuoli R., Fraser C. M. Genome analysis of multiple pathogenic isolates of Streptococcus agalactiae: implications for the microbial ‘pan-genome’ // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.- 2005.- Vol. 102, № 39.- P. 13950-13955.
  25. Lin I. H., Liu T. T., Teng Y.T., Wu H. L., Liu Y. M., Wu K. M., Chang C. H., Hsu M. T. Sequencing and comparative genome analysis of two pathogenic Streptococcus gallolyticus subspecies: genome plasticity, adaptation and virulence // PLoS ONE.- 2011.- Vol. 6, № 5.- Р. 20519.
  26. Beres S. B., Richter E. W., Nagiec M. J., Sumby P., Porcella S. F., Deleo F. R., Musser J. M. Molecular genetic anatomy of inter- and intraserotype variation in the human bacterial pathogen group A Streptococcus // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.- 2006.- Vol. 103, № 18 - P. 7059-7064.
  27. Holden M. T., Heather Z., Paillot R., Steward K. F., Webb K., Ainslie F., Jourdan T., Bason N. C., Holroyd N. E., Mungall K., Quail M. A., Sanders M., Simmonds M., Willey D., Brooks K., Aanensen D. M., Spratt B. G., Jolley K. A., Maiden M. C. J., Kehoe M., Chanter N., Bentley S. D., Robinson C., Maskell D. J., Parkhill J., Waller A. S. Genomic evidence for the evolution of Streptococcus equi: host restriction, increased virulence, and genetic exchange with human pathogens // PLoS. Pathog.- 2009.- Vol. 5, № 3.- Р. 1000346.
  28. Brenciani A., Tiberi E., Bacciaglia A., Petrelli D., Varaldo P. E., Giovanetti E. Two distinct genetic elements are responsible for erm(TR)-medi- ated erythromycin resistance in tetracycline-susceptible and tetracycline-resistant strains of Streptococcus pyogenes / / Antimicrob. Agents Chemother.- 2011.- Vol. 55, № 5.- P. 2106-2112.
  29. Zubair S., de Villiers E. P., Younan M., Andersson G., Tettelin H., Riley D. R., Jores J., Bongcam-Rudloff E., Bishop R. P. Genome sequences of two pathogenic Streptococcus agalactiae isolates from the one-humped camel Camelus dromedaries // Genome Announc.- 2013.- Vol. 1, № 4.- Р. 00515-00513.
  30. Clermont D., Chesneau O., De Cespedes G., Horaud T. New tetracycline resistance determinants coding for ribosomal protection in streptococci and nucleotide sequence of tet(T) isolated from Streptococcus pyogenes A498 // Antimicrob. Agents Chemother.- 1997.- Vol. 41, № 1.- P. 112-116.
  31. Nakagawa I., Kurokawa K., Yamashita A., Nakata M., Tomiyasu Y., Okahashi N., Kawabata S., Yamazaki K., Shiba T., Yasunaga T., Hayashi H., Hattori M., Hamada S. Genome sequence of an M3 strain of Streptococcus pyogenes reveals a large-scale genomic rearrangement in invasive strains and new insights into phage evolution // Genome Res.- 2003.- Vol. 13, № 6A.- P. 1042-1055.
  32. Davies M. R., McMillan D. J., Van Domselaar G. H., Jones M. K., Sriprakash K. S. Phage 3396 from a Streptococcus dysgalactiae subsp. equisimilis pathovar may have its origins in Streptococcus pyogenes // J. Bacteriol.- 2007.- Vol. 189, № 7.- P. 2646-2652.
  33. Benson M. A., Ohneck E. A., Ryan C., Alonzo F., Smith H., Narechania A., Kolokotronis S. O., Satola S. W., Uhlemann A. C., Sebra R., Deikus G., Shopsin B., Planet P. J., Torres V. J. Evolution of hypervirulence by a MRSA clone through acquisition of a transposable element // Mol. Microbiol.- 2014.- Vol. 93, № 4.- P. 664-681.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2016 Dmitriev A.V., Kisely ov A.M., Kireeva A.G., Il’yasov Y.Y., Sergushichev A.A., Kazakov S.V., Kalinina O.V.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».