Influence of different hypoxia types on p-glycoprotein functional activity and expression

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The review of literature is devoted to researches in vitro and in vivo in which functioning changes P-glycoprotein (Pgp) under the influence of hypoxia of different types are shown. In the majority of scientific works activation of expression and functional activity of Pgp is shown that authors connect with activation of HIF-1 and Sp1 which are described in more detail. However a number of researches disproves the conclusion about induction of activity of Pgp in the conditions of hypoxia that testifies about difficult mechanisms involved in regulation of Pgp activity, their dependence on a type and duration of hypoxia, redox status and other parameters.

About the authors

Elena N Yakusheva

Ryazan State Medical University

Email: e.yakusheva@rzgmu.ru
M.D., professor, head of the chair of pharmacology with a course of pharmacy of faculty of additional professional education

Ivan V Chernykh

Ryazan State Medical University

Email: ivchernykh88@mail.ru
M.D., Ph.D., assistant of the chair of the general chemistry with a course of bioorganic and organic chemistry

Aleksey V Shulkin

Ryazan State Medical University

Email: alekseyshulkin@rambler.ru
Ph.D., assistant of the chair of pharmacology with a course of pharmacy of faculty of additional professional education

Natalia M Popova

Ryazan State Medical University

Email: p34-66@yandex.ru
Ph.D., assistant of the chair of pharmacology with a course of pharmacy of faculty of additional professional education

References

  1. Бизенкова М. Н., Чеснокова Н. П., Романцов М. Г., и др. Активация процессов липопероксидации - эфферентное звено дезинтеграции клеточных структур при острой гипоксической гипоксии // Усп. совр. естествознания. - 2007. - № 9. - C. 17-22. [Bizenkova MN, Chesnokova NP, Romantsov MG, et al. Activation of processes of lipoperoxidation - an efferent link of disintegration of cellular structures at a acute hypoxemic hypoxia. Uspekhi sovremennogo estestvoznaniya. 2007;9:17-22. (In Russ).]
  2. Кукес В. Г., Грачев С. В., Сычев Д. А., Раменская Г. В. Метаболизм лекарственных средств. Научные основы персонализованной медицины: руководство для врачей. - М.: ГЭОТАР-Медиа, 2008. [Kukes VG, Grachev SV, Sychev DA, Ramenskaya GV. Metabolism of drugs. Scientific fundamentals of the personalized medicine: Handbook for doctors. Moscow: Geotar-Media; 2008. (In Russ).]
  3. Переверзева К. Г., Воробьев А. Н., Марцевич С. Ю., и др. Анализ тактики ведения пациентов с ишемической болезнью сердца и фибрилляцией предсердий в реальной поликлинической практике // Наука молодых - Juvenium. - 2015. - № 1. - С. 48-55. [Pereverzeva KG, Vorobyev AN, Martsevich SY, et al. Analysis of management tactics in patients with coronary artery disease and atrial fibrillation in real outpatient practices. Nauka molodykh - Eruditio Juvenium. 2015;1:48-55. (In Russ).]
  4. Спирина Л. В., Кондакова И. В., Усынин Е. А., Юрмазов З. А. Регуляция экспрессии транскрипционных факторов и фактора роста эндотелия протеосомальной системой при метастазировании рака почки // Вестник РОНЦ им. Н. Н. Блохина РАМН. - 2012. - Т. 23. - № 1. - С. 27-31. [Spirina LV, Kondakova IV, Usynin EA, Yurmazov ZA. Regulation of the expression factors of transcription and the factor of endothelium growth by proteosomal system at the metastasis kidney cancer. Vestnik Rossijskogo onkologicheskogo centra imeni N. N. Blohina Rossijskoj akademii medicinskih nauk. 2012;23 (1):27-31. (In Russ).]
  5. Черных И. В., Якушева Е. Н., Щулькин А. В., и др. Экспрессия гликопротеина Р в гематоэнцефалическом барьере при двусторонней окклюзии общих сонных артерий // Научные ведомости Белгородского государственного университета. Серия «Медицина. Фармация». - 2015. - Т. 29. - № 4. - С. 91-95. [Chernykh IV, Yakusheva EN, Shulkin AV, et al. P-glycoprotein expression in blood-brain barrier in bilateral occlusion of the common carotid artery. Nauchnye vedomosti Belgorodskogo gosudarstvennogo universiteta. Seriya: Medicina. Farmaciya. 2015;29(4):91-95. (In Russ).]
  6. Якушева Е. Н., Черных И. В. Влияние экспериментальной подострой гипобарической гипоксической гипоксии на функциональную активность гликопротеина P // Российский медико-биологический вестник им. акад. И. П. Павлова. - 2013. - № 1. - С. 60-64. [Yakusheva EN, Chernykh IV. The influence of experimental subacute hypobaric hypoxia on P-glycoprotein functional activity. Rossiyskiy mediko-biologicheskiy vestnik imeni akademika I. P. Pavlova. 2013;1:60-64. (In Russ).]
  7. Якушева Е. Н., Черных И. В., Бирюкова А. С. Характеристика гликопротеина P как белка - транспортера лекарственных веществ // Российский медико-биологический вестник им. акад. И. П. Павлова. - 2011. - № 3. - С. 142-148. [Yakusheva EN, Chernykh IV, Biruicova AS. Characteristic of P-glycoprotein as a drug peptide transporter. Rossiyskiy mediko-biologicheskiy vestnik imeni akademika I. P. Pavlova. 2011;3:142-148. (In Russ).]
  8. Якушева Е. Н., Черных И. В., Щулькин А. В., Виноградов И. Ю. Экспрессия гликопротеина в головном мозге крыс при окклюзии общей сонной артерии // Российский медико-биологический вестник им. акад. И. П. Павлова. - 2015. - № 4. - C. 44-50. [Yakusheva EN, Chernykh IV, Shulkin AV, Vinogradov IY. P-glycoprotein expression in brain during ischemia-reperfusion. Rossiyskiy mediko-biologicheskiy vestnik imeni akademika I. P. Pavlova. 2015;4:44-50. (In Russ).]
  9. Якушева Е. Н., Черных И. В., Щулькин А. В., Попова Н. М. Гликопротеин: структура, физиологическая роль и молекулярные механизмы модуляции функциональной активности // Усп. физиол. наук. - 2014. - Т. 45. - № 4. - С. 89-98 [Yakusheva EN, Chernykh IV, Shulkin AV, Popova NM. P-glycoprotein: structure, physiological role and molecular mechanisms of modulation functional activity. Uspekhi fiziologicheskih nauk. 2014;45 (4):89-98. (In Russ).]
  10. Black AR, Black JD, Azizkhan-Clifford J. Sp1-and krüppel-like factor family of transcription factors in cell growth regulation and cancer. J Cell Physiol. 2001;188: 2:143-160. doi: 10.1002/jcp.1111.
  11. Cen J, Liu L, He L, et al. Alteration in P-glycoprotein at the blood-brain barrier in the early period of MCAO in rats. J Pharm Pharmacol. 2013;65:665-672. doi: 10.1111/jphp.12033.
  12. Comerford KM, Wallace TJ, Karhausen J, et al. Hypoxia-inducible Factor-1-dependent Regulation of the Multidrug Resistance (MDR1). Gene Cancer Res. 2002;62:3387-3394.
  13. Ding ZJ, Yang L, Xie X, et al. Expression and significance of hypoxia-inducible factor-1 alpha and MDR1/P-glycoprotein in human colon carcinoma tissue and cells. Cancer Res Clin Oncol. 2010;136:1697-1707. doi: 10.1007/s00432-010-0828-5.
  14. Dopp JM, Moran JJ, Abel JN, et al. Influence of intermittent hypoxia on myocardial and hepatic P-glycoprotein expression in a rodent model. Pharmacotherapy. 2009;29:365-372. doi: 10.1592/phco.29.4.365.
  15. Fernandez-Zapico ME, Lomberk AG, Tsuji S, et al. A functional family-wide screening of SP/KLF proteins identifies a subset of suppressors of KRAS-mediates cell growth. Biochem J. 2011;435:529-537. doi: 10.1042/BJ20100773.
  16. Fradette C, Batonga J, Teng S, et al. Animal models of acute moderate hypoxia are associated with a down-regulation of CYP1A1, 1A2, 2B4, 2C5, and 2C16 and up-regulation of CYP3A6 and P-glycoprotein in liver. Drug Metab Dispos. 2007;35:765-771. doi: 10.1124/dmd.106.013508.
  17. Ji BS, Cen J, He L, et al. Modulation of P-glycoprotein in rat brain microvessel endothelial cells under oxygen glucose deprivation. J Pharm Pharmacol. 2013;65:1508-1517. doi: 10.1111/jphp.12122.
  18. Kaczynski J, Cook T, Urrutia R. Sp1-and Kruppel-like transcription factors. Genome Biol. 2003;4:206. doi: 10.1186/gb-2003-4-2-206.
  19. Kalra R, Jones AM, Kirk J, et al. The effect of hypoxia on acquireddrugresistance and response to epidermalgrowthfactor in Chinesehamsterlungfibroblasts and humanbreast-cancercells in vitro. Int J Cancer. 1993;54:650-655. doi: 10.1002/ijc.2910540421.
  20. Liu L, Ning X, Sun L, et al. Hypoxia-inducible factor-1 alpha contributes to hypoxia-induced chemoresistance in gastric cancer. Cancer Sci. 2008;99:121-128.
  21. Loenarz C, Coleman ML, Boleininger A, et al. The hypoxia-inducible transcription factor pathway regulates oxygen sensing in the simplest animal, Trichoplax adhaerens. EMBO Rep. 2011;12:63-70. doi: 10.1038/embor.2010.170.
  22. Lomberk G, Urrutia R. The family feud: turning off Sp1 by Sp1-like KLF-proteins. Biochem J. 2005;392:1-11. doi: 10.1042/BJ20051234.
  23. Lotz С, Kekkeher DK, Gassner B, et al. Role of the tumor microenvironment in the activity and expression of the P-glycoprotein in human colon carcinoma cells. Oncol Rep. 2007;17:239-244. doi: 10.3892/or.17.1.239.
  24. Mahon PC, Hirota K, Semenza GL. FIH-1: a novel protein that interacts with HIF-1α and VHL to mediate repression of HIF-1 transcriptional activity. Genes Dev. 2001:2675-2686. doi: 10.1101/gad.924501.
  25. Nardinocchi L, Puca R, Sacchi A, D’Orazi G. Inhibition of HIF-1alpha activity by homeodomain-interacting protein kinase-2 correlates with sensitization of chemoresistant cells to undergo apoptosis. Mol Cancer. 2009;8:1. Published online 2009 January 7. doi: 10.1186/1476-4598-8-1PMCID: PMC2628864.
  26. Qingdong K, Costa M. Hypoxia-Inducible Factor-1 (HIF-1). Mol Pharmacology. 2006;70:1469-1480. doi: 10.1124/mol.106.027029.
  27. Sakata K, Kwok TT, Murphy BJ, et al. Hypoxia-induced drug resistance: comparison to P-glycoprotein-associated drug resistance. B J Cancer. 1991;64:809-814. doi: 10.1038/bjc.1991.405.
  28. Sauvant C, Novak M, Wirth K, et al. Acidosis induces multi-drug resistance in rat prostate cancer cells (AT1) in vitro and in vivo by increasing the activity of the P-glycoprotein via activation of p38. Int J Cancer. 2008;123 (11):2532-2542. doi: 10.1002/ijc.23818.
  29. Semenza GL. Surviving ischemia: adaptive responses mediated by hypoxia-inducible factor 1. J Clin Investig. 2000;106:809-812. doi: 10.1172/JCI11223.
  30. Strauss E, Waliszewski K, Oszkinis G, Staniszewski R. Gene-environment interaction for the HIF1-A 1772C>T polymorphisms and cigarette smoking increase susceptibility to abdominal aortic aneurysm. Przegl Lek. 2012;69:744-749.
  31. Tallis S, Caltana LR, Souto PA, et al. Changes in CNS cells in Hyperammonemic portal hypertensive rats. J Neurochem. 2014;128:431-444. doi: 10.1111/jnc.12458.
  32. Thews O, Dillenburg W, Fellner M, et al. Activation of P-glycoprotein (Pgp)-mediated drug efflux by extracellular acidosis: in vivo imaging with (68)Ga-labelled PET tracer. Eur J Med Mol Imaging. 2010;37:1935-1942. doi: 10.1007/s00259-010-1504-3.
  33. Uden PV, Kenneth NS, Rocha S. Regulation of hypoxia-inducible factor-1α by NF-κB. Biochem J. 2008;412:477-484. doi: 10.1042/BJ20080476.
  34. Ueno M, Nakagawa T, Huang CI, et al. The expression of P-glycoprotein is increased in vessels with blood-brain barrier impairment in a stroke-prone hypertensive model. Neuropathol. 2009;35:147-155. doi: 10.1111/j.1365-2990.2008.00966.x.
  35. Wang GL, Jang BH, Rue EA, Semenza GL. Hypoxia-inducible factor 1 is a basic-helix-loop-helix-PAS heterodimer regulated by cellular O2 tension. Proc Natl Acad Sci. 1995;92:5510-5514. doi: 10.1073/pnas.92.12.5510.
  36. Wartenberg V, Ling V, Mushen M, et al. Regulation of the multidrug resistance transporter P-glycoprotein in multicellular tumor spheroids by hypoxia-inducible factor-1 and reactive oxygen species. FASEB J. 2003;17:503-505. doi: 10.1096/fj.02-0358fje.
  37. Xie J, Li DW, Chen XW, et al. Expression and significance of hypoxia-inducible factor-1α and MDR1/P-glycoprotein in laryngeal carcinoma tissue and hypoxic Hep-2 cells. Oncol Lett. 2013;61:232-238.
  38. Xie Z, Cao L, Zhang J. miR-21 modulates paclitaxel sensitivity and hypoxia-inducible factor-1α expression in human ovarian cancer cells. Oncol Lett. 2013;63:795-800.
  39. Yoshiba S, Ito D, Nagumo T, et al. Hypoxia induces resistance to 5-fluorouracil in oral cancer cells via G (1) phase cell cycle arrest. Oral Oncol. 2009;45:109-115. doi: 10.1016/j.oraloncology.2008.04.002.

Copyright (c) 2016 Yakusheva E.N., Chernykh I.V., Shulkin A.V., Popova N.M.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».