Study of genetic differentiation of island and mainland populations of the striped field mouse (Apodemus agrarius Pallas, 1771) by means of microsatellite polymorphism analysis

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The allelic diversity and level of genetic differentiation of striped field Apodemus agrarius mouse populations in different parts of the species range were assessed based on 6 microsatellite loci. The study was performed on field mice from four islands of Peter the Great Bay (Sea of Japan), as well as samples from populations of large isolated continental massifs – eastern (6 samples from localities in the south of the Russian Far East and 1 combined sample from Central China). One combined sample from western isolate was analyzed too. A large number of common microsatellite alleles (62 of 84 identified) were found in island and mainland populations. In island populations, compared to continental populations, there is a depletion of the allelic composition and a greater mosaicism of allele frequencies, including unique ones. The obtained data indicate a higher level of differentiation of the striped field mouse populations on islands separated by straits from the mainland and from each other in the Holocene, compared to the differentiation of populations of vast western and eastern isolated continental massifs. Continental isolates were genetically differentiated from each other to approximately the same extent as spatially separated populations of the southern Far East and Central China within the eastern isolate. The obtained result suggests a relatively recent (possibly during the Holocene climatic optimum) penetration and rapid spread of the striped field mouse across Western Siberia and Europe, or the existence in the history of the species of several «waves of invasions» in the western direction.

Full Text

Restricted Access

About the authors

L. V. Frisman

Institute for Complex Analysis of Regional Problems, Far Eastern Branch, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: l.frisman@mail.ru
Russian Federation, Birobidzhan, 679014

A. S. Bogdanov

Koltzov Institute of Developmental Biology, Russian Academy of Sciences

Email: l.frisman@mail.ru
Russian Federation, Moscow, 119334

I. N. Sheremetyeva

Federal Scientific Center of the East Asia Terrestrial Biodiversity, Far East Branch, Russian Academy of Sciences

Email: l.frisman@mail.ru
Russian Federation, Vladivostok, 690022

I. V. Kartavtseva

Federal Scientific Center of the East Asia Terrestrial Biodiversity, Far East Branch, Russian Academy of Sciences

Email: l.frisman@mail.ru
Russian Federation, Vladivostok, 690022

M. V. Pavlenko

Federal Scientific Center of the East Asia Terrestrial Biodiversity, Far East Branch, Russian Academy of Sciences

Email: l.frisman@mail.ru
Russian Federation, Vladivostok, 690022

D. V. Rodimtseva

Institute for Complex Analysis of Regional Problems, Far Eastern Branch, Russian Academy of Sciences

Email: l.frisman@mail.ru
Russian Federation, Birobidzhan, 679014

B. I. Sheftel

Severtsov Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of Sciences

Email: l.frisman@mail.ru
Russian Federation, Moscow, 119071

V. S. Lebedev

Zoological Museum of the Lomonosov Moscow State University

Email: l.frisman@mail.ru
Russian Federation, Moscow, 125009

Yu. M. Kovalskaya

Severtsov Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of Sciences

Email: l.frisman@mail.ru
Russian Federation, Moscow, 119071

References

  1. Карасёва Е.В., Тихонова Г.Н., Богомолов П.Л. Ареал полевой мыши (Apodemus agrarius) в СССР и особенности обитания вида в его разных частях // Зоол. журн. 1992. Т. 71. Вып. 6. С. 106–115.
  2. Громов И.М., Ербаева М.А. Млекопитающие фауны России и сопредельных территорий. Зайцеобразные и грызуны. Санкт-Петербург, 1995. 522 с.
  3. Musser G.G., Carleton M.D. Superfamily Muroidea // Mammal Species of the World: A Taxonomic and Geographic Reference», 3d ed./eds Wilson D.E., Reeder D.M. Baltimore, MD: Johns Hopkins Univ. Press, 2005. Р. 894–1531.
  4. Khlyap L.A., Dinets V., Warshavsky A.A. et al. Aggregated occurrence records of the invasive alien striped field mouse (Apodemus agrarius Pall.) in the former USSR // Biodiversity Data J. 2021. V. 9. P. 1–19. https://doi.org/10.3897/BDJ.9.e69159
  5. Хляп Л.А. Apodemus agrarius Pallas, 1771. Полевая мышь // Самые опасные инвазионные виды России (ТОП-100) / Под ред. Дгебуадзе Ю.Ю., Петросян В.Г., Хляп Л.А. М.: Тов-во научн. изданий КМК, 2018. C. 595–603.
  6. Petrosyan V., Dinets V., Osipov F. et al. Range Dynamics of striped field mouse (Apodemus agrarius) in Northern Eurasia under global climate change based on ensemble species distribution models // Biology. 2023. V. 12. https://doi.org/10.3390/biology12071034
  7. Карасёва Е.В. Apodemus agrarius Pallas, 1771 – полевая мышь // Медицинская териология. Под ред. Кучерук В.В. М.: Наука, 1979. С. 194–203.
  8. Атопкин Д.М., Богданов А.С., Челомина Г.Н. Генетическая изменчивость и дифференциация полевой мыши Apodemus agrarius: результаты RAPD-PCR-анализа // Генетика. 2007. Т. 43. № 6. С. 804–817.
  9. Фрисман Л.В., Богданов А.С., Картавцева И.В. и др. Дифференциация континентальных изолятов полевой мыши (Apodemus agrarius Pallas, 1771) по микросателлитным локусам // Журн. общей биологии. 2019. Т. 80. № 4. С. 274–285. https://doi.org/10.1134/S0044459619040055.
  10. Latinne A., Navascues M., Pavlenko M. et al. Phylogeography of the striped field mouse (Apodemus agrarius) throughout the Palearctic Region // Mamm. Biology. 2020. P. 1–13. https://doi.org/10.1007/s42991-019-00001-0
  11. Yalkovskaya L., Sibiryakov P., Borodin A. Phylogeography of the striped field mouse (Apodemus agrarius Pallas, 1771) in light of new data from central part of Northern Eurasia // PLoS One. 2022. 17 (10). P. 1–17. https://doi.org/10.1371
  12. Suzuki H., Filippucci M., Chelomina G. et al. Biogeographic view of Apodemus in Asia and Europe inferred from nuclear and mitochondrial gene sequence // Biochem. Genet. 2008. V. 46. № 5–6. P. 329–346.
  13. Kozyra K., Zaja T., Ansorge H. et al. Late Pleistocene expansion of small murid rodents across the Palearctic in relation to the past environmental Changes // Genes. 2021. V. 12. № 4. P. 642–669.
  14. Kowalski K. Pleistocene rodents of Europe // Folia Quaternaria. 2001. V. 72. P. 3–389.
  15. Popov V. Pleistocene record of Apodemus agrarius (Pallas, 1771) (Mammalia: Rodentia) in the Magura Cave, Bulgaria // Acta Zool. Bulg. 2017. V. 69. № 1. P. 121–124.
  16. Велижанин А.Г. Время изоляции материковых островов северной части Тихого океана // Докл. АН СССР. 1976. Т. 231. № 1. С. 205–207.
  17. Omelko V.E., Kuzmin Y.V., Tiunov M.P. et al. Late Pleistocene and Holocene small mammal (Lipotyphla, Rodentia, Lagomorpha) remains from Medvezhyi Klyk cave in the Southern Russian Far East // Proc. Zool. Institute RAS. 2020. V. 324 (1). P. 124–145. https://doi.org/10.31610/trudyzin/2020.324.1.124
  18. Sakka H., Quéré J.P., Kartavtseva I. et al. Comparative phylogeography of four Apodemus species (Mammalia: Rodentia) in the Asian Far East: Evidence of Quaternary climatic changes in their genetic structure // Biol. J. Linnean Soc. 2010. V. 100. № 4. P. 797–821.
  19. Шереметьев И.С. Формирование наземной териофауны островов залива Петра Великого (Японское море) // Вестник ДВО РАН. 2001. № 4. C. 11–21.
  20. Aldjianabi S.M., Martinez I. Universal and rapid salt extraction of high quality genomic DNA for PCR based techniques // Nucl. Acids Res. 1997. V. 25. № 22. P. 4692–4693.
  21. Makova K.D., Patton J.C., Krysanov E.Yu. et al. Microsatellite markers in wood mouse and striped field mouse (genus Apodemus) // Mol. Ecol. 1998. V. 7. P. 247–255.
  22. Jo Y.S., Kim H.N., Baccus J.T., Jung J. Genetic differentiation of the Korean striped field mouse, Apodemus agrarius (Muridae, Rodentia), based on microsatellite polymorphism // Mammalia. 2016. V. 81. № 3. P. 1–11.
  23. Kimura M., Crow J.F. The number of alleles that can be maintained in a finite population // Genetics. 1964. V. 49. P. 725–738.
  24. Excoffier L.G., Laval C., Schneider S. Arlequin (version 3.0): An integrated software package for population genetics data analysis // Evol. Bioinform. 2005. V. 1. P. 47–50.
  25. Brookfield J.F.Y. A simple new method for estimating null allele frequency from heterozygote deficiency // Mol. Ecol. 1996. V. 5. P. 453–455.
  26. Chapuis M.-P., Estoup A. Microsatellite null alleles and estimation of population differentiation // Mol. Biol. Evol. 2007. V. 24. № 3. P. 621–631. https://doi.org/10.1093/molbev/msl191
  27. Cavalli-Sforza L.L., Edwards A.W.F. Phylogenetic analysis: Models and estimation procedures // Am. J. Hum. Genet. 1967. V. 19. P. 233–257.
  28. Dempster A.P., Laird N.M., Rubin D.B. Maximum likelihood from incomplete data via the EM algorithm // J. R. Stat. Soc. B. 1977. V. 39. Р. 1–38.
  29. Chakraborty R., De Andrade M., Daiger S.P., Budowle B. Apparent heterozygote deficiencies observed in DNA typing data and their implications in forensic applications // Ann. Hum. Genet. 1992. V. 56. P. 45–57.
  30. Swofford D.R., Selander R.B. Biosys-1: А FORTRAN program for the comprehensive analysis of electrophoretic data in population genetic and systematic // J. Heredity. 1981. V. 72. № 4. P. 281–283.
  31. Statistica 13 (18 и 19 TIBCO Software Inc.: Statistica 13. 2017. http://statistica.io)
  32. Pritchard J.K., Stephens M., Donnelly P. Inference of population structure using multilocus genotype data // Genetics. 2000. V. 155. P. 945–959.
  33. Earl D.A., von Holdt B.M. STRUCTURE HARVESTER: А website and program for visualizing STRUCTURE output and implementing the Evanno method // Conservation Genet. Res. 2012. V. 4. № 2. Р. 359–361. https://doi.org/10.1007/s12686-011-9548-7
  34. Kopelman N.M., Mayzel J., Jakobsson M. et al. Clumpak: А program for identifying clustering modes and packaging population structure inferences across K // Mol. Ecol. Res. 2015. V. 15. P. 1179–1191.
  35. Фрисман Л.В., Шереметьева И.Н., Картавцева И.В. и др. Полиморфизм и уровень дифференциации островных и материковых популяций полевой мыши Apodemus agrarius юга Дальнего Востока России по данным анализа микросателлитов // Региональные проблемы. 2022. Т. 25. № 2. С. 3–15. https://doi.org/10.31433/2618-9593-2022-25-2-3-15
  36. Дарвин Ч. Происхождение видов путём естественного отбора или сохранение благоприятных рас в борьбе за жизнь. M.: Издательство «Аст», 2017. 608 с.
  37. Gillespie R.G., Claridge E.M., Roderick G.K. Biodiversity dynamics in isolated island communities: Interaction between natural and human-mediated processes // Mol. Ecol. 2008. V. 17. P. 45–57. https://doi.org/10.1111/J.1365-294X.2007.03466.X
  38. Шереметьева И.Н., Картавцева И.В., Павленко М.В. и др. Морфологическая и генетическая изменчивость малых островных популяций полевой мыши Apodemus agrarius Pallas, 1771 // Изв. РАН. Серия биологическая. 2017. № 2. C. 129–141.
  39. Хен Г.В. История открытия залива Петра Великого и океанографических исследований в Японском море до середины ХХ века // Изв. ТИНРО. 2020. Т. 200. Вып. 1. С. 3–23.
  40. Aguilar J.-P., Pélissié Т., Sigé В., Michaux J. Occurrence of the Stripe Field Mouse lineage (Apodemus agrarius Рallas 1771, Rodentia, Mammalia) in the Late Pleistocene of southwestern France // Comptes Rendus Palevol V. 7. I. 4. P. 217–225. https://doi.org/10.1016/j.crpv.2008.02.004
  41. Давид А.И., Чемыртан Г.Д. История развития териофауны Молдавии в голоцене // История биогеоценозов СССР в голоцене. М.: Наука, 1976. С. 207–213.
  42. Ивакина Н.В., Струкова Т.В., Бородин А.В., Стефановский В.В. Некоторые материалы по становлению современных экосистем Среднего и Южного Зауралья // Палеонтол. журн. 1997. № 3. С. 25–29.
  43. Богданов А.С., Мальцев А.Н., Котенкова Е.В. и др. Изменчивость фрагментов экзона 11 ядерного гена Brca1 и митохондриального гена Cox1 у домовых мышей Mus musculus // Мол. биология. 2020. Т. 54. № 2. С. 212–223.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. The range of A. agrarius and the capture points (1–12) of field mice. Nearby localities, the material from which was combined into one sample, are enclosed in circles.

Download (946KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. UPGMA dendrograms constructed using cluster analysis for pairwise comparison of A. agrarius populations. a – differences between samples are estimated by Fst; b – differences between samples are estimated by Dc.

Download (244KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. The arrangement of A. agrarius populations in the space of multidimensional scaling axes. a – when performing the analysis based on the Fst matrix; b – based on the Dc matrix. F1, F2 – multidimensional scaling axes.

Download (269KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Results of the study of the population structure of the striped field mouse (Bar Plot), obtained using the STRUCTURE, STRUCTURE HARVESTER and CLUMPAK programs with the optimal value of K equal to 4. Individual individuals are depicted as multi-colored vertical lines, subdivided into 4 (i.e. the value of K) fragments, the lengths of which are proportional to the share of participation of these individuals in each of the four genetically homogeneous groups identified during the analysis.

Download (379KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».