The Impact of Landscape and Climate Features on Earthworm Numbers in Forest Ecosystems of the Southeast of Western Siberia

全文:

Дождевые черви играют важную роль в процессе почвообразования и функционирования большинства наземных экосистем в целом, оказывают влияние на структуру почвы, регуляцию ее биологических и физико-химических свойств (Lavelle, Spain, 2001). Связь почвенных животных со средой обитания позволяет использовать их как индикатор определенных почвенных процессов (Гиляров, 1965; Мордкович, 1991), которые могут быть результатом климатических изменений и антропогенных трансформаций ландшафтов. Дождевые черви обладают широкой встречаемостью в большинстве наземных экосистем, где представляют собой самую значительную по биомассе группу животных (Lavelle, Spain, 2001). А в силу своих размерных характеристик и роли в экосистемах являются удобным объектом для биоиндикации и мониторинга их состояния (Gongalsky et al., 2009; Гераськина, 2016).

Зональное распределение сообществ почвенных животных зависит в первую очередь от гидротермических условий (Lavelle, Spain, 2001; Алфимов и др., 2012; Мещерякова, Берман, 2014; Phillips et al., 2019). К основным факторам, напрямую и опосредованно влияющим на состав сообществ дождевых червей, могут быть отнесены кислотность почвы, характеристики растительного опада, тип растительного сообщества, тип почвы, высота снежного покрова, рельефные особенности (Гиляров, 1965; Edwards, Bohlen, 1996; Joschko et al., 2006; Алфимов и др., 2012; Бессолицына, 2012; Li et al., 2020), а также история развития территории — антропогенный занос видов, история землепользования (Räty, Huhta, 2004; Crumsey et al., 2014), пирогенная динамика (Гонгальский, 2014). Однако степень влияния разных факторов среды на распределение почвенных животных различается на разных уровнях пространственного разрешения (Покаржевский и др., 2007).

Фауна дождевых червей юго-востока Западной Сибири образована преимущественно широкоареальными видами (Всеволодова-Перель, 1997), что делает ее достаточно удобным модельным объектом для выявления основных принципов формирования сообществ дождевых червей. Так как в разных типах местообитаний на территории Западной Сибири наблюдаются незначительные различия видового состава дождевых червей (Голованова, 2010; Ермолов, 2019; Ермолов, 2020), реакция сообщества на условия среды может проявляться не через изменение видового состава, а через изменение численности видов и морфо-экологических групп, обладающих функциональными особенностями (Перель, 1975; Ганин, 1997; Keudel, Schrader, 1999). Известно, что в степных экосистемах выживание дождевых червей во многом зависит от влажности почвы, тогда как в лесной зоне это условие не столь критично (Бессолицына, 2012). Можно предположить, что на юге таежной зоны и в лесостепи на юго-востоке Западной Сибири показатель влажности, с которым связывают увеличение численности дождевых червей весной и осенью (Edwards, Bohlen, 1996), будет не столь значим, а ведущими параметрами выступят другие условия среды.

К настоящему времени существуют модели распределения как климатических факторов (WorldClim, CHELSA), так и почвенных характеристик (SoilGrid) и растительного покрова (EarthEnv, Copernicus Global Land Cover), их количественное выражение активно используется в моделировании присутствия видов, в том числе и дождевых червей на той или иной территории (Marchán et al., 2016; Geraskina, Shevchenko, 2021), а значит, может быть использовано для оценки связи сообщества в целом с условиями среды.

Это определяет цель настоящей работы — выявление связи численности дождевых червей в сообществах лесостепной и таежной зон на юго-востоке Западной Сибири с особенностями ландшафта, климатическими параметрами среды с учетом возможной изменчивости в течение теплого сезона. Такая постановка цели требует описания ландшафтов с учетом зональных особенностей на основании как количественных (ландшафтные особенности и климатические параметры), так и категориальных данных (картографические данные о зонировании территории, принятые на основании разных характеристик среды), оценки связи численности с характеристиками среды и со сроками сбора материала в течение теплого сезона.

ОБЪЕКТЫ И МЕТОДИКА

Сбор данных о численности дождевых червей. Материал собирался на юго-востоке Западной Сибири, в границах Новосибирской, Кемеровской областей, Алтайского края и Республики Алтай с 2016 по 2021 гг.

Для определения численности дождевых червей использовался метод раскопки почвенных проб (Гиляров, 1965) площадью 30×30 см до глубины встречаемости дождевых червей (~40—60 см) с их последующим ручным разбором. Всего было рассмотрено 62 сообщества дождевых червей (в данном случае под сообществом понимается население одного местообитания), отловлено 5310 животных. В каждом местообитании закладывалось 3—10 проб по случайной схеме (Песенко, 1982; Southwood, Henderson, 2000). Между отдельными местообитаниями расстояние составляло не менее 100 м для обеспечения независимости выборок, что соотносится с представлениями о пространственной агрегированности дождевых червей (Valckx et al., 2011). Умерщвление и фиксация проводились с использованием растворов формальдегида по стандартной методике или 96 %-го этилового спирта. Определение видов проводилось по сводке Т. С. Всеволодовой-Перель (1997). В Горной Шории после разбора верхних почвенных слоев также был применен метод выгонки норных дождевых червей с использованием 0.55 %-го раствора формальдегида согласно рекомендации ISO 23611-1 (Römbke et al., 2005). В других местах данный метод не применялся. Принадлежность к морфо-экологической группе приведена согласно работе Т. С. Перель (1975).

Категориальные переменные среды. Категориальные данные были получены с помощью привязки и оцифровки картографического материала (Лапшина, 1960; Рихтер, 1963; Сляднев, 1965; Аветов и др., 2011) в программе QGIS (версия 3. 18). В первую очередь использовались данные природного зонирования, типологизации растительных сообществ, а не конкретные условия среды, которые могли значительно измениться с момента подготовки карты. Переход между природными зонами, граничащими с лесостепной зоной, не в полной мере очевиден (Макунина, 2016), поэтому в настоящей работе принято деление на основании гидротермического зонирования, предложенного в работе А. П. Сляднева (1965). Всего в анализ было вовлечено шесть категориальных переменных, характеризующих каждое местообитание: гидротермическая зона, геоботанический район, типы почвы и растительности, орографическая приуроченность, месяц (май–сентябрь) и год сбора материала (2016—2021 гг.) (рис. 1).

Рис. 1. Блок-схема моделирования на основании категориальных и количественных переменных среды и данных о численности дождевых червей.

Согласно картографическим данным район исследования располагается в трех зонах: южной лесостепи (пять местообитаний отнесены к Барабинской низменности, семь — к Приобскому плато), северной лесостепи и подтайге (семь — к Приобскому плато, пятнадцать — к предгорьям Салаирского кряжа), таежной зоне (десять — к Северо-Восточному Алтаю, пятнадцать — к Горной Шории, три — к предгорьям Кузнецкого Алатау).

Для южной лесостепи в точках сбора материала были отмечены типы почв: засоленные и солонцеватые, пойменные и маршевые, степные и лесостепные (Аветов и др., 2011). Согласно геоботаническому районированию растительные сообщества можно отнести к районам и типам: Томь-Чулымских суходольных сосново-березовых лесов (мелколиственные леса и кустарники); Барабинской лесостепи (болотные и луговые растительные сообщества); правобережной и левобережной Приобской лесостепи (луга, темнохвойные и сосновые южнотаежые и лесостепные леса) (Лапшина, 1960).

Для северной лесостепи и подтайги были характерны типы почв: тайги и хвойно-широколиственных лесов, широколиственных лесов и лесостепей, степных почв (Аветов и др., 2011). По геоботаническому районированию растительные сообщества относятся к районам и типам: Обь-Иртышскому болотно-лесному (темнохвойные и сосновые южнотаежые и лесостепные леса); лесостепи Кузнецкой котловины (мелколиственные леса и кустарники); черневой тайге Салаира (мелколиственные леса и кустарники, луга); Томь-Чулымским суходольным сосново-березовым лесам (мелколиственные леса и кустарники) (Лапшина, 1960).

В таежной зоне отмечены типы почв: тайги, хвойно-широколиственных лесов, широколиственных лесов и лесостепей (Аветов и др., 2011). Согласно геоботаническому районированию растительные сообщества зоны можно отнести к районам и типам: темнохвойных лесов Кузнецкого Алатау (горные темнохвойные леса, темнохвойные и сосновые южнотаежые и лесостепные леса); горной лесостепи и таежных лесов низкогорий Северного Алтая (горные темнохвойные леса) (Лапшина, 1960).

Количественные переменные среды. Всего в анализ было вовлечено 36 количественных переменных, характеризующих каждое местообитание. Использовали климатические данные, информацию о растительном покрове поверхности, типах почв и почвенных характеристиках в разрешении 30 угловых секунд из открытых ресурсов (Tuanmu, Jetz, 2014; Fick, Hijmans, 2017; Karger, Zimmermann, 2019; Poggio et al., 2021). Количественное отражение типа почв и растительного покрова (тип покрова поверхности в общем случае) в привлекаемых к анализу моделях распределения условий по поверхности в первом случае отражает вероятность нахождения типа почвы в ячейке (Hengl et al., 2017), во втором — долю покрова поверхности (Buchhorn et al., 2020). Глубина, принятая в анализе для почвенных характеристик (табл. 1), составляет 5—15 см, что соответствует глубине нахождения большей части животных, а также коррелирует со значениями параметров на другой глубине отбора. Привлеченные климатические параметры среды в первую очередь отражали гидротермические условия в точках сбора материала (табл. 1). При этом порог 5 °C, принятый для некоторых из параметров, соответствует нижнему пределу температур для активности дождевых червей (Nordström, Rundgren, 1974). Варьирование рассмотренных количественных климатических и почвенных показателей в районе исследования отражено в табл. 1.

Таблица 1. Общее варьирование показателей почвенных и климатических характеристик в точках сбора материала (по данным моделирования SoilGrid, CHELSA)

Моделирование. Для ординации сообществ использован факторный анализ смешанных данных (FAMD), который позволяет работать с коррелирующими параметрами и категориальными переменными (Kassambara, 2017). Существует два подхода к оценке экосистем в целях их сохранения: рассмотрение сообществ через видовое и популяционное разнообразие и через разнообразие функциональных групп (Walker, 1992, Díaz, 2013). Поэтому для описания средней численности сообществ дождевых червей нами проанализированы отдельно данные для видов и морфо-экологических групп дождевых червей, в каждом случае в совокупности с данными об общей средней численности дождевых червей в сообществе. Для подтверждения предположения применимости картографических данных был рассмотрен вариант с численностью дождевых червей в качестве единственной группы количественных показателей. Подход при формировании отдельных наборов данных, список тематических блоков параметров среды, включенных в наборы данных, показаны в блок-схеме (рис. 1). В работе представлены данные моделирования как в случае с максимальным ее значением, так и с ограниченным набором наиболее значимых категориальных данных.

Расчеты проводились в программной среде R с привлечением пакетов: psych (описательные статистики), corrplot (для оценки корреляции между параметрами среды), raster (для выделения количественных данных среды из открытых источников по координатам точек сбора материала), FactoMineR и factoextra (для FAMD).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Видовой состав и численность дождевых червей. Рассмотренные сообщества дождевых червей на юго-востоке Западной Сибири составляют восемь видов. В связи с тем, что таксономия дождевых червей семейства Lumbricidae в настоящее время, по мнению ряда авторов, требует ревизии, что в первую очередь касается Eisenia nordenskioldi (Eisen, 1879) (Blakemore, 2013; Shekhovtsov et al., 2020), в настоящей работе четыре таксона, предположительно относящиеся к этому видовому комплексу, рассматриваются как самостоятельные — два валидных подвида E. nordenskioldi nordenskioldi (Eisen, 1879) и E. nordenskioldi pallida Malevič, 1956, E. sibirica Perel et Graphodatsky 1984, рассматриваемый некоторыми авторами как форма E. nordenskioldi nordenskioldi (Eisen, 1879) (Shekhovtsov et al., 2020), и таксон неопределенного статуса, обозначенный в работе как Lumbricidae sp., требующий в дальнейшем описания. Все эти таксоны по принятым в таксономии морфологическим признакам соответствуют указанному виду, однако статистически значимо отличаются по размерным характеристикам и экологическим особенностям от номинативного подвида, часто встречаясь с ним симпатрически. Кроме указанных таксонов, обнаружены Aporrectodea rosea (Savigny, 1826), A. caliginosa (Savigny, 1826), Dendrobaena octaedra (Savigny, 1826), Dendrodrilus rubidus (Eisen, 1874), Lumbricus rubellus Hoffmeister, 1843, Octolasion lacteum (Örley, 1885). Указанные виды на юго-востоке Западной Сибири образуют четыре морфо-экологические группы: подстилочные (D. octaedra и D. rubidus), почвенно-подстилочные (E. sibirica и L. rubellus), собственно-почвенные (A. rosea, A. caliginosa, E. nordenskioldi pallida и O. lacteum) и норные черви (E. nordenskioldi nordenskioldi и Lumbricidae sp.), отнесение которых к данной группе согласуется с наблюдаемым характером нор и местом нахождения по почвенному профилю. Отнесение к морфо-экологической группе может быть не столь однозначно в различных по условиям местообитаниях (Крылова и др., 2011), однако соотносится с выводами других авторов для рассматриваемой территории или сопряженных с ней участков (Бызова, Чадаева, 1965; Берман и др., 2016; Ермолов, 2019; Ермолов, 2020).

В таблицах приведены средние и максимальные показатели численности по сообществам в зависимости от орографической приуроченности и принадлежности к гидротермической зоне (табл. 2) как наиболее вероятно действующих для дождевых червей принципах зонирования. Прослеживается общая тенденция увеличения численности от горных территорий с таежными лесными системами к равнинным лесостепным. Некоторое снижение общей численности в зоне северной лесостепи и подтайги, вероятнее всего, является артефактом сроков сбора материала (так как большая часть сборов в этой зоне была приурочена к середине теплого периода). Это в целом согласуется с представлением, что обилие дождевых червей увеличивается от хвойных к смешанным лесам с преобладанием лиственных пород деревьев с последующим снижением при переходе к остепненным и степным биогеоценозам (Бессолицына, 2012).

Таблица 2. Наблюдаемая средняя (экз./м² ± s. e) и максимальная (max экз./м²) численность в сообществах дождевых червей в зависимости от орографической приуроченности и гидротермической зоны

Условные обозначения: A_r — Aporrectodea rosea, A_c — A. caliginosa, D_o — D. octaedra, D_r — D. rubidus, E_s — E. sibirica, E_n_n — E. nordenskioldi nordenskioldi, E_n_p — E. nordenskioldi pallida, L_r — L. rubellus, O_l — O. lacteum, L_sp — Lumbricidae sp.

Общие результаты моделирования. В результате проведенного моделирования сообществ лишь четыре модели, включавшие климатические параметры, почвенные характеристики и только категориальные параметры, объясняли наблюдаемую дисперсию значений более чем на 80 % (табл. 3). Во все эти модели гидротермическое зонирование вошло как единственная категориальная переменная. Ординация точек сбора материала для этих моделей (рис. 2—3) будет достаточно показательна, так как первыми двумя компонентами (Dim 1 и Dim 2) достаточно хорошо описываются отдельные категории гидротермического зонирования (табл. 4). Во всех рассматриваемых случаях корреляционная связь общей численности дождевых червей с численностью отдельных морфо-экологических групп отражает их соотношение в сообществах, проявляя большую связь с собственно-почвенной группой и меньшую с норной (рис. 2в; 3а; 3в).

Таблица 3. Параметры, для которых была получена ординация сообществ дождевых червей, а также объясняемая доля дисперсии по рассмотренным наборам данных

Условные обозначения: I — модель с максимально объясняемой долей дисперсии, II — модель с ограниченным набором параметров, III — модель со всеми категориальными переменными (объясняемая доля дисперсии приведена только для пяти главных компонент); 1 — категориальные переменные среды, вошедшие в модель, 2 — общая объясняемая доля дисперсии по пяти главным компонентам, 3 — доля дисперсии, объясняемая первыми двумя компонентами; ГБ — геоботаническое районирование, ГТЗ — гидротермическое зонирование, М — месяц сбора материала, ОР — орографическое районирование, П — почвенное районирование, Р — тип растительного сообщества; В + О — вариант комбинации численности дождевых червей отдельных видов и общей численности, Ф + О — вариант комбинации численности дождевых червей отдельных морфо-экологических групп и общей численности.

Рис. 2. Корреляционная карта количественных климатических показателей, численности видов дождевых червей (а) и морфо-экологических групп дождевых червей (в), доверительные эллипсы (уровень достоверности 0.95) при соответствующей ординации сообществ на основании деления по гидротермическим зонам (б, г), полученные с помощью FAMD. Условные обозначения: виды дождевых червей как в табл. 2; общая — общая численность дождевых червей в сообществе; nfd — количество дней с температурой ниже 0 °C, sw — снеговой запас воды, shc_5 — гидротермический коэффициент Селянинова для периода с температурами выше 5 °C, gsp_5 — cумма осадков для периода с температурами выше 5 °C, fcf — частота перехода температуры через 0 °C, gdd_5 — сумма накопленных температур для периода с температурами выше 5 °C.

Рис. 3. Корреляционная карта количественных почвенных характеристик и численности морфо-экологических групп дождевых червей (а) и численности морфо-экологических групп без участия количественных факторов среды (в), доверительные эллипсы (уровень достоверности 0.95) при соответствующей ординации сообществ на основании деления по гидротермическим зонам (б, г), полученные с помощью FAMD. Условные обозначения: bd — насыпная плотность мелкоземистой фракции, nitrogen — общий азот (N), silt — доля илистых частиц (≥ 0.002 мм и ≤ 0.05 мм) в мелкоземистой фракции, sand — доля частиц песка (>0.05 мм) в мелкоземистой фракции, soc — содержание органического углерода почвы в мелкоземистой фракции, ocd — плотность органического углерода, clay — доля глинистых частиц (< 0.002 мм) в мелкоземистой фракции, cec — емкость катионного обмена почвы, pH — кислотность почвенной водной вытяжки.

Таблица 4. Вклад отдельных категорий гидротермического зонирования в главные компоненты в ординации, полученной методом FAMD для моделей с объясняемой долей дисперсии выше 80 %

Условные обозначения: тип модели и группирующая категориальная переменная обозначены как в табл. 3, SLP — северная лесостепь, подтайга, UL — южная лесостепь, Tg — тайга; 1 — вклад переменной в главную компоненту, 2 — качество описания переменной главной компонентой (cos2).

Изменения в численности и биомассе дождевых червей для таежной и лесостепной зон может наблюдаться в результате влияния древесной растительности, в частности через формирование горизонта подстилки с разным качеством и количеством листового опада (Enríquez et al., 1993), а также из-за изменения свойств почвы, что неразрывно связано с ее типом и структурой (Edwards, Bohlen, 1996; Бессолицына, 2012). Привлечение количественных данных о почвенных свойствах дало довольно большую долю объясняемой дисперсии, в отличие от типов почв и типов растительного сообщества (табл. 3), что может быть связано с методом количественного выражения этих параметров (см. раздел «Объекты и методика»). Таким образом, в силу мозаичности распределения группировок дождевых червей эти показатели могут не иметь значительной связи с численностью дождевых червей на зональном и региональном уровнях.

Связь численности дождевых червей с гидротермическими условиями. Для модели ординации связи численности отдельных видов с климатическими условиями среды (рис. 2а) первыми двумя компонентами хуже всего описывается численность A. rosea, поэтому корреляционные связи вида в дальнейшем обсуждаться не будут. Большая часть климатических параметров и численность видов, которые можно отнести к видовому комплексу E. nordenskioldi по морфологическим признакам, лучше всего описываются первой компонентой (Dim 1), тогда как численность остальных видов — второй компонентой (Dim 2) в координатной плоскости Dim1–Dim2 (рис. 2а).

Принимается, что рост и развитие дождевых червей зависит от температуры и влажности почвы (Holmstrup et al., 1991; Eggleton et al., 2009), при этом сроки развития зависят от набранной суммы активных температур (Берман и др., 2002). Учитывая, что на разных стадиях развития устойчивость к воздействию низких температур у дождевых червей различается (Мещерякова, Берман, 2014; Берман, Лейрих, 2017), в условиях промерзания почвы от –12 °C до –16 °C в зависимости от географического положения (Алфимов, 2005) для некоторых видов важным является достижение наиболее выносливой стадии. Известно, что обитание O. lacteum ограничено биотопами с либо не промерзающей зимой почвой, либо достаточно теплым летом. Это обеспечивает прохождение полного жизненного цикла (Берман, Лейрих, 2017) и может объяснять наблюдаемую положительную корреляцию с показателем суммы активных температур, а также отрицательную с продолжительностью зимнего периода и частотой заморозков (рис. 2а), хотя для этого вида нельзя также исключать реализацию выживания и через уход на зиму в более глубокие почвенные слои. Для D. rubidus известен быстрый темп созревания и сезонная синхронизация с эндогенной факультативной диапаузой на стадии кокона (Берман и др., 2010). Это позволяет виду выживать, несмотря на невозможность ухода от повреждающего воздействия температур в более глубокие слои, в отличие от O. lacteum, что связано с отнесенностью вида к подстилочной группе дождевых червей. Вероятно, поэтому у него на региональном уровне не выявляется значимых корреляционных связей с суммой активных температур (рис. 2а). Мы предполагаем, что отрицательная корреляция между численностью отдельных видов видового комплекса E. nordenskioldi и норной группы (рис. 2а, в), представленной двумя из этих видов, и суммой накопленных температур, скорее всего, не связаны напрямую причинно-следственными связями. Норная группа, вероятно, наименьшим образом зависит от температур теплого периода в силу горизонта обитания, однако зависит от влажности. В результате численность увеличивается при смещении в сторону тайги (рис. 2в, г), где сумма температур теплого периода будет закономерно ниже.

Положительная корреляция численности отдельных видов (рис. 2а, в) с количеством снеговой воды и общей суммой осадков за теплый период наблюдалась для некоторых видов дождевых червей, при этом в первую очередь у глубоко обитающих видов видового комплекса E. nordenskioldi (рис. 2а), а также у группы норных червей в целом (рис. 2в). Кроме того, некоторая положительная корреляция с количеством снеговой воды прослеживается для D. octaedra (рис. 2а). Показатель влажности является ключевым в распространении и изменении численности дождевых червей различных морфо-экологических групп (Curry, 2004; Eggleton et al., 2009). Расположение зоны исследования в таежной и лесостепной зонах отражает довольно большое количество осадков в течение теплого сезона, поэтому закономерно большее влияние этого параметра на численность норных видов. Считается, что от уровня влажности в большей мере зависят подстилочные виды (Eggleton et al., 2009; Crumsey et al., 2014). В условиях достаточного количества осадков в летний период для вида D. octaedra важнее оказывается влажность подстилки в условиях неустойчивости гидротермического режима в мае–июне на юго-востоке Западной Сибири (Сляднев, 1965), что обеспечивает таянье снега.

Связь численности дождевых червей с почвенными характеристиками. В модели ординации, описывающей связь почвенных характеристик и морфо-экологических групп дождевых червей, численность дождевых червей в большей мере описывается Dim 2 (исключение составляет группа норных червей). С этой же компонентой в первую очередь связаны такие параметры, как емкость катионного обмена почвы, насыпная плотность, доля глинистых частиц в мелкоземистой фракции. Общий азот, доля илистых частиц, доля частиц песка, содержание органического углерода почвы в мелкоземистой фракции, плотность органического углерода, а также показатель pH сильнее связаны с Dim 1 (рис. 3а).

В результате моделирования наблюдалась значительная отрицательная корреляция по содержанию углерода для подстилочной группы, в отличие от норной, и положительная корреляция с содержанием азота у всех морфо-экологических групп (рис. 3а). Связь численности дождевых червей с отдельными показателями химического состава почвы, такими как содержание и плотность органического углерода в почве, и содержанием общего азота может быть двухсторонней. С одной стороны, углерод почвы обеспечивает ресурсы, которые поддерживают разнообразие дождевых червей и размеры популяций (Edwards, Bohlen, 1996). При этом деятельность дождевых червей вызывает стабилизацию органического вещества в минеральном горизонте почвы (Angst et al., 2017), что считается ключевым процессом формирования лесных почв, в частности благодаря образованию макроагрегатов (Scheu, Wolters, 1991). При этом роль отдельных морфо-экологических групп может быть неравнозначна из-за разного источника питания (Перель, Соколов, 1964), и если норные черви, в отличие от собственно-почвенной группы, значительно повышают запасы углерода в почве и благодаря питанию листовым опадом, то подстилочные не участвует в педотурбациях и внесении органических веществ в почвенный слой, а их большая численность не сопряжена с накоплением в почве углерода (Scheu, Wolters, 1991). С другой стороны, известна привлекательность субстрата для почвенных беспозвоночных, включая дождевых червей, при более низком показателе отношения углерода к азоту (C: N) (Enríquez et al., 1993), что влияет на численность и биомассу дождевых червей в сообществах (Гераськина, 2020). Более того, общий азот в почве считается наиболее важным, наряду с кислотностью, условием среды, отвечающим за биоразнообразие дождевых червей в региональном масштабе (Nordström, Rundgren, 1974; Edwards, Bohlen, 1996; Joschko et al., 2006).

Для численности всех морфо-экологических групп наблюдалась отрицательная корреляция с содержанием глины в почвах (рис. 3а). Считается, что дождевые черви предпочитают легкие и среднесуглинистые почвы (Edwards, Bohlen, 1996). Вероятно, для норной группы корреляция не столь выражена, так как содержание глины в почве также связано с водоудерживающей способностью и содействует меньшему вымыванию органического вещества (Curry, 2004; Räty, Huhta, 2004), что соотносится с ранее обсуждаемыми положениями о связи норной группы с показателями, влияющими на влажность почвы (рис. 2в), и содержанием органического углерода (рис. 3а).

Численность дождевых червей отдельных морфо-экологических групп обладала положительной корреляционной связью с насыпной плотностью почвы (рис. 3а). Несмотря на то что существуют данные о снижении роющей активности дождевых червей при повышении насыпной плотности почвы (Capowiez et al., 2021) как показателя их жизнеспособности, в нашем исследовании насыпная плотность почвы варьировала незначительно (табл. 1), и, следовательно, положительную связь можно рассматривать как некоторое варьирование в пределах оптимальных условий существования. Кроме того, это может отражать влияние червей на данную характеристику. Хотя связь дождевых червей с насыпной плотностью почвы не выявляет статистически подтверждаемых общих закономерностей с разными типами почв у разных видов (Lang, Russell, 2020), локальные исследования показывают изменения характеристик порозности и уплотненности почвы под воздействием роющей деятельности дождевых червей при откладывании копролитов в норах (Pagenkemper et al., 2015).

Для всех групп дождевых червей нами наблюдалась отрицательная корреляция с емкостью катионного обмена почвы, а также с pH почвы для большинства групп (рис. 3а). Только группа собственно-почвенных червей проявила некоторую положительную корреляцию с увеличением pH, а группа подстилочных червей не проявляла связи с этим показателем. Известно положительное влияние копролитов на емкость катионного обмена почвы (Van Groenigen et al., 2019), а также предпочтение дождевыми червями слабокислых почв (Edwards, Bohlen, 1996). Однако положительная связь численности дождевых червей с повышением pH может проявляться до определенного предела (Li et al., 2020), а в нашем случае показатель pH варьировал от 5. 4 до 6. 8 (табл. 1). Полученные различия реакции дождевых червей разных морфо-экологических групп могут объясняться численным преобладанием O. lacteum, являющегося калькофильным (Перель, 1975), в группе собственно-почвенных червей во многих сообществах (табл. 2), а также меньшей реакцией подстилочной группы дождевых червей на кислотность почвы (Duddigan et al., 2021). Емкость катионного обмена связана положительно с pH и содержанием глины (рис. 3а), что, с одной стороны, согласуется с литературными данными (Helling et al., 1964), а с другой — может объяснять наблюдаемую отрицательную корреляцию этого параметра с численностью дождевых червей.

Связь численности с категориальными переменными. Ординация сообществ дождевых червей в отсутствие количественных показателей среды, основанная только на значении численности видов и морфо-экологических форм, позволяет выявить связь численности дождевых червей с категориальными переменными природного районирования, а также рассмотреть вопрос влияния сезонности на результаты учетов (рис. 4). Несмотря на то, что объясняемая доля дисперсии составила только около 76 % (табл. 3), кроме гидротермического зонирования, в модель включены такие параметры, как орографическая приуроченность и месяц сбора материала. Ординацию сообществ в плоскости Dim1–Dim2 по категориальным переменным можно считать показательной, так как большая часть категорий хорошо описывается ими (рис. 4а). Одним из вопросов, рассматриваемых в настоящей работе, является влияние месяца на численность сообщества дождевых червей. Полученная модель ординации с разбиением сообществ по месяцам сбора материала показывает большой разброс точек, соответствующих сообществам, поэтому нельзя говорить об однозначных изменениях численности. Показательным можно считать пересечение доверительных эллипсов, соответствующих маю, когда из-за повышенной влажности наблюдается пик численности дождевых червей в умеренных широтах (Edwards, Bohlen, 1996), и июлю, середине теплого периода и наиболее сухому месяцу. Можно предположить, что полученная разница между численностью сообществ, связанная с месяцем сбора материала, может отражать связь с другими факторами, влияющими на численность.

Рис. 4. Ординация сообществ на основании численности морфо-экологических форм дождевых червей (получены с помощью FAMD). Вклад в формирование первых двух главных компонент отдельных категорий качественных признаков, вовлеченных в моделирование, и степень их описания компонентами (а), доверительные эллипсы (уровень достоверности 0.95) при ординации по орографическому зонированию (б), месяцу сбора (в), гидротермическому зонированию (г). Условные обозначения: SLP — северная лесостепь, подтайга, UL — южная лесостепь, Tg — тайга, Bar — Барабинская лесостепь, PrO — Приобское плато, Sal — Салаир, Gsh — Горная Шория, Al — Алтай, Kal — Кузнецкий Алатау, Ma — май, Jn — июнь, Jl — июль, Au — август, Sen — сентябрь.

Во всех случаях доверительные эллипсы, сформированные на основании гидротермической зональности, не пересекаются, что указывает на значительную разницу по количественным показателям (рис. 2б, г; 3б, г; 4г). Таким образом, несмотря на определенную мозаичность распределения дождевых червей в зависимости от ландшафтных особенностей, можно говорить о связи численности сообществ дождевых червей в первую очередь с гидротермическим зонированием территории. Добавление орографической приуроченности сообщества в анализ, несмотря на снижение доли объясняемой дисперсии, показывает закономерную группировку сообществ (рис. 4б), в том числе отражающую пограничное положение между отдельными орографическими зонами (например, при переходе от Салаира к Приобскому плато).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В работе была показана связь численности дождевых червей в сообществах лесостепной и таежной зон на юго-востоке Западной Сибири с особенностями ландшафта, климатическими параметрами среды и со сроками сбора материала в течение теплого сезона с мая по сентябрь. Разделение сообществ на основе картографических данных показало возможность их использования для оценки изменчивости численности дождевых червей в сообществах лесостепной и таежной зон. Показано, что в первую очередь численность дождевых червей связана с гидротермической зональностью, и в меньшей — со сроками сбора материала в течение теплого сезона. Различия в численности дождевых червей в сообществах в большей мере объясняется климатическими параметрами среды и почвенными условиями. При этом полученные модели во всех случаях лучше объясняли изменчивость численности морфо-экологических групп дождевых червей, а не конкретных видов. Для всех групп наблюдалась корреляция численности с почвенными характеристиками, а наиболее значимыми можно считать содержание общего азота, плотность органического углерода, емкость катионного обмена, содержание глинистых частиц в почве и насыпную плотность почвы. Значительная корреляция с климатическими параметрами среды была показана только для норной группы дождевых червей.

Из рассмотренных видов только для видового комплекса E. nordenskioldi и O. lacteum наблюдались значительные корреляционные связи с рассмотренными климатическими параметрами. От суммы температур теплого и продолжительности зимнего периодов, частоты заморозков в большей мере зависит численность O. lacteum, плохо переносящего зимние условия. Климатические параметры, связанные с увлажнением почвы, больше связаны с численностью глубоко обитающих по почвенному профилю червей, принадлежащих видовому комплексу E. nordenskioldi.

Полученные результаты подтверждают наше предположение о том, что влажность на юге таежной зоны и в лесостепи на юго-востоке Западной Сибири в меньшей мере ограничивает численность дождевых червей. Связи, заложенные в основу изменения численности морфо-экологических групп дождевых червей в сообществах лесной зоны, могут быть использованы в оценке их функционального вклада в сообщества. Показанная возможность использования данных, отражающих зонирование территории, совместно с данными многолетнего мониторинга изменчивости условий среды может послужить основой для использования картографического подхода в типологизации сообществ дождевых червей в дальнейшем.

作者简介

M. Kim-Kashmenskaya

编辑信件的主要联系方式.
Email: m.kim-kashmenskaia@g.nsu.ru
俄罗斯联邦, Pirogov St. 1, Novosibirsk, 630090

参考

补充文件

附件文件

动作

1. JATS XML

下载

2. Fig. 1. Block diagram of modelling based on categorical and quantitative environmental variables and earthworm abundance data.

下载 (54KB)

索引源数据

3. Fig. 2. Correlation map of quantitative climatic indices, earthworm species abundance (a) and earthworm morpho-ecological groups (c), confidence ellipses (confidence level 0.95) for the corresponding ordination of communities based on the division by hydrothermal zones (b, d), obtained using FAMD. Notation: earthworm species as in Table 2; total - total number of earthworms in the community; nfd - number of days with temperatures below 0 °C, sw - snow water reserve, shc_5 - Selyaninov hydrothermal coefficient for the period with temperatures above 5 °C, gsp_5 - sum of precipitation for the period with temperatures above 5 °C, fcf - frequency of temperature transition through 0 °C, gdd_5 - sum of accumulated temperatures for the period with temperatures above 5 °C.

下载 (89KB)

索引源数据

4. Fig. 3. Correlation map of quantitative soil characteristics and abundance of morpho-ecological groups of earthworms (a) and abundance of morpho-ecological groups without quantitative environmental factors (c), confidence ellipses (confidence level 0.95) at appropriate ordination of communities based on division by hydrothermal zones (b, d), obtained using FAMD. Notation: bd - bulk density of the fine-grained fraction, nitrogen - total nitrogen (N), silt - fraction of silt particles (≥0.002 mm and ≤0.05 mm) in the fine-grained fraction, sand - fraction of sand particles (>0. 05 mm) in the fine-grained fraction, soc - soil organic carbon content in the fine-grained fraction, ocd - organic carbon density, clay - fraction of clay particles (< 0.002 mm) in the fine-grained fraction, cec - cation exchange capacity of soil, pH - acidity of soil water extract.

下载 (85KB)

索引源数据

5. Fig. 4. Ordination of communities based on the abundance of morpho-ecological forms of earthworms (obtained using FAMD). Contribution to the formation of the first two principal components of individual categories of qualitative traits involved in the modelling and the degree of their description by components (a), confidence ellipses (confidence level 0.95) at ordination by orographic zoning (b), month of collection (c), hydrothermal zoning (d). Notation: SLP - northern forest-steppe, sub-taiga, UL - southern forest-steppe, Tg - taiga, Bar - Barabinsk forest-steppe, PrO - Priob plateau, Sal - Salair, Gsh - Gornaya Shoria, Al - Altai, Kal - Kuznetskiy Alatau, Ma - May, Jn - June, Jl - July, Au - August, Sen - September.

下载 (82KB)

索引源数据