Паразитофауна Succinea putris (Mollusca: Pulmonata) на территории Санкт-Петербурга и Ленинградской области
- Авторы: Токмакова А.С.1, Прохорова Е.Е.1, Усманова Р.Р.1, Корниенко А.А.1, Виноградова А.А.2, Пчеленок E.A.1, Атаев Г.Л.1
-
Учреждения:
- Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена
- Зоологический институт РАН
- Выпуск: Том 59, № 1 (2025)
- Страницы: 34-48
- Раздел: Статьи
- URL: https://journal-vniispk.ru/0031-1847/article/view/288917
- DOI: https://doi.org/10.31857/S003118472501003X
- EDN: https://elibrary.ru/UMQNKO
- ID: 288917
Цитировать
Аннотация
На протяжении 2018–2024 годов изучалась инвазия моллюсков Succinea putris в Санкт-Петербурге и Ленинградской области. Основное внимание уделялось заражённости улиток спороцистами трематод Leucochloridium. Было найдено три вида этого рода: L. paradoxum, L. perturbatum и L. vogtianum. Однако в ходе вскрытия моллюсков Succinea putris было отмечено еще семь видов паразитов, относящихся как к трематодам, так и к другим группам многоклеточных и даже протистов: инфузории подтипа Intramacronucleata, кокцидии Klossia sp., метацеркарии трематод Brachylaima mesostoma и Pseudoleucochloridium soricis, метацестоды Monocercus sp., нематоды семейства Mermithidae, личинки двукрылых Pherbellia sp. Кроме этого, были отмечены различные комбинации множественных заражений, образованных этими паразитами.
Полный текст

Об авторах
А. С. Токмакова
Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена
Email: ataev.gennady@gmail.com
Лаборатория экспериментальной зоологии
Россия, 191186, Санкт-Петербург, наб. реки Мойки, д. 48Е. Е. Прохорова
Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена
Email: ataev.gennady@gmail.com
Лаборатория экспериментальной зоологии
Россия, 191186, Санкт-Петербург, наб. реки Мойки, д. 48Р. Р. Усманова
Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена
Email: ataev.gennady@gmail.com
Лаборатория экспериментальной зоологии
Россия, 191186, Санкт-Петербург, наб. реки Мойки, д. 48А. А. Корниенко
Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена
Email: ataev.gennady@gmail.com
Лаборатория экспериментальной зоологии
Россия, 191186, Санкт-Петербург, наб. реки Мойки, д. 48А. А. Виноградова
Зоологический институт РАН
Email: ataev.gennady@gmail.com
Россия, 199034, Санкт-Петербург, Университетская наб., 1
E. A. Пчеленок
Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена
Email: ataev.gennady@gmail.com
Лаборатория экспериментальной зоологии
Россия, 191186, Санкт-Петербург, наб. реки Мойки, д. 48Г. Л. Атаев
Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена
Автор, ответственный за переписку.
Email: ataev.gennady@gmail.com
Лаборатория экспериментальной зоологии
Россия, 191186, Санкт-Петербург, наб. реки Мойки, д. 48Список литературы
- Атаев Г.Л. 2014. Изучение дочерних генераций редий Echinostoma caproni (Trematoda) в условиях культивирования in vitro. Паразитология 48 (6): 423–429. [Ataev G.L. 2014. The study of daughter rediae Echinostoma caproni (Trematoda) in vitro cultivation. Parazitologiya 48 (6): 423–429. (in Russian)]
- Атаев Г.Л., Добровольский А.А. 1992. Развитие микрогемипопуляции редий Philophthalmus rhionica в моллюсках, природно-зараженных другими видами трематод. Паразитология 26 (3): 227–233. [Ataev G.L., Dobrovolskij A.A. 1992. Development of microhemipopulation of Philophthalmus rhionica rediae in molluscs naturally infected with other species of trematodes. Parazitologiya 26 (3): 227–233. (in Russian)]
- Атаев Г.Л., Добровольский А.А., Токмакова А.С. 2013. Размножение партенит трематод Leucochloridium paradoxum (Trematoda: Leucochloridiidae). Паразитология 47 (2): 178–182. [Ataev G.L., Dobrovolskij A.A., Tokmakova A.S. 2013. Reproduction of trematode Leucochloridium paradoxum sporocysts (Trematoda: Leucochloridiidae). Parazitologiya 47 (2): 178–182. (in Russian)]
- Атаев Г.Л., Токмакова А.С. 2015. Сезонные изменения в биологии Leucochloridium paradoxum (Trematoda: Leucochloridiomorphidae). Паразитология 49 (3): 200–207. [Ataev G.L., Tokmakova A.S. 2015. Seasonal changes in the biology of Leucochloridium paradoxum (Trematoda: Leucochloridiomorphidae). Parazitologiya 49 (3): 200–207. (in Russian)]
- Атаев Г.Л., Усманова Р.Р., Токмакова А.С. 2023. Роль моллюсков Succinea putris в поддержании жизненного цикла трематод Leucochloridium paradoxum. VII Съезд паразитологического общества: итоги и актуальные задачи, Петрозаводск, 16–20 октября 2023, 32–33. [Ataev G.L., Usmanova R.R., Tokmakova A.S. 2023. The role of the Succinea putris mollusc in maintaining the life cycle of the Leucochloridium paradoxum trematode. VII Congress of the Parasitological Society: Results and Current Tasks, Petrozavodsk, October 16–20, 2023, 32–33. (in Russian)]
- Ишигенова Л.А., Корниенко С.А. 2013. Развитие цистицеркоида Monocercus arionis (Cestoda, Dilepididae). Зоологический журнал 92 (11): 1–16. [Ishigenova L.A., Kornienko S.A. 2013. Development of cysticercoids in Monocercus arionis (Cestoda, Dilepididae). Zoological Journal 92 (11): 1–16. (in Russian)]. https://doi.org/10.7868/S0044513413110068
- Соболева Т.Н. 1986. Циклы развития трематод надсемейства Brachylaimoidea. В кн.: Гвоздев Е.В., Ждярска З. (ред.). Функциональная морфология личинок трематод и цестод. Алма-Ата, Наука, 70–75.
- Ataev G.L., Zhukova A.A., Tokmakova A.S., Prokhorova E.E. 2016. Multiple infection of amber Succinea putris snails with sporocysts of Leucochloridium spp. (Trematoda). Parasitology research 115 (8): 3203–3208. https://doi.org/10.1007/s00436-016-5082-6
- Ataev G.L., Usmanova R.R., Vinogradova A.A., Prokhorova E.E., Tokmakova A.S. 2024. Development and reproduction of sporocysts of Leucochloridium paradoxum (Trematoda). Invertebrate Biology 143 (4): e12443. https://doi.org/10.1111/ivb.12443
- Ataev G.L. 2023. Experimental study of the effect of Echinostoma caproni metacercariae on the survival of molluscs Biomphalaria pfeifferi. Amurian Zoological Journal 15 (4): 712–723. https://www.doi.org/10.33910/2686-9519-2023-15-4-712-723
- Barker G.M. 2004. Natural Enemies of Terrestrial Molluscs. UK, CABI Publishing, 320 p.
- Bratt A.D., Knutson L.V., Foote B.A., Berg C.O. 1969. Biology of Pherbellia (Diptera: Sciomyzidae). Cornell University Agricultural Experiment Station, New York State College of Agriculture, NY, Ithaca. Memoir. 404, 247 p.
- Chitwood B.G., Chitwood M.B. 1937. Snails as hosts and carriers of nematodes and Nematomorpha. The Nautilus 50: 130–135.
- Combes С. 1982. Trematodes: antagonism between species and sterilizing effects on snails in biological control. Parasitology 84 (4): 151–175. https://doi.org/10.1017/S0031182000053634
- Darriba D., Taboada G.L., Doallo R., Posada D. 2012. jModelTest 2: more models, new heuristics and parallel computing. Nature Methods 9 (8): 772. https://doi.org/10.1038/nmeth.2109
- Denver D., Howe D.K., Colton A.J., Richart C.H., Mc Donnell R.J. 2024. The biocontrol nematode Phasmarhabditis hermaphrodita infects and increases mortality of Monadenia fidelis, a non-target terrestrial gastropod species endemic to the Pacific Northwest of North America, in laboratory conditions. PLoS One 19 (3): e0298165. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0298165
- Dönges J. 1972. Double infection experiments with echinostomatids (Trematoda) in Lymnaea stagnalis by implantation of rediae and exposure to miracidia. International journal for parasitology 2 (4): 409–423. https://doi.org/10.1016/0020-7519(72)90085-9
- Felsenstein J. 1985. Confidence limits on phylogenies: an approach using the bootstrap. Evolution 39: 783–791. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1985.tb00420.x
- Gaponov S. 2016. Fauna and bioecology of snail-killings flies (Diptera Sciomyzidae) in the Central black soil region of Russia. Proceedings of Voronezh State University. Series Law. 1: 54–63.
- Grell K.G. 1973. Protozoology. Heidelberg, Springer Berlin, 556 p.
- Hall T.A. 1999. BioEdit: A user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT. Nucleic Acids Symposium Series 41: 95–98.
- Heneberg P., Sitko J., Bizos J. 2016. Molecular and comparative morphological analysis of central European parasitic flatworms of the superfamily Brachylaimoidea Allison, 1943 (Trematoda: Plagiorchiida). Parasitology 143: 455–474. https://doi.org/10.1017/S003118201500181X
- Jukes T.H., Cantor C.R. 1969. Evolution of protein molecules. In: Munro H.N. (ed.). Mammalian protein metabolism. New York, Academic Press, 21–132. https://doi.org/10.1016/C2013-0-12458-0
- Korneva Zh.V., Kornienko S.A., Gulyaev V.D. 2011. Morphology and ultrastructure of reproductive organs of Monocercus arionis (Sibold, 1850) Villot, 1982 (Cestoda: Cyclophyllidea). Inland Water Biology 4 (1): 21–27. https://doi.org/10.1134/S1995082910041029
- Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C., Tamura K. 2018. MEGA X: Molecular Evolutionary Genetics Analysis across Computing Platforms. Molecular Biology and Evolution 35 (6): 1547–1549. https://doi.org/10.1093/molbev/msy096
- Lie K.J., Basch P.F., Heуneman D., Beck A.J. 1968. Implications for trematode control of interspecific larwae antogonism within snail hosts. Transactions of the Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene 62 (3): 299–319. https://doi.org/10.1016/0035-9203(68)90081-3
- Lim H.K., Heyneman D. 1972. Intramolluscan inter-trematode antagonism: review of factors influencing the host-parasite system and its possible role in biological control. Advances in parasitology 10: 191–268. https://doi.org/10.1016/s0065-308x(08)60175-x
- Loker E.S., Coustau C., Ataev G.L., Jourdane J. 1999. In vitro culture of rediae of Echinostoma caproni. Parasite 6 (2): 169–174. https://doi.org/10.1051/parasite/1999062169
- Machado S.M.P., Magalhães L.A., Artigas P.d.T., Cordeiro N.d.S., Carvalho J.F.d. 1988. Verificação de antagonismo entre larvas de schistosoma mansoni e larvas de outros digenea em biomphalaria tenagophila, molusco planobídeo de criadouro natural situado na região de campinas, sp, brasil. Revista De Saúde Pública 22 (6): 484–488. https://doi.org/10.1590/s0034-89101988000600003
- Moltmann U.G. 1980. Light and electron microscopic studies on the merogony of Klossia helicina (Coccidia; Adeleidea) in snail kidney tissue cultures. Zeitschrift fur Parasitenkunde 62: 165–178.
- Morand S., Wilson M.J., Glen D.M. 2004. Nematodes (Nematoda) parasitic in terrestrial gastropods. In: Barker G.M. (ed.) Natural enemies of terrestrial molluscs. Cabi Publishing, UK, 525–558.
- Moravec F., BarusV., Risavy B., Yousif F. 1974. Observation on the development of two echonostomes, Echinoparyphium recurvatum and Echinostoma revolutum, the antagonists of human schistosomes in Egypt. Folia Parasitologica 21 (2): 107–126.
- Mouahid A., Mone H. 1990. Interference of Echinoparyphium elegans with the host-parasite system Bulinus truncates–Schistosoma bovis in natural condition. Annals of Tropical Medicine and Parasitology 84 (4): 341–348. https://www.doi.org/10.1080/00034983.1990.11812478
- Pojmańska T. 2002. Family Panopistidae Yamaguti, 1958. In: Gibson D.I., Jones A., Bray R.A. (eds.) Keys to the Trematoda: V. 1. Cabi Publishing, a division of CAB International and the Natural History Museum: Wallingford, Oxon – London, 61–64. https://doi.org/10.1079/9780851995472.0061
- Prokhorova E.E., Usmanova R.R., Ataev G.L. 2020. An analysis of morphological and molecular genetic characters for species identification of amber snails Succinea putris (Succineidae). Invertebrate zoology 17 (1): 1–17. https://www.doi.org/10.15298/invertzool.17.1.01
- Reynolds B.D. 1936. Colpoda steini, a facultative parasite of the land slug, Agriolimax agrestis. Journal of Parasitology 22 (1): 48–53. https://doi.org/10 .2307/3271896
- Sokolova Y.Y., Overstreet R.M., Heard R.W., Isakova N.P. 2021. Two new species of unikaryon (Microsporidia) hyperparasitic in microphallid metacercariae (Digenea) from florida intertidal crabs. Journal of Invertebrate Pathology 182: 107582. https://doi.org/10 .1016/j.jip.2021.107582
- Usmanova R.R., Ataev G.L., Tokmakova A.S., Tsymbalenko N.V., Prokhorova E.E. 2023. Genotypic and morphological diversity of trematodes Leucochloridium paradoxum. Parasitology research 122 (4): 997–1007. https://doi.org/10.1007/s00436-023-07805-7
- Usmanova R.R., Prokhorova E.E. 2023. Finding of an unusually colored sporocyst of the genus Leucochloridium in a Succinea putris snail. Doklady Biological Science 511: 222–227. https://doi.org/10.1134/S0012496623700473
- Valadão M.C., Silva B.C.M., López-Hernández D., Araújo J.V., Locke S.A., Pinto H.A. 2018. A molecular phylogenetic study of the caecal fluke of poultry, Postharmostomum commutatum (= P. gallinum) (Trematoda: Brachylaimidae). Parasitology research 117 (12): 3927–3934. https://doi.org/10.1007/s00436-018-6102-5
- Żbikowska E., Marszewska A., Cichy A., Templin J., Smorąg A., Strzała T. 2020. Cepaea spp. as a source of Brachylaima mesostoma (Digenea: Brachylaimidae) and Brachylecithum sp. (Digenea: Dicrocoeliidae) larvae in Poland. Parasitology research 119 (1): 145–152. https://doi.org/10.1007/s00436-019-06516-2
- Zhukova A.A., Prokhorova E.E., Tokmakova A.S., Tsymbalenko N.V., Ataev G.L. 2014. Identification of species Leucochloridium paradoxum and L. perturbatum (Trematoda) based on rDNA sequences. Parazitologiya 48 (3): 185–192.
Дополнительные файлы
