Breeding success of the interspecies hybrids: Reduced fertility in the hybridogeneous magpie population (Pica pica × Pica serica, Aves)

全文:

При вторичном контакте популяций или близких видов после достаточно длительного периода их географической изоляции часто происходит гибридизация, исход которой неоднозначен. Он зависит от успешности видовых “изолирующих механизмов” (Майр, 1968), в последнее время называемых более нейтрально “репродуктивными барьерами” (Mallet, 2005). Биологическая концепция вида – один из базисов синтетической теории эволюции – различает презиготические и постзиготические репродуктивные барьеры. И те и другие барьеры зависят от уровня генетической дивергенции пришедших в контакт форм. В случае нарушения или несовершенства презиготических барьеров успех гибридизации варьирует от полного отсутствия потомства из-за несовместимости геномов до той или иной степени успешности скрещивания с интрогрессией и/или слиянием популяций, иногда приводящей к гибридогенному видообразованию. Эти процессы напрямую связаны с проблемами видообразования и поддержания целостности видов.

О непосредственных результатах вторичного контакта обычно судят по фенотипическому или генотипическому составу популяций и другим косвенным показателям. Прямые оценки успешности размножения в гибридогенных популяциях редки по причине затрудненности таких наблюдений у большинства животных. Исключение представляют, видимо, только насекомые, амфибии и птицы (особенно открыто гнездящиеся виды). Удачную возможность такого анализа предоставляет евразийская (обыкновенная) сорока Pica pica (Linnaeus, 1758). Недавний вторичный контакт ее близких, но генетически и морфологически дивергировавших видов был нами выявлен путем интеграционного анализа (Kryukov et al., 2022).

Сорока P. pica sensu lato широко распространена в Палеарктике от Пиренеев до Камчатки. Ранее в составе вида насчитывали до 13 подвидов, включая два в Неарктике (Madge, Burn, 1999). Современная таксономическая схема выделяет пять видов в Палеарктике: P. pica, P. mauritanica, P. asirensis, P. bottanensis и P. serica (Madge et al., 2020; Gill et al., 2021). Их ареалы разделены разрывами, за исключением контактирующих двух последних. Особенно интересны взаимоотношения между P. pica leucoptera и P. serica jankowskii в Юго-Восточном Забайкалье и Северо-Восточной Монголии с разрывом ареалов, который постепенно заполняется и сопровождается гибридизацией (Kryukov et al., 2017, 2022; Горошко и др., 2018). О существовании обширного разрыва ареала сороки в районе Восточного Забайкалья и запада Амурской области известно достаточно давно (Штегман, 1932; Рустамов, 1954, и др.). Тем не менее на картах ряда работ в основном обзорного характера безосновательно сообщается о непрерывном ареале в этом регионе (Goodwin, 1986; Zhang et al., 2012). Никаких специальных исследований на этот счет здесь не проводилось. Довольно быстрое распространение с востока P. s. jankowskii вдоль Транссибирской магистрали, автодорог и речных долин в бассейне Верхнего Амура было выявлено лишь в ходе наших работ (Горошко, 2018; Горошко и др., 2018). С запада навстречу ей продвигается P. p. leucoptera, но с меньшей скоростью. Оба вида отличаются окраской и размерами, хотя не всегда в полевых условиях они легко диагностируются. Гораздо лучше они различаются по звуковой коммуникации. Сигнал тревоги сорок представляет собой стрекотание, со слитыми, быстро повторяющимися элементами у западного вида и раздельными, медленными – у восточного.

Нашими полевыми наблюдениями выявлено два участка контакта расширяющихся ареалов P. p. leucoptera и P. s. jankowskii: в бассейне р. Керулен в Монголии около границы с Китаем и в бассейне р. Аргунь в России также вдоль границы с Китаем. Их взаимоотношения устанавливаются на наших глазах. На обоих участках популяции сильно разрежены, а гнездовые ареалы хотя и сближены, но фактически не соединяются (ширина полосы разрыва составляет 50–100 км). При этом в обоих местах имеют место практически ежегодные и нередко массовые послегнездовые инвазии P. s. jankowskii вглубь гнездового ареала P. p. leucoptera, часто сопровождающиеся длительным обитанием там P. s. jankowskii как минимум в зимний период. При этом P. p. leucoptera и P. s. jankowskii держатся смешанными стаями без каких-либо признаков взаимной неприязни. Часть мигрантов остается там и на лето. Это создает благоприятные условия для формирования смешанных пар и потока генов при условии успешных межвидовых скрещиваний. Мы не располагаем достаточной информацией об аналогичных инвазиях P. p. leucoptera вглубь ареала P. s. jankowskii, но, по имеющимся данным, они имеют гораздо меньшие масштабы. По нашим наблюдениям и генетическому анализу ядерных снипов (однонуклеотидного полиморфизма, SNP) установлено, что в обоих местах происходит ограниченная гибридизация этих видов, гораздо более массовая на р. Керулен, с локальным скоплением там гибридов (Kryukov et al., 2022). В бассейне р. Аргунь отмечены отдельные гибриды, однако без непосредственного соседства гнездовых территорий обоих видов. К северу от Керулена в Забайкалье обитает относительно генетически чистая популяция P. p. leucoptera с отдельными встречами гибридов по данным генетического анализа, хотя в ходе полевых наблюдений гибриды не выявлены. На прилежащих участках китайской территории отмечено гнездование чистых P. s. jankowskii.

Одним из оснований для недавнего поднятия статуса до видового для западной Pica pica и восточной Pica serica групп подвидов, включающих соответственно P. p. leucoptera и P. s. jankowskii, было обнаружение их глубокой генетической дивергенции по контрольному региону (CR) митохондриальной ДНК (мтДНК) (Kryukov et al., 2004, 2017) и полному митохондриальному геному (Kryukov et al., 2020) на уровне генетической дистанции около 4%. В связи с этим при скрещивании столь удаленных форм, дивергировавших по молекулярным данным порядка 2 млн лет назад (0.94–2.7 млн лет назад – Kryukov et al., 2004; 2.27 млн лет – Song et al., 2018; или 1.68 млн лет – Kryukov et al., 2022), можно было ожидать несовместимости геномов, стерильности и/или нежизнеспособности гибридного потомства. Однако нам удалось обнаружить успешно размножающиеся смешанные пары и пары, включающие гибридных особей с жизнеспособным потомством. Цель настоящей работы – сравнительный анализ успешности гнездования сорок в гибридогенной и сопредельных чистых популяциях.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Для удобства анализа мы выделяем четыре условные популяции сороки: 1) относительно чистую популяцию P. p. leucoptera в Забайкалье севернее Монголии в бассейне р. Онон и на сопредельных территориях (для краткости эта территория условно названа в статье Центральным Забайкальем); 2) чистую популяцию P. s. jankowskii в Северо-Восточном Китае; 3) отчетливо сформировавшуюся гибридогенную популяцию в Северо-Восточной Монголии в долине р. Керулен вблизи границы с Китаем; 4) также отдельно рассматриваем территорию Восточного Забайкалья в бассейне р. Аргунь вдоль границы с Китаем, где, возможно, началось формирование молодой гибридогенной популяции. Всего в ходе полевых маршрутных наблюдений в 2015– 2021 гг. мы проанализировали фенотипический состав 119 гнездовых пар. Для видовой идентификации в полевых условиях использовали 8× бинокли и 25–75× трубу, а также фотосъемку на камеру Nikon c 150–500× объективом. Тревожные позывки анализировались на слух и записывались на рекордеры ZOOM H5 и Sound Devices 702 с микрофонами SGH-6 (ZOOM) и Telinga Stereo MK2 соответственно, с последующим спектральным анализом.

Для сравнительного анализа состава пар и успешности гнездования обнаружено и проанализировано 89 обитаемых гнезд сороки: 23 в Центральном Забайкалье, 4 в Северном Китае, 33 в Северо-Восточной Монголии и 29 в бассейне Аргуни. Видовая принадлежность установлена для 168 взрослых гнездовых особей сорок. В гнездах с кладками жизнеспособность и степень насиженности яиц проверялись просвечиванием в темной коробке, затем, при необходимости, – опусканием яиц в теплую воду. В комплексе эти два метода в подавляющем большинстве случаев позволяют безошибочно определять исследуемые показатели. Невозможно лишь гарантированно распознать нежизнеспособные яйца в очень свежих, ненасиженных кладках. Поэтому такие кладки мы через некоторое время проверяли повторно. Для яиц, определенных как нежизнеспособные, делали их контрольное вскрытие, которое во всех случаях подтвердило их нежизнеспособность. При наличии возможности гнезда проверяли также на стадии птенцов, однако в связи с маршрутным характером работ, это удалось сделать лишь для части гнезд.

Пару считали плодовитой (фертильной) при наличии хотя бы одного птенца или оплодотворенного яйца на поздней стадии насиживания, и неплодовитой (стерильной) – при наличии только нежизнеспособных яиц. Нежизнеспособность яиц может быть вызвана рядом причин: неоплодотворенностью; гибелью зародыша из-за генетических проблем, вызывающих нарушение эмбриогенеза и развития; гибелью зародыша из-за неблагоприятных условий (например, переохлаждения) и др. Показательно, что в полностью нежизнеспособных кладках нам ни разу не удалось обнаружить каких-либо признаков развития зародыша, что означает, что такие яйца были неоплодотворенными или зародыши в них погибли на самых ранних стадиях развития. В частично жизнеспособных кладках нежизнеспособные яйца в большинстве случаев были также без признаков развития зародыша, реже встречались с зародышами, погибшими на начальных стадиях развития, крайне редко – с зародышами, погибшими на средних стадиях. Для расчета достоверности различий параметров плодовитости по критерию χ² применен пакет Statistica v. 12 (StatSoft Inc.).

РЕЗУЛЬТАТЫ

В Восточной Монголии из 33 гнездовых пар по крайней мере 11 были смешанными: один партнер гибрид по окраске и/или позывке, или P. s. jankowskii, а другой P. p. leucoptera. Из них 8 смешанных пар обитали в долине р. Керулен в крайней восточной части Монголии не далее 30 км от границы с Китаем, и еще три – севернее, на р. Ульдза. Остальные пары принадлежали P. p. leucoptera и обитали на более удаленной от Китая западной части долины Керулена, а также сопредельных с Забайкальем северных территориях Монголии. На Китайской территории у оз. Улан-Нур (бассейн р. Оршун-Гол, южнее оз. Далайнор) встречены только чистые P. s. jankowskii. На северо-восток от Керулена в Забайкалье, в долине Аргуни, протекающей по границе России и Китая, видовой состав обоих партнеров удалось определить в 34 парах, из которых 21 P. p. leucoptera, 11 P. s. jankowskii и две смешанные пары. Ближайшие чистые пары P. p. leucoptera и P. s. jankowskii встречены на дистанции 70 км друг от друга, что говорит о пространственном разобщении видов в целом. В то же время пара чистых P. p. leucoptera гнездилась всего в 4 км от смешанной пары. В ней самка принадлежала к P. s. jankowskii, судя по мтДНК ее птенцов, но самец имел признаки P. p. leucoptera в фенотипе и голосе. В гнезде другой пары – самец гибрид и самка P. p. leucoptera – все 8 яиц были нежизнеспособны.

По опросам местных жителей и нашим многолетним наблюдениям, контакт P. s. jankowskii и P. p. leucoptera возник в долине Аргуни лишь 20–30 лет назад. В то же время проведенный нами анализ литературных и иных данных позволяет предположить, что контакт в бассейне р. Керулен сформировался намного раньше (Горошко и др., 2018). Таким образом, различия в плотности контакта и масштабах гибридизации на этих двух участках, вероятно, связаны с разной длительностью их существования.

В ходе обследования гнезд сорок установлено, что во всех популяциях в гнездах некоторых плодовитых пар наряду с жизнеспособными яйцами или птенцами присутствовали также нежизнеспособные яйца. Так, в популяции Забайкалья обнаружили 22% гнезд (5 гнезд из 23) с одним или несколькими такими яйцами, на Аргуни – 11% (3 из 28), а в Монголии – 47% (9 из 19) (табл. 1, различия не достоверны). Однако более важно, что некоторые гнезда содержали только нежизнеспособные яйца, без видимых признаков развития зародыша, что означает стерильность таких пар. Из 33 гнезд в Восточной Монголии 14 (42%) принадлежали стерильным парам, остальные – фертильным парам, поскольку содержали птенцов или хотя бы часть жизнеспособных яиц. В популяции Аргуни найдено лишь одно гнездо с нежизнеспособной кладкой, что составило 3% от 29 гнезд, а в Центральном Забайкалье не было ни одного гнезда с мертвыми кладками. Различия достоверны при сравнении показателей гибридной популяции Монголии с “чистой” контрольной популяцией Центрального Забайкалья (табл. 1). Содержимое всех таких яиц было обследовано и ни в одном не найдено признаков развития эмбрионов, что означает неоплодотворение или раннюю гибель эмбриона. Практически во всех случаях птицы насиживали такие нежизнеспособные яйца значительно дольше положенного срока, вплоть до высыхания их содержимого. Отсутствие в яйцах мертвых эмбрионов не позволило провести их генетический анализ, в отличие от предпринятого анализа мтДНК и ядерных снипов у птенцов всех гнезд. Результаты этого анализа и карты с точками находок гнезд приведены в упомянутой статье (Kryukov et al., 2022). В частности, по ядерным снипам мы показали, что по крайней мере часть гибридов F1 жизнеспособны и плодовиты, поскольку в разных гнездах их потомков обнаружены птенцы с неодинаковыми долями ядерных аллелей, специфичных к обоим видам, что говорит о наличии ряда поколений возвратных скрещиваний.

 

Таблица 1. Состав гнездящихся пар и жизнеспособность кладок в разных популяциях сороки

Популяции	Число и состав пар с обследованными гнездами					Плодовитость пар
	Число гнездящихся пар	Число пар чистых P. p. leucoptera	Число смешанных пар или с гибридом	Число пар чистых P. s. jankowskii	Вид одного из партнеров не определен	Число жизнеспособных кладок плодовитых пар	Число нежизнеспособных кладок со всеми мертвыми яйцами	Число жизнеспособных кладок с некоторыми мертвыми яйцами	Общее число кладок с некоторыми или всеми мертвыми яйцами
P. p. leucoptera, Центральное Забайкалье	23	17	0	0	6	23	0	5	5
P. p. leucoptera + + P. s. jankowskii, бассейн р. Аргунь	29	9	2	10	8	28	1	3	4
P. p. leucoptera × × P. s. jankowskii, Восточная Монголия	33	7	11	0	15	19*	14*	9*	23*
P. s. jankowskii, Северо-Восточный Китай	4	0	0	4	0	4	0	0	0
Итого	89	33	13	14	29	74	15	17	32

Примечание. * Означает достоверность различий по критерию χ² и при уровне значимости р < 0.05 при сравнении показателей гибридогенной популяции Монголии с контрольной популяцией Забайкалья.

 

Важно отметить, что в Монголии 12 из 14 гнезд с мертвыми кладками были обнаружены в восточной части долины Керулена – именно там, где встречено большинство смешанных пар. Среди этих 14 пар как минимум 6 имели в своем составе гибрида. На Аргуни у двух упомянутых выше смешанных пар в одном гнезде были только погибшие яйца и у второй пять живых птенцов, а остальные 19 чистых пар P. p. leucoptera и P. s. jankowskii были плодовиты. Также плодовиты были 23 чистые пары P. p. leucoptera в Центральном Забайкалье и 4 пары P. s. jankowskii в Северо-Восточном Китае.

ОБСУЖДЕНИЕ

Полученные нами данные, несомненно, указывают на пониженную успешность гнездования (по крайней мере, его начальной стадии) в гибридогенной популяции Восточной Монголии по сравнению с относительно чистыми близлежащими популяциями Центрального Забайкалья, бассейна р. Аргуни и Северо-Восточного Китая, находящимися в сходных экологических и климатических условиях. Эта неуспешность проявляется в нарушениях оплодотворения и/или ранней эмбриональной гибели зародышей. С учетом специфики маршрутного характера нашей работы разграничение этих событий не входило в наши задачи и должно послужить предметом дальнейших исследований.

Гибридизация часто сопровождается стерильностью и/или пониженной жизнеспособностью первого или последующих поколений гибридов. Гибридологический анализ применяется для определения видового статуса животных, например, грызунов (Соколов, Васильева, 1993; Osipova, Soktin, 2006), хотя часто его не достаточно для принятия таких решений. Однако опыты по скрещиванию в неволе дают искаженную картину природных ситуаций, поскольку не учитывают поведенческие аспекты изоляции (различия в брачном поведении и избирательность спариваний) и экологические предпочтения. В природных гибридных зонах пониженная плодовитость или приспособленность гибридов служит признаком “зоны напряжения” (tension zone; Barton, Hewitt, 1985), поддерживаемой балансом между отбором против гибридов и притоком генов в зону. И наоборот, наличие узкой гибридной зоны позволило предположить наличие отбора против гибридов иволог Icterus bullockii и I. galbula (Walsh et al., 2020). Аналогично, пониженный размер кладок обнаружен в узкой гибридной зоне дубоносов Pheucticus ludovicianus и P. melanocephalus (Anderson, Daugherty, 1974). Особенно интересны случаи неполной стерильности при незавершенном видообразовании. У птиц постзиготическая межвидовая изоляция выражена слабее, чем у большинства других высших животных, и скрещивания в пределах рода часто успешны и в природе, а не только в неволе, понижая приспособленность F1 незначительно. Однако естественная гибридизация у птиц происходит реже, чем можно было ожидать, поскольку у них основную роль в поддержании видовой целостности играет презиготическая изоляция (Grant Р., Grant В., 1992; Edwards et al., 2005). Поскольку постзиготическая изоляция развивается дольше, чем обычно происходит видообразование, то на ранних его стадиях особенно важна презиготическая изоляция (Price, Bouvier, 2002). Тем не менее она достаточно легко нарушается, особенно при содержании животных в неволе, на границах симпатрических ареалов и на фронтах инвазии, где выбор конспецифичных брачных партнеров ограничен.

В природе гибридизирует от 10 до 20% видов птиц, и это число варьирует в зависимости от часто спорных таксономических рангов скрещивающихся форм: вид–подвид (Ottenburghs, 2023). Описаны результаты 407 вариантов гибридизации (в основном в неволе) 367 видов птиц, представляющих таксономические ранги от подвидов до семейств, от нормальной плодовитости до полной нежизнеспособности обоих полов (Price, Bouvier, 2002). В этих опытах более половины скрещиваний в пределах рода дали плодовитых гибридов. Данные подтвердили, что в процессе видообразования презиготическая изоляция развивается раньше, чем постзиготическая, и стерильность возникает раньше неприспособленности. Стерильность гибридов F1 обычно наблюдалась у обоих полов, но самцы в 98% случаев имели повышенную жизнеспособность по сравнению с самками. Обнаружена положительная регрессия генетической дивергенции по митохондриальному гену cytB с индексом жизнеспособности гибридов, от нормальной плодовитости до полной нежизнеспособности обоих полов (Price, Bouvier, 2002). Интересно, что часто близкие виды сосуществуют в симпатрии, даже если внутренняя генетическая несовместимость, обеспечивающая стерильность или неприспособленность F1, не эффективна.

Анализ результатов межвидовых скрещиваний в неволе 21 вида голубиных Columbidae показал, что с увеличением дивергенции (судя по генетической дистанции по гену цитохрома b мтДНК) доля нежизнеспособных яиц от числа отложенных растет (Lijtmaer et al., 2003). Этот показатель постзиготической изоляции близок для первого поколения гибридизации и возвратных скрещиваний, но повышен во втором гибридном поколении. У южно-американских вьюрков р. Sporophila при межвидовых скрещиваниях в неволе вылуплялось 71% птенцов, а в конспецифичных – только 44%, вероятно, ввиду инбридинга из-за клеточного размножения, а по числу слетков они не отличались (Campagna et al., 2018).

Во многих работах по природной гибридизации птиц плодовитость гибридов не исследована или ее снижения не обнаружено, но есть и другие примеры. При гибридизации подвидов птицы-носорога красноклювого токо Tockus erythrorhynchus успех вылупления в гибридных или гетероспецифичных парах понижен на 10% по сравнению с гомоспецифичными парами, при одинаковом размере кладок (Delport et al., 2004). Показано, что успех размножения гаичек Parus atricapillus и P. carolinensis положительно коррелирует с индексом генетической совместимости гнездящихся партнеров, и чистые самцы более продуктивны, чем гибридные (Bronson et al., 2005). В гибридной зоне мухоловок Ficedula hypoleuca и F. albicollis гибридные самки частично плодовиты, и в кладках пар с такими самками было больше нежизнеспособных яиц, чем в кладках с гибридными самцами (Sætre et al., 1999). При этом успех вылупления у пар с гибридами был или полным, или нулевым. Успешность размножения овсянковых кардиналов Passerina amoena и P. cyanea в гибридной зоне понижена, причем доля вылупившихся птенцов, и в особенности доля вылетевших слетков, понижена сильнее в парах с гибридными самками, чем в парах с гибридными самцами (Baker, Boylan, 1999). Эти и многие другие примеры подтверждают правило Холдейна (Haldane, 1922), декларирующее позитивную связь пониженной жизнеспособности и плодовитости гибридов с гетерогаметным полом (самки у птиц). В нашей работе специфика материала и трудности в полевом распознавании полов, особенно у негнездящихся птиц, не позволили проверить возможное различие в соотношении полов между популяциями. Однако показанная ранее асимметричная интрогрессия ядерных генов от P. s. jankowskii к P. p. leucoptera и отсутствие какой-либо интрогрессии мтДНК (Kryukov et al., 2022) могут быть частично объяснены предполагаемой стерильностью гибридных самок F1, в соответствии с правилом Холдейна.

Описанная в приведенных примерах постзиготическая изоляция отражает степень несовместимости геномов и проявляется в нарушениях плодовитости и/или жизнеспособности гибридов F1, их пониженной экологической приспособленности, затрудненном поиске брачных партнеров, а также в генетической несовместимости у F2 и у бэккроссов. Кроме того, постзиготическая изоляция включает возможную генетически обусловленную неприспособленность гибридов в определенных условиях, их трудности в образовании пар и размножении, а также генетические эффекты в последующих гибридных поколениях. Так, в центре обширной симпатрической зоны гибридизации овсянок Emberiza citrinella и E. leucocephalos, где доля гибридов максимальна, успех размножения всех пар близок, но гибриды обладают пониженной продолжительностью жизни (Рубцов, 2021). Появление нежизнеспособных яиц может означать отсутствие спаривания, либо оплодотворения, либо неразвитие эмбриона. При этом откладка неоплодотворенных яиц, наблюдаемая у птиц при отсутствии самцов, в нашем случае с сороками исключена, поскольку все гнезда имели двух родителей. Помимо нарушения оплодотворения, отмеченное нашими полевыми наблюдениями отсутствие развития отложенных яиц может означать гибель на разных стадиях эмбриогенеза, а также разнообразные аномалии гибридного потомства. Ответственная за все эти эндогенные барьеры гибридная несовместимость объясняется такими причинами, как модель Бэтсона–Добржанского–Мёллера, сводящаяся к эпистатическому взаимодействию локусов (Orr, 1996), а также хромосомными перестройками, реструктуризацией геномов, дивергенцией белок-кодирующих генов и некодирующей ДНК, появлением инделей и транспозонов и другими процессами (Maheshwari, Barbash, 2011; Abbott et al., 2013).

Цитогенетические механизмы стерильности гибридов изучены достаточно хорошо. Разнообразные нарушения мейоза приводят к частичной или полной стерильности из-за гибели или несбалансированности гамет. Причинами являются разнообразные хромосомные перестройки и генные различия. Так, у гибридов полевок Microtus arvalis и M. levis стерильность возникает в результате нарушения синапсиса и механизма репарации разрывов двойных цепей ДНК (Torgasheva, Borodin, 2016). Типичный пример для птиц: гибриды между мускусной уткой Cairina moschata и белой пекинской уткой стерильны из-за различий в 1-й и 4-й парах хромосом, что препятствует их синапсису и останавливает 1-ю фазу мейоза (Mott et al., 2004).

Молекулярные основы несовместимости исследованы хуже. Продолжаются поиски “генов видообразования” (speciation genes). Кандидатами на них предлагаются или отдельные локусы, распределенные по геному, или островки повышенной дивергенции (speciation islands), которые не интрогрессируют через гибридные зоны (Turner et al., 2005; Ellegren et al., 2012; Ottenburghs et al., 2017). В европейской гибридной зоне подвидов домовой мыши Mus musculus musculus и M. m. domesticus за стерильность гибридных самцов F1 отвечают пять аутосомных локусов, полиморфных между популяциями (Larson et al., 2018). При гибридизации двух видов соловьев Luscinia megarhynchos и L. luscinia самки стерильны, что связывают с геномными островками высокой дивергенции (Mořkovský et al., 2018). Эти островки у соловьев содержат гены мейоза самок и метаболизма и отличаются высоким уровнем неравновесия по сцеплению и низким уровнем рекомбинации.

При успешных возвратных скрещиваниях обычно происходит интрогрессия, в том числе адаптивная (Currat et al., 2008; Hedrick, 2013). Ограниченная асимметричная интрогрессия по ядерным снипам при ее отсутствии по митохондриальным генам зарегистрирована нами в зоне контакта сорок (Kryukov et al., 2022). В случае отбора против гибридизации возможно развитие избирательности скрещиваний и усиление (reinforcement; Dobzhansky, 1940; Servedio, Noor, 2003) не только презиготической изоляции (Sætre et al., 1997), но вслед за ней и постзиготической (Irwin, 2020) и, таким образом, нарастание дивергенции исходных видов и их изоляции. В частности, в зоне контакта видов сорок, в условиях пониженного успеха размножения смешанных пар и гибридов, можно ожидать формирования положительной ассортативности скрещиваний и дивергенции видов по поведению. Эти виды различаются по звуковой коммуникации (Kryukov et al., 2017, 2022), и она может усилиться в результате отбора против гибридизации. Однако показано, что только достаточно интенсивный отбор может сформировать презиготическую изоляцию (Liou, Price, 1994), что не очевидно в нашем случае. При склонности обоих видов сорок к взаимному расширению ареалов, возможно постепенное расширение зоны контакта и гибридизации, но не рост численности гибридогенных популяций, учитывая обнаруженные нами свидетельства отбора против гибридизации и ограниченные ресурсы в зоне контакта. Со временем можно ожидать формирование “зоны напряжения”, но не единой, а состоящей из нескольких участков и, таким образом, соответствующей понятию “мозаичной гибридной зоны” (Harrison, 1986). Биотопы сороки в области рассматриваемого контакта ареалов представляют собой лоскуты из приемлемых для гнездования сорок долин рек и озер, частично поросших кустами и низкорослыми деревьями и разделенных обширными, непригодными для гнездования степными пространствами. Вследствие разных сроков начала контакта в разных участках зоны, численного соотношения исходных видов и неодинаковых экологических условий, характер гибридизации в ее частях может отличаться, а усиление может иметь разнообразные косвенные последствия (Abbott et al., 2013). На вторичный контакт близких видов влияет так много разнородных экзогенных и эндогенных факторов, что предсказать его исход затруднительно.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В целом недавний контакт двух близких, но генетически дивергировавших видов сорок с их неполной репродуктивной изоляцией, обнаруженной нами, предоставляет уникальные возможности для мониторинга начальных стадий процесса интрогрессии, возможного отбора против гибридизации и усиления дивергенции, что в совокупности определит дальнейшую судьбу этого вторичного контакта и целостности обоих видов.

В предисловии к выпуску по геномике гибридизации в журнале “Molecular Ecology” сказано: “Очень немного исследований сочетают геномные анализы с измерением приспособленности гибридных особей в условиях эксперимента или природы. В особенности при исследованиях гибридных зон это должно предприниматься, насколько возможно, … чтобы получить более полное понимание факторов, которые могут позволить видам происходить и сохраняться при наличии потока генов” (Abbott et al., 2016, р. 2330). Наша работа частично восполняет этот пробел.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы благодарны И. Н. Шереметьевой и А. С. Ёлгину за помощь в сборе полевого материала.

ФИНАНСИРОВАНИЕ

Работа выполнена в рамках государственного задания Министерства науки и высшего образования Российской Федерации (тема № 121031500274-4), и государственного задания ИПРЭК СО РАН (рег. № 121032200126-6).

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ

Исследования проведены без изъятия жизнеспособных яиц или птенцов.

作者简介

A. Kryukov

Federal Scientific Center of the East Asia Terrestrial Biodiversity, RAS

编辑信件的主要联系方式.
Email: alex.p.kryukov@gmail.com
俄罗斯联邦, 690022, Vladivostok, Stoletiya Ave., 159

O. Goroshko

Daursky State Nature Biosphere Reserve; Chita Institute of Nature Resources, Ecology and Cryology, Siberian Branch of RAS

Email: oleggoroshko@mail.ru
俄罗斯联邦, 674480, Zabaikalsky Krai, Nizhny Tsasuchey Settl., Komsomol’skaya St., 76; 672014, Chita, Nedorezov St., 16A

参考

补充文件