Model of a Molecular Proton Sensor in Taste Cells

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Otopetrins represents a group of membrane proteins that function as proton-selective ion channels. Existing evidence indicates that Otop1, the eponym of the family, is a likely molecular sensor of protons involved in detecting acid stimuli in taste cells of type III. Acid stimuli is believed to initiate an inward current carried by protons through receptive apical membrane to depolarize a type III cell and trigger a train of action potentials driving afferent neurotransmission. While many details of this rather complicated process have not been uncovered yet, mathematical modelling could provide a sufficient insight into sour transduction. Here we present a mathematical model for describing dynamic and transport properties of Otop1 channel. The elaborated model appropriately describes proton currents through Otop1 under different conditions, and it could be employed for further modeling of sour responses of taste cells.

About the authors

K. D. Sladkov

Institute of Cell Biophysics, Russian Academy of Sciences, FRC PSCBR RAS

Author for correspondence.
Email: klimitrich@ya.ru
Russia, 142290, Moscow oblast, Pushchino

S. S. Kolesnikov

Institute of Cell Biophysics, Russian Academy of Sciences, FRC PSCBR RAS

Email: klimitrich@ya.ru
Russia, 142290, Moscow oblast, Pushchino

References

  1. Roper S.D., Chaudhari N. 2017. Taste buds: Cells, signals and synapses. Nat. Rev. Neurosci. 18, 485–497.
  2. Taruno A., Nomura K., Kusakizako T., Ma Z., Nureki O., Foskett J.K. 2021. Taste transduction and channel synapses in taste buds. Pflügers Arch. – Eur. J. Physiol. 473, 3–13.
  3. Banik D.D., Benfey E.D., Martin L.E., Kay K.E., Loney G.C., Nelson A.R., Ahart Z.C., Kemp B.T., Kemp B.R., Torregrossa A., Medler K.F. 2020. A subset of broadly responsive Type III taste cells contribute to the detection of bitter, sweet and umami stimuli. PLoS Genet. 16, e1008925
  4. Huang A.L., Chen X., Hoon M.A., Chandrashekar J., Guo W., Trankner D., Ryba N.J., Zuker C.S. 2006. The cells and logic for mammalian sour taste detection. Nature. 442, 934–938.
  5. Lindemann B. 2001. Receptors and transduction in taste. Nature. 413, 219–225.
  6. Ishimaru Y. 2015. Molecular mechanisms underlying the reception and transmission of sour taste information. Biosci. Biotechnol. Biochem. 79, 171–176.
  7. Tu Y.H., Cooper A.J., Teng B., Chang R.B., Artiga D.J., Turner H.N., Mulhall E.M., Ye W., Smith A.D., Liman E.R. 2018. An evolutionarily conserved gene family encodes proton-selective ion channels. Science 359,1047–1050.
  8. Liman E.R., Kinnamon S.C. 2021. Sour taste: receptors, cells and circuits. Curr. Opin. Physiol. 20, 8–15.
  9. Chen Q., Zeng W., She J., Bai X.C., Jiang Y. 2019. Structural and functional characterization of an otopetrin family proton channel. Elife. 8, e46710.
  10. Saotome K., Teng B., Tsui C.C.A., Lee W.H., Tu Y.H., Kaplan J.P., Sansom M.S.P., Liman E.R., Ward A.B. 2019. Structures of the otopetrin proton channels Otop1 and Otop3. Nat. Struct. Mol. Biol. 26, 518–525.
  11. Li B., Wang Y., Castro A., Ng C., Wang Z., Chaudhry H., Agbaje Z., Ulloa G.A., Yu Y. 2022. The roles of two extracellular loops in proton sensing and permeation in human Otop1 proton channel. Commun. Biol. 5, 1110.
  12. Geng Y., Magleby K.L. 2015. Single-channel kinetics of BK (Slo1) channels. Front. Physiol. 5, 532.
  13. Cerella C., Diederich M., Ghibelli L. 2010. The dual role of calcium as messenger and stressor in cell damage, death, and survival. Int. J. Cell Biol. 2010, 546163.
  14. Shi H., Gu J. 2021. Calcium signaling mediates cell death and crosstalk with autophagy in kidney disease. Cells. 10, 3204.
  15. Budde T., Meuth S., Pape H.C. 2002. Calcium-dependent inactivation of neuronal calcium channels. Nat. Rev. Neurosci. 3, 873–883.
  16. Halling D.B., Aracena-Parks P., Hamilton S.L. 2005. Regulation of voltage-gated Ca2+ channels by calmodulin. Sci. STKE. 315, re15.
  17. Mullins F.M., Park C.Y., Dolmetsch R.E., Lewis R.S., Aldrich R.W. 2009. Stim1 and calmodulin interact with Orai1 to induce Ca2+-dependent inactivation of CRAC channels. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 106, 15495–15500.
  18. Parekh A.B. 2017. Regulation of CRAC channels by Ca2+-dependent inactivation. Cell Calcium. 63, 20–23.
  19. Limpitikul W.B., Greenstein J.L., Yue D.T., Dick I.E., Winslow R.L. 2018. A bilobal model of Ca2+-dependent inactivation to probe the physiology of L-type Ca2+ channels. J. Gen. Physiol. 150, 1688–1701.
  20. Bushman J.D., Ye W., Liman E.R. 2015. A proton current associated with sour taste: Distribution and functional properties. The FASEB J. 29, 3014–3026.
  21. Teng B., Wilson C.E., Tu Y.H., Joshi N.R., Kinnamon S.C., Liman E.R. 2019. Cellular and neural responses to sour stimuli require the proton channel Otop1. Current Biology, 29 (21), 3647–3656.
  22. Teng B., Kaplan J.P., Liang Z., Krieger Z., Tu Y.H., Burendei B., Ward A.B., Liman E.R. 2022. Structural motifs for subtype-specific pH-sensitive gating of vertebrate otopetrin proton channels. eLife 11, 77946.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2.

Download (113KB)
3.

Download (131KB)

Copyright (c) 2023 The Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».