Cerebral edema and cognitive dysfunction: pathophysiological interconnections in diabetic ketoacidosis in childhood

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Diabetic ketoacidosis is one of the most common complications in children suffering from diabetes mellitus, a complication that may cause cerebral edema. After a diabetic ketoacidosis episode, some children develop cognitive impairment, which could be linked to subclinical or clinical grade cerebral edema. An analysis of scientific literature has shown that the pathophysiological mechanisms of the development of cognitive dysfunction in children with diabetic ketoacidosis-associated cerebral edema have not been fully elucidated. The key pathogenetic hypotheses under consideration include hypoxia, cerebral hypoperfusion and reperfusion, release of vasoactive substances and induction of inflammation, acute hyperglycemia and oxidative stress. Hypoxia leads to hypoxic-ischaemic injury of the brain, affecting, among others, areas responsible for memory formation. Cerebral hypoperfusion and reperfusion trigger mitochondrial dysfunction and oxidative stress, which worsens the cognitive impairment in patients with cerebral edema. Release of vasoactive substances and induction of inflammation impair the functioning of the blood-brain barrier and lead to cerebral vasospasm. Acute hypoglycemia triggers the development of brain tissue acidosis and accumulation of lactate and glutamate, aggravating the cognitive dysfunction. Oxidative stress causes neuronal damage, exacerbating the manifestations of cerebral edema. The pathophysiological mechanisms described here may cause cognitive dysfunction in the setting of cerebral edema either as individual triggers or collectively through a synergistic effect. Further research is needed to expand the knowledge of pathophysiological interconnections between cognitive dysfunction and cerebral edema in children after a diabetic ketoacidosis episode.

About the authors

Yuri V. Bykov

Stavropol State Medical University; Children’s City Clinical Hospital named after G.K. Filippsky

Author for correspondence.
Email: yubykov@gmail.com
SPIN-code: 8201-6023

MD, PhD, Assistant Professor of the Department of Anesthesiology and Intensive Care with a Course of Additional Professional Education

Russian Federation, 310 Mira st., Stavropol, 355017; Stavropol

References

  1. Bykov YuV, Baturin VA. Pathophysiological mechanisms of cerebral edema in diabetic ketoacidosis in pediatric practice. Medicina. 2021;9(1): 116–127. EDN: KYLPOG doi: 10.29234/2308-9113-2021-9-1-116-127
  2. Bykov YuV. Diabetic ketoacidosis in children and adolescents: from pathophysiology to prevention. Transbaikalian medical bulletin. 2021;(2):85–95. EDN: VMELQB doi: 10.52485/19986173_2021_2_85
  3. Azova S, Rapaport R, Wolfsdorf J. Brain injury in children with diabetic ketoacidosis: Review of the literature and a proposed pathophysiologic pathway for the development of cerebral edema. Pediatr Diabetes. 2021;22(2):148–160. doi: 10.1111/pedi.13152
  4. Butterfield DA. Oxidative stress in brain in amnestic mild cognitive impairment. Antioxidants (Basel). 2023;12(2):462. doi: 10.3390/antiox12020462
  5. Cameron FJ, Scratch SE, Nadebaum C, et al. Neurological consequences of diabetic ketoacidosis at initial presentation of type 1 diabetes in a prospective cohort study of children. Diabetes Care. 2014;37(6):1554–1562. doi: 10.2337/dc13–1904
  6. Cato MA, Mauras N, Ambrosino J, et al. Cognitive functioning in young children with type 1 diabetes. J Int Neuropsychol Soc. 2014;20(2):238–247. doi: 10.1017/S1355617713001434
  7. Ciechanowska M, Starzyk J. Diabetic ketoacidosis in course of dibetes type 1 in children. Diagnosis and treatment in first 24 h. Endokrynologia. Otyłosc i Zaburzenia Przemiany Materii. 2009;5: 28–35. [In Polish]
  8. Dhatariya KK, Glaser NS, Codner E, Umpierrez GE. Diabetic ketoacidosis. Nat Rev Dis Primers. 2020;6:40. doi: 10.1038/s41572-020-0165-1
  9. Donkin JJ, Vink R. Mechanisms of cerebral edema in traumatic brain injury: therapeutic developments. Curr Opin Neurol. 2010;23(3):293–299. doi: 10.1097/WCO.0b013e328337f451
  10. Eisenhut M. In diabetic ketoacidosis brain injury including cerebral oedema and infarction is caused by interleukin-1. Med Hypotheses. 2018;121:44–46. doi: 10.1016/j.mehy.2018.09.005
  11. Eisenhut M. Increased activity of inflammasomes as osmosensors as cause of cerebral edema in diabetic ketoacidosis. JSIN. 2016;2(4):210–212. doi: 10.15761/JSIN.1000137
  12. Eisenhut M. Vasospasm in cerebral inflammation. Int J Inflam. 2014;509707. doi: 10.1155/2014/509707
  13. El-Remessy AB. Diabetic ketoacidosis management: updates and challenges for specific patient population. Endocrines. 2022;3(4): 801–812. doi: 10.3390/endocrines3040066
  14. Ghetti S, Kuppermann N, Rewers A, et al. Cognitive function following diabetic ketoacidosis in children with new-onset or previously diagnosed type 1 diabetes. Diabetes Care. 2020;43(11):2768–2775. doi: 10.2337/dc20-0187
  15. Ghetti S, Lee J, Holtpatrick C, et al. Diabetic ketoacidosis and memory impariment in children with type 1 diabetes. J Pediatr. 2010;156(1):109–114. doi: 10.1016/j.jpeds.2009.07.054
  16. Glaser N, Bundros A, Anderson S, et al. Brain cell swelling during hypocapnia increases with hyperglycemia or ketosis. Pediatr Diabetes. 2014;15(7):484–493. doi: 10.1111/pedi.12114
  17. Glaser N, Fritsch M, Priyambada L, et al. ISPD clinical practice consensus guidelines 2022: Diabetic ketoacidosis and hyperglycemic osmolar state. Pediatr Diabetes. 2022;23(7):835–856. doi: 10.1111/pedi.13406
  18. Glaser N, Ngo C, Anderson S, et al. Effects of hyperglycemia and effects of ketosis on cerebral perfusion, cerebral water distribution, and cerebral metabolism. Diabetes. 2012;61(7):1831–1837. doi: 10.2337/db11-1286
  19. Gupta M, Pandey S, Rumman M, et al. Molecular mechanisms underlying hyperglycemia associated cognitive decline. IBRO Neurosci Rep. 2022;14:57–63. doi: 10.1016/j.ibneur.2022.12.006
  20. Hamed SA. Brain injury with diabetes mellitus: evidence, mechanisms and treatment implications. Expert Rev Clin Pharmacol. 2017;10(4):409–428. doi: 10.1080/17512433.2017.1293521
  21. Hoffman WH, Whelan SA, Lee N. Tryptophan, kynurenine pathway, and diabetic ketoacidosis in type 1 diabetes. PLoS One. 2021;16(7):0254116. doi: 10.1371/journal.pone.0254116
  22. Jerath RS, Burek CL, Hoffman WH, Passmore GG. Complement activation in diabetic ketoacidosis and its treatment. Clin Immunol. 2005;116(1):11–17. doi: 10.1016/j.clim.2005.03.004
  23. Kostopoulou E, Sinopidis X, Fouzas S, et al. Diabetic ketoacidosis in children and adolescents; diagnostic and therapeutic pitfalls. Diagnostics (Basel). 2023;13(15):2602. doi: 10.3390/diagnostics13152602
  24. Lazar I, Wizeman-Orlov D, Hazan G, et al. The role of anion gap normalization time in the management of pediatric diabetic ketoacidosis. Front Pediatr. 2023;11:1198581. doi: 10.3389/fped.2023.1198581
  25. Lisser DFJ, Lister ZM, Pham-Ho FQH, et al. Relationship between oxidative stress and brain swelling in goldfish (Carassius auratus) exposed to high environmental ammonia. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol. 2017;312(1):114–124. doi: 10.1152/ajpregu.00208.2016
  26. Liu H, Zhang J. Cerebral hypoperfusion and cognitive impairment: the pathogenic role of vascular oxidative stress. Int J Neurosci. 2012;122(9):494–499. doi: 10.3109/00207454.2012.686543
  27. Liu P, Pan L, Cui L, et al. ameliorates acute hypobaric hypoxia induced blood-brain barrier disruption, and cognitive impairment partly by suppressing the TLR4/NF-κB/MMP-9 pathway in the adult rats. Eur J Pharmacol. 2022;924:174952. doi: 10.1016/j.ejphar.2022.174952
  28. Lo W, O’Donnell M, Tancredi D, et al. Diabetic ketoacidosis in juvenile rats is associated with reactive gliosis and activation of microglia in the hippocampus. Pediatr Diabetes. 2016;17(2):127–139. doi: 10.1111/pedi.12251
  29. Mackay MT, Molesworth C, Northam EA, et al. Diabetic ketoacidosis and electroencephalographic changes in newly diagnosed pediatric patients. Pediatr Diabetes. 2016;17(4):244–248. doi: 10.1111/pedi.12284
  30. Michinaga S, Koyama Y. Pathogenesis of brain edema and investigation into anti-edema drugs. Int J Mol Sci. 2015;16(5):9949–9975. doi: 10.3390/ijms16059949
  31. Muir AB, Quisling RG, Yang MC, Rosenbloom AL. Cerebral edema in childhood diabetic ketoacidosis: natural history, radiographic findings, and early identification. Diabetes Care. 2004;27(7):1541–1546. doi: 10.2337/diacare.27.7.1541
  32. Nehring SM, Tadi P, Tenny S. Cerebral edema. In: StatPearls [Internet]. Treasure Island (FL): StatPearls Publishing; 2023.
  33. Nguyen HS, Callahan JD, Cohen-Gadol AA. Life-saving decompressive craniectomy for diffuse cerebral edema during an episode of new-onset diabetic ketoacidosis: case report and review of the literature. Childs Nerv Syst. 2011;27(4):657–664. doi: 10.1007/s00381-010-1285-9
  34. Otal Y, Kahraman FA, Haydar FG, Erel Ö. Dynamic thiol/disulfide homeostasis as oxidative stress marker in diabetic ketoacidosis. Turk J Med Sci. 2021;51(2):743–748. doi: 10.3906/sag-1904-55
  35. Passanisi S, Salzano G, Basile P, et al. Prevalence and clinical features of severe diabetic ketoacidosis treated in pediatric intensive care unit: a 5-year monocentric experience. Ital J Pediatr. 2023;49(1):58. doi: 10.1186/s13052-023-01448-1
  36. Rajeev V, Chai YL, Poh L, et al. Chronic cerebral hypoperfusion: a critical feature in unravelling the etiology of vascular cognitive impairment. Acta Neuropathol Commun. 2023;11(1):93. doi: 10.1186/s40478-023-01590-1
  37. Ryan CM, van Duinkerken E, Rosano C. Neurocognitive consequences of diabetes. Am Psychol. 2016;71(7):563–576. doi: 10.1037/a0040455
  38. Shehata G, Eltayeb A. Cognitive function and event-related potentials in children with type 1 diabetes mellitus. J Child Neurol. 2010;25(4):469–474. doi: 10.1177/0883073809341667
  39. Siller AF, Lugar H, Rutlin J, et al. Severity of clinical presentation in youth with type 1 diabetes is associated with differences in brain structure. Pediatr Diabetes. 2017;18(8):686–695. doi: 10.1111/pedi.12420
  40. Stamatovic SM, Keep RF, Andjelkovic AV. Brain endothelial cell-cell junctions: how to “open” the blood brain barrier. Curr Neuropharmacol. 2008;6(3):179–192. doi: 10.2174/157015908785777210
  41. Szmygel Ł, Kosiak W, Zorena K, Myśliwiec M. Optic nerve and cerebral edema in the course of diabetic ketoacidosis. Curr Neuropharmacol. 2016;14(8):784–791. doi: 10.2174/1570159x14666160225155151
  42. Vavilala MS, Marro KI, Richards TL, et al. Change in mean transit time, apparent diffusion coefficient, and cerebral blood volume during pediatric diabetic ketoacidosis treatment. Pediatr Crit Care Med. 2011;12(6):e344–e349. doi: 10.1097/PCC.0b013e3182196c9c
  43. Wang W, Liu X, Yang Z, et al. Levodopa improves cognitive function and the deficits of structural synaptic plasticity in hippocampus induced by global cerebral ischemia/reperfusion injury in rats. Front Neurosci. 2020;14:586321. doi: 10.3389/fnins.2020.586321
  44. Wang X, Cui L, Ji X. Cognitive impairment caused by hypoxia: from clinical evidences to molecular mechanisms. Metab Brain Dis. 2022;37(1):51–66. doi: 10.1007/s11011-021-00796-3
  45. Watts W, Edge JA. How can cerebral edema during treatment of diabetic ketoacidosis be avoided? Pediatr Diabetes. 2014;15(4): 271–276. doi: 10.1111/pedi.12155
  46. Wolfsdorf J, Craig ME, Daneman D, et al. Diabeticketoacidosis. ISPAD clinical practice consensus guidelines 20062007. Pediatr Diabetes. 2007;8:28–43. doi: 10.1111/j.1399-5448.2007.00224.x
  47. Xiong A, Li J, Xiong R, et al. Inhibition of HIF-1α-AQP4 axis ameliorates brain edema and neurological functional deficits in a rat controlled cortical injury (CCI) model. Sci Rep. 2022;12(1):2701. doi: 10.1038/s41598-022-06773-9
  48. Yang F, Zhao K, Zhang X, et al. ATP induces disruption of tight junction proteins via IL-1 beta-dependent MMP-9 activation of human blood-brain barrier in vitro. Neural Plast. 2016;2016:8928530. doi: 10.1155/2016/8928530
  49. Zhou C, Zhou F, He Y, et al. Exosomes in cerebral ischemia-reperfusion injury: Current perspectives and future challenges. Brain Sci. 2022;12(12):1657. doi: 10.3390/brainsci12121657

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML

Copyright (c) 2024 Eco-Vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».